Spider Silk Peptide Is a Compact, Linear Nanospring Ideal for Intracellular Tension Sensing

Nano Letters

Volumn 16, Issue 3, 2016, Pages 2096-2102

  Brenner, Michael D ^a,b   Zhou, Ruobo ^b   Conway, Daniel E ^c   Lanzano, Luca ^d   Gratton, Enrico ^d   Schwartz, Martin A ^c,e   Ha, Taekjip ^a,b,f,g  

^a UNIVERSITY OF ILLINOIS AT URBANA CHAMPAIGN   (United States)

^b University of Illinois at Urbana Champaign   (United States)

^c UNIVERSITY OF VIRGINIA   (United States)

^d University of California at Irvine   (United States)

^e YALE UNIVERSITY SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

^f JOHNS HOPKINS UNIVERSITY SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

^g HOWARD HUGHES MEDICAL INSTITUTE   (United States)

Author keywords

FLIM; force fluorescence spectroscopy; Force sensor; optical tweezers; single molecule FRET; spider flagelliform silk

Indexed keywords

AMINO ACIDS; ENERGY TRANSFER; FLUORESCENCE; FLUORESCENCE SPECTROSCOPY; MOLECULES; OPTICAL TWEEZERS; PROTEINS; TABLE LOOKUP;

AMINO ACID PEPTIDES; DEVELOPMENT AND APPLICATIONS; FLIM; FLUORESCENCE RESONANCE ENERGY TRANSFER; FORCE SENSOR; SINGLE MOLECULE FLUORESCENCE; SINGLE-MOLECULE FRETS; SPIDER SILK PROTEIN;

PEPTIDES;

PEPTIDE; SILK;

ANIMAL; CHEMISTRY; ELASTICITY; FLUORESCENCE RESONANCE ENERGY TRANSFER; MECHANICAL STRESS; MECHANOTRANSDUCTION; SPIDER;

ANIMALS; ELASTICITY; FLUORESCENCE RESONANCE ENERGY TRANSFER; MECHANOTRANSDUCTION, CELLULAR; PEPTIDES; SILK; SPIDERS; STRESS, MECHANICAL;

EID: 84960494069     PISSN: 15306984     EISSN: 15306992     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/acs.nanolett.6b00305     Document Type: Article

References (73)

1. Discher, D. E.; Janmey, P.; Wang, Y.-L. Science 2005, 310 (5751) 1139-1143 10.1126/science.1116995
2. Trappmann, B.; Gautrot, J. E.; Connelly, J. T.; Strange, D. G. T.; Li, Y.; Oyen, M. L.; Cohen Stuart, M. A.; Boehm, H.; Li, B.; Vogel, V.; Spatz, J. P.; Watt, F. M.; Huck, W. T. S. Nat. Mater. 2012, 11 (7) 642-649 10.1038/nmat3339
3. Evers, T. H.; van Dongen, E. M. W. M.; Faesen, A. C.; Meijer, E. W.; Merkx, M. Biochemistry 2006, 45 (44) 13183-13192 10.1021/bi061288t
4. Meng, F.; Suchyna, T. M.; Sachs, F. FEBS J. 2008, 275 (12) 3072-3087 10.1111/j.1742-4658.2008.06461.x
5. Meng, F.; Sachs, F. J. Cell Sci. 2011, 124 (2) 261-269 10.1242/jcs.071928
6. Grashoff, C.; Hoffman, B. D.; Brenner, M.; Zhou, R.; Parsons, M.; Yang, M. T.; McLean, M. A.; Sligar, S. G.; Chen, C. S.; Ha, T.; Schwartz, M. A. Nature 2010, 466 (7303) 263-266 10.1038/nature09198
7. Vogel, V. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2006, 35, 459-488 10.1146/annurev.biophys.35.040405.102013
8. Shroff, H.; Reinhard, B. M.; Siu, M.; Agarwal, H.; Spakowitz, A.; Liphardt, J. Nano Lett. 2005, 5 (7) 1509-1514 10.1021/nl050875h
9. Reinhard, B. M.; Siu, M.; Agarwal, H.; Alivisatos, A. P.; Liphardt, J. Nano Lett. 2005, 5 (11) 2246-2252 10.1021/nl051592s
10. Stabley, D. R.; Jurchenko, C.; Marshall, S. S.; Salaita, K. S. Nat. Methods 2011, 9 (1) 64-67 10.1038/nmeth.1747
11. Liu, Y.; Medda, R.; Liu, Z.; Galior, K.; Yehl, K.; Spatz, J. P.; Cavalcanti-Adam, E. A.; Salaita, K. Nano Lett. 2014, 14 (10) 5539-5546 10.1021/nl501912g
12. Iwai, S.; Uyeda, T. Q. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105 (44) 16882-16887 10.1073/pnas.0805513105
13. Chen, H. J. Cell Biol. 2005, 169 (3) 459-470 10.1083/jcb.200410100
14. Wang, N.; Butler, J. P.; Ingber, D. E. Science 1993, 260 (5111) 1124-1127 10.1126/science.7684161
15. Maniotis, A.; Chen, C. S.; Ingber, D. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1997, 94 (3) 849-854 10.1073/pnas.94.3.849
16. Gayrard, C.; Borghi, N. Methods 2015, 10.1016/j.ymeth.2015.07.010
17. Austen, K.; Ringer, P.; Mehlich, A.; Chrostek-Grashoff, A.; Kluger, C.; Klingner, C.; Sabass, B.; Zent, R.; Rief, M.; Grashoff, C. Nat. Cell Biol. 2015, 17 (12) 1597-1606 10.1038/ncb3268
18. Becker, N.; Oroudjev, E.; Mutz, S.; Cleveland, J. P.; Hansma, P. K.; Hayashi, C. Y.; Makarov, D. E.; Hansma, H. G. Nat. Mater. 2003, 2 (4) 278-283 10.1038/nmat858
19. Bass, M. D.; Smith, B. J.; Prigent, S. A.; Critchley, D. R. Biochem. J. 1999, 341 (2) 257-263 10.1042/bj3410257
20. Hüttelmaier, S.; Bubeck, P.; Rüdiger, M.; Jockusch, B. M. Eur. J. Biochem. 1997, 247 (3) 1136-1142 10.1111/j.1432-1033.1997.01136.x
21. Riveline, D.; Zamir, E.; Balaban, N. Q.; Schwarz, U. S.; Ishizaki, T.; Narumiya, S.; Kam, Z.; Geiger, B.; Bershadsky, A. D. J. Cell Biol. 2001, 153 (6) 1175-1186 10.1083/jcb.153.6.1175
22. Sawada, Y.; Sheetz, M. P. J. Cell Biol. 2002, 156 (4) 609-615 10.1083/jcb.200110068
23. Tamada, M.; Sheetz, M. P.; Sawada, Y. Dev. Cell 2004, 7 (5) 709-718 10.1016/j.devcel.2004.08.021
24. Galbraith, C. G.; Yamada, K. M.; Sheetz, M. P. J. Cell Biol. 2002, 159 (4) 695-705 10.1083/jcb.200204153
25. Dumbauld, D. W.; Lee, T. T.; Singh, A.; Scrimgeour, J.; Gersbach, C. A.; Zamir, E. A.; Fu, J.; Chen, C. S.; Curtis, J. E.; Craig, S. W.; García, A. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110 (24) 9788-9793 10.1073/pnas.1216209110
26. Huveneers, S.; Oldenburg, J.; Spanjaard, E.; van der Krogt, G.; Grigoriev, I.; Akhmanova, A.; Rehmann, H.; de Rooij, J. J. Cell Biol. 2012, 196 (5) 641-652 10.1083/jcb.201108120
27. Peng, X.; Cuff, L.; Lawton, C. J. Cell Sci. 2010, 123, 567-577 10.1242/jcs.056432
28. van den Dries, K.; Meddens, M. B. M.; de Keijzer, S.; Shekhar, S.; Subramaniam, V.; Figdor, C. G.; Cambi, A. Nat. Commun. 2013, 4, 1412 10.1038/ncomms2402
29. Chang, C.-W.; Kumar, S. J. Cell Sci. 2013, 126 (14) 3021-3030 10.1242/jcs.119032
30. Hernández-Varas, P.; Berge, U.; Lock, J. G.; Strömblad, S. Nat. Commun. 2015, 6, 7524 10.1038/ncomms8524
31. Leerberg, J. M.; Gomez, G. A.; Verma, S.; Moussa, E. J.; Wu, S. K.; Priya, R.; Hoffman, B. D.; Grashoff, C.; Schwartz, M. A.; Yap, A. S. Curr. Biol. 2014, 24 (15) 1689-1699 10.1016/j.cub.2014.06.028
32. Kuriyama, S.; Theveneau, E.; Benedetto, A.; Parsons, M.; Tanaka, M.; Charras, G.; Kabla, A.; Mayor, R. J. Cell Biol. 2014, 206 (1) 113-127 10.1083/jcb.201402093
33. Gautrot, J. E.; Malmström, J.; Sundh, M.; Margadant, C.; Sonnenberg, A.; Sutherland, D. S. Nano Lett. 2014, 14 (7) 3945-3952 10.1021/nl501248y
34. Papadopulos, A.; Gomez, G. A.; Martin, S.; Jackson, J.; Gormal, R. S.; Keating, D. J.; Yap, A. S.; Meunier, F. A. Nat. Commun. 2015, 6, 6297 10.1038/ncomms7297
35. Rubashkin, M. G.; Cassereau, L.; Bainer, R.; DuFort, C. C.; Yui, Y.; Ou, G.; Paszek, M. J.; Davidson, M. W.; Chen, Y.-Y.; Weaver, V. M. Cancer Res. 2014, 74 (17) 4597-4611 10.1158/0008-5472.CAN-13-3698
36. Coyer, S. R.; Singh, A.; Dumbauld, D. W.; Calderwood, D. A.; Craig, S. W.; Delamarche, E.; García, A. J. J. Cell Sci. 2012, 125 (21) 5110-5123 10.1242/jcs.108035
37. Tarsa, P.; Brau, R.; Barch, M.; Ferrer, J.; Freyzon, Y.; Matsudaira, P.; Lang, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46 (12) 1999-2001 10.1002/anie.200604546
38. Hohng, S.; Zhou, R.; Nahas, M. K.; Yu, J.; Schulten, K.; Lilley, D. M. J.; Ha, T. Science 2007, 318 (5848) 279-283 10.1126/science.1146113
39. Finer, J. T.; Simmons, R. M.; Spudich, J. A. Nature 1994, 368 (6467) 113-119 10.1038/368113a0
40. Svoboda, K.; Block, S. M. Cell 1994, 77 (5) 773-784 10.1016/0092-8674(94)90060-4
41. Conway, D. E.; Breckenridge, M. T.; Hinde, E.; Gratton, E.; Chen, C. S.; Schwartz, M. A. Curr. Biol. 2013, 23 (11) 1024-1030 10.1016/j.cub.2013.04.049
42. Daneshjou, N.; Sieracki, N.; van Nieuw Amerongen, G. P.; Conway, D. E.; Schwartz, M. A.; Komarova, Y. A.; Malik, A. B. J. Cell Biol. 2015, 208 (1) 23-32 10.1083/jcb.201409108
43. Kelley, M.; Yochem, J.; Krieg, M.; Calixto, A.; Heiman, M. G.; Kuzmanov, A.; Meli, V.; Chalfie, M.; Goodman, M. B.; Shaham, S.; Frand, A.; Fay, D. S. eLife 2015, 4, e06565 10.7554/eLife.06565
44. Rolland, Y.; Marighetti, P.; Malinverno, C.; Confalonieri, S.; Luise, C.; Ducano, N.; Palamidessi, A.; Bisi, S.; Kajiho, H.; Troglio, F.; Shcherbakova, O. G.; Dunn, A. R.; Oldani, A.; Lanzetti, L.; Di Fiore, P. P.; Disanza, A.; Scita, G. Dev. Cell 2014, 30 (5) 553-568 10.1016/j.devcel.2014.08.006
45. Paszek, M. J.; DuFort, C. C.; Rossier, O.; Bainer, R.; Mouw, J. K.; Godula, K.; Hudak, J. E.; Lakins, J. N.; Wijekoon, A. C.; Cassereau, L.; Rubashkin, M. G.; Magbanua, M. J.; Thorn, K. S.; Davidson, M. W.; Rugo, H. S.; Park, J. W.; Hammer, D. A.; Giannone, G.; Bertozzi, C. R.; Weaver, V. M. Nature 2014, 511 (7509) 319-325 10.1038/nature13535
46. Krieg, M.; Dunn, A. R.; Goodman, M. B. Nat. Cell Biol. 2014, 16 (3) 224-233 10.1038/ncb2915
47. Sim, J. Y.; Moeller, J.; Hart, K. C.; Ramallo, D.; Vogel, V.; Dunn, A. R.; Nelson, W. J.; Pruitt, B. L. Mol. Biol. Cell 2015, 26 (13) 2456-2465 10.1091/mbc.E14-12-1618
48. Borghi, N.; Sorokina, M.; Shcherbakova, O. G.; Weis, W. I.; Pruitt, B. L.; Nelson, W. J.; Dunn, A. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109 (31) 12568-12573 10.1073/pnas.1204390109
49. Cai, D.; Chen, S.-C.; Prasad, M.; He, L.; Wang, X.; Choesmel-Cadamuro, V.; Sawyer, J. K.; Danuser, G.; Montell, D. J. Cell 2014, 157 (5) 1146-1159 10.1016/j.cell.2014.03.045
50. Tornavaca, O.; Chia, M.; Dufton, N.; Almagro, L. O.; Conway, D. E.; Randi, A. M.; Schwartz, M. A.; Matter, K.; Balda, M. S. J. Cell Biol. 2015, 208 (6) 821-838 10.1083/jcb.201404140
51. Morimatsu, M.; Mekhdjian, A. H.; Adhikari, A. S.; Dunn, A. R. Nano Lett. 2013, 13 (9) 3985-3989 10.1021/nl4005145
52. Forman, J. R.; Clarke, J. Curr. Opin. Struct. Biol. 2007, 17 (1) 58-66 10.1016/j.sbi.2007.01.006
53. Roy, R.; Hohng, S.; Ha, T. Nat. Methods 2008, 5 (6) 507-516 10.1038/nmeth.1208
54. Kellermayer, M. S.; Smith, S. B.; Granzier, H. L.; Bustamante, C. Science 1997, 276 (5315) 1112-1116 10.1126/science.276.5315.1112
55. Marszalek, P. E.; Lu, H.; Li, H.; Carrion-Vazquez, M.; Oberhauser, A. F.; Schulten, K.; Fernandez, J. M. Nature 1999, 402 (6757) 100-103 10.1038/47083
56. Rief, M.; Pascual, J.; Saraste, M.; Gaub, H. E. J. Mol. Biol. 1999, 286 (2) 553-561 10.1006/jmbi.1998.2466
57. Fernandez, J. M.; Li, H. Science 2004, 303 (5664) 1674-1678 10.1126/science.1092497
58. Peeters, J. M.; Hazendonk, T. G.; Beuvery, E. C.; Tesser, G. I. J. Immunol. Methods 1989, 120 (1) 133-143 10.1016/0022-1759(89)90298-6
59. Guydosh, N. R.; Block, S. M. Biophys. J. 2009, 96, 215a 10.1016/j.bpj.2008.12.1891
60. Dittmore, A.; McIntosh, D. B.; Halliday, S.; Saleh, O. A. Phys. Rev. Lett. 2011, 107 (14) 148301 10.1103/PhysRevLett.107.148301
61. Pincus, P. Macromolecules 1976, 9 (3) 386-388 10.1021/ma60051a002
62. McIntosh, D. B.; Ribeck, N.; Saleh, O. A. Phys. Rev. E 2009, 80 (4) 041803 10.1103/PhysRevE.80.041803
63. Morrison, G.; Hyeon, C.; Toan, N. M.; Ha, B.-Y.; Thirumalai, D. Macromolecules 2007, 40 (20) 7343-7353 10.1021/ma071117b
64. Hinde, E.; Digman, M. A.; Welch, C.; Hahn, K. M.; Gratton, E. Microsc. Res. Tech. 2012, 75 (3) 271-281 10.1002/jemt.21054
65. Henderson, J. N.; Ai, H.-W.; Campbell, R. E.; Remington, S. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104 (16) 6672-6677 10.1073/pnas.0700059104
66. Rekas, A. J. Biol. Chem. 2002, 277 (52) 50573-50578 10.1074/jbc.M209524200
67. Yogesha, S. D.; Rangarajan, E. S.; Vonrhein, C.; Bricogne, G.; Izard, T. Protein Sci. 2012, 21 (4) 583-588 10.1002/pro.2041
68. Chen, Y.-C.; Clegg, R. M. Photosynth. Res. 2009, 102 (2-3) 143-155 10.1007/s11120-009-9458-7
69. Lee, G.; Abdi, K.; Jiang, Y.; Michaely, P.; Bennett, V.; Marszalek, P. E. Nature 2006, 440 (7081) 246-249 10.1038/nature04437
70. Dupres, V.; Alsteens, D.; Wilk, S.; Hansen, B.; Heinisch, J. J.; Dufrene, Y. F. Nat. Chem. Biol. 2009, 5 (11) 857-862 10.1038/nchembio.220
71. Maffeo, C.; Ngo, T. T. M.; Ha, T.; Aksimentiev, A. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10 (8) 2891-2896 10.1021/ct500193u
72. Köhler, T.; Vollrath, F. J. Exp. Zool. 1995, 271 (1) 1-17 10.1002/jez.1402710102
73. Bonthrone, K. M.; Vollrath, F.; Hunter, B. K.; Sanders, J. K. M. Proc. R. Soc. London, Ser. B 1992, 248 (1322) 141-144 10.1098/rspb.1992.0054