Visualizing the Interior Architecture of Focal Adhesions with High-Resolution Traction Maps

Nano Letters

Volumn 15, Issue 4, 2015, Pages 2220-2228

  Morimatsu, Masatoshi ^a   Mekhdjian, Armen H ^a   Chang, Alice C ^a   Tan, Steven J ^a   Dunn, Alexander R ^a,b  

^a Stanford University   (United States)

^b STANFORD UNIVERSITY SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

Author keywords

focal adhesion; integrin; Mechanobiology; molecular tension sensor; super resolution; traction force microscopy

Indexed keywords

CELL ADHESION; OPTICAL MICROSCOPY; OPTICAL RESOLVING POWER; TRACTION (FRICTION);

FOCAL ADHESIONS; INTEGRINS; MECHANO-BIOLOGY; SUPER RESOLUTION; TRACTION FORCE MICROSCOPIES;

PROTEINS;

CYTOSKELETON PROTEIN; MEMBRANE PROTEIN;

ADHESION; ANIMAL; CELL CULTURE; FLUORESCENCE MICROSCOPY; FLUORESCENCE RESONANCE ENERGY TRANSFER; FOCAL ADHESION; HUMAN; IMAGE ENHANCEMENT; MECHANICAL STRESS; MECHANOTRANSDUCTION; METABOLISM; MOLECULAR IMAGING; MOUSE; PHYSIOLOGY; PROCEDURES; TENSILE STRENGTH;

ADHESIVENESS; ANIMALS; CELLS, CULTURED; CYTOSKELETAL PROTEINS; FLUORESCENCE RESONANCE ENERGY TRANSFER; FOCAL ADHESIONS; HUMANS; IMAGE ENHANCEMENT; MECHANOTRANSDUCTION, CELLULAR; MEMBRANE PROTEINS; MICE; MICROSCOPY, FLUORESCENCE; MOLECULAR IMAGING; STRESS, MECHANICAL; TENSILE STRENGTH;

EID: 84927127052     PISSN: 15306984     EISSN: 15306992     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/nl5047335     Document Type: Article

References (79)

1. Jaalouk, D. E.; Lammerding, J. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2009, 10, 63 - 73
2. Hoffman, B. D.; Grashoff, C.; Schwartz, M. A. Nature 2011, 475, 316 - 323
3. Engler, A. J.; Sen, S.; Sweeney, H. L.; Discher, D. E. Cell 2006, 126, 677 - 689
4. Butcher, D. T.; Alliston, T.; Weaver, V. M. Nat. Rev. Cancer 2009, 9, 108 - 122
5. Schwarz, U. S.; Gardel, M. L. J. Cell Sci. 2012, 125, 3051 - 3060
6. Geiger, B.; Spatz, J. P.; Bershadsky, A. D. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2009, 10, 21 - 33
7. Ramsay, A. G.; Marshall, J. F.; Hart, I. R. Cancer Metastasis Rev. 2007, 26, 567 - 578
8. Hynes, R. O. Cell 2002, 110, 673 - 687
9. Felding-Habermann, B.; O'Toole, T. E.; Smith, J. W.; Fransvea, E.; Ruggeri, Z. M.; Ginsberg, M. H.; Hughes, P. E.; Pampori, N.; Shattil, S. J.; Saven, A.; Mueller, B. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 1853 - 1858
10. Barczyk, M.; Carracedo, S.; Gullberg, D. Cell Tissue Res. 2010, 339, 269 - 280
11. Geiger, T.; Zaidel-Bar, R. Curr. Opin. Cell Biol. 2012, 24, 562 - 568
12. Kuo, J.-C.; Han, X.; Hsiao, C.-T.; Yates, J. R.; Waterman, C. M. Nat. Cell Biol. 2011, 13, 383 - 393
13. Humphries, J. D.; Byron, A.; Bass, M. D.; Craig, S. E.; Pinney, J. W.; Knight, D.; Humphries, M. J. Sci. Signal. 2009, 2, ra51
14. Schiller, H. B.; Friedel, C. C.; Boulegue, C.; Fässler, R. EMBO Rep. 2011, 12, 259 - 266
15. Kanchanawong, P.; Shtengel, G.; Pasapera, A. M.; Ramko, E. B.; Davidson, M. W.; Hess, H. F.; Waterman, C. M. Nature 2010, 468, 580 - 584
16. Shibata, A. C. E.; Fujiwara, T. K.; Chen, L.; Suzuki, K. G. N.; Ishikawa, Y.; Nemoto, Y. L.; Miwa, Y.; Kalay, Z.; Chadda, R.; Naruse, K.; Kusumi, A. Cytoskeleton 2012, 69, 380 - 392
17. Rossier, O.; Octeau, V.; Sibarita, J.-B.; Leduc, C.; Tessier, B.; Nair, D.; Gatterdam, V.; Destaing, O.; Albigès-Rizo, C.; Tampé, R.; Cognet, L.; Choquet, D.; Lounis, B.; Giannone, G. Nat. Cell Biol. 2012, 14, 1057 - 1067
18. Yu, C.; Law, J. B. K.; Suryana, M.; Low, H. Y.; Sheetz, M. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 20585 - 20590
19. Schvartzman, M.; Palma, M.; Sable, J.; Abramson, J.; Hu, X.; Sheetz, M. P.; Wind, S. J. Nano Lett. 2011, 11, 1306 - 1312
20. Huang, J.; Grater, S. V.; Corbellini, F.; Rinck, S.; Bock, E.; Kemkemer, R.; Kessler, H.; Ding, J.; Spatz, J. P. Nano Lett. 2009, 9, 1111 - 1116
21. Bachir, A. I.; Zareno, J.; Moissoglu, K.; Plow, E. F.; Gratton, E.; Horwitz, A. R. Curr. Biol. 2014, 24, 1845 - 1853
22. Hoffmann, J.-E.; Fermin, Y.; Stricker, R. Lo; Ickstadt, K.; Zamir, E. eLife 2014, 3, e02257
23. Schiller, H. B.; Hermann, M.-R.; Polleux, J.; Vignaud, T.; Zanivan, S.; Friedel, C. C.; Sun, Z.; Raducanu, A.; Gottschalk, K.-E.; Théry, M.; Mann, M.; Fässler, R. Nat. Cell Biol. 2013, 15, 625 - 636
24. Roca-Cusachs, P.; del Rio, A.; Puklin-Faucher, E.; Gauthier, N. C.; Biais, N.; Sheetz, M. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, E1361 - E1370
25. Gardel, M. L.; Schneider, I. C.; Aratyn-Schaus, Y.; Waterman, C. M. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2010, 26, 315 - 333
26. Oakes, P. W.; Beckham, Y.; Stricker, J.; Gardel, M. L. J. Cell Biol. 2012, 196, 363 - 374
27. Byron, A.; Morgan, M. R.; Humphries, M. J. Curr. Biol. 2010, 20, R1063 - R1067
28. Blakely, B. L.; Dumelin, C. E.; Trappmann, B.; McGregor, L. M.; Choi, C. K.; Anthony, P. C.; Duesterberg, V. K.; Baker, B. M.; Block, S. M.; Liu, D. R.; Chen, C. S. Nat. Methods 2014, 11, 1229 - 1232
29. Liu, Y.; Medda, R.; Liu, Z.; Galior, K.; Yehl, K.; Spatz, J. P.; Cavalcanti-Adam, E. A.; Salaita, K. Nano Lett. 2014, 14, 5539 - 5546
30. Zhang, Y.; Ge, C.; Zhu, C.; Salaita, K. Nat. Commun. 2014, 5, 5167
31. Grashoff, C.; Hoffman, B. D.; Brenner, M. D.; Zhou, R.; Parsons, M.; Yang, M. T.; McLean, M. A.; Sligar, S. G.; Chen, C. S.; Ha, T.; Schwartz, M. A. Nature 2010, 466, 263 - 266
32. Borghi, N.; Sorokina, M.; Shcherbakova, O. G.; Weis, W. I.; Pruitt, B. L.; Nelson, W. J.; Dunn, A. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 12568 - 12573
33. Meng, F.; Suchyna, T. M.; Sachs, F. FEBS J. 2008, 275, 3072 - 3087
34. Krieg, M.; Dunn, A. R.; Goodman, M. B. Nat. Cell Biol. 2014, 16, 224 - 233
35. Morimatsu, M.; Mekhdjian, A. H.; Adhikari, A. S.; Dunn, A. R. Nano Lett. 2013, 13, 3985 - 3989
36. Liu, Y.; Yehl, K.; Narui, Y.; Salaita, K. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 5320 - 5323
37. Wang, X.; Ha, T. Science 2013, 340, 991 - 994
38. Stabley, D. R.; Jurchenko, C.; Marshall, S. S.; Salaita, K. S. Nat. Methods 2012, 9, 64 - 67
39. Jurchenko, C.; Chang, Y.; Narui, Y.; Zhang, Y.; Salaita, K. S. Biophys. J. 2014, 106, 1436 - 1446
40. Tan, J. L.; Tien, J.; Pirone, D. M.; Gray, D. S.; Bhadriraju, K.; Chen, C. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 1484 - 1489
41. Lin, G. L.; Cohen, D. M.; Desai, R. A.; Breckenridge, M. T.; Gao, L.; Humphries, M. J.; Chen, C. S. FEBS Lett. 2013, 587, 763 - 769
42. Chen, L.; Vicente-Manzanares, M.; Potvin-Trottier, L.; Wiseman, P. W.; Horwitz, A. R. PLoS One 2012, 7, e40202
43. Laukaitis, C. M.; Webb, D. J.; Donais, K.; Horwitz, A. F. J. Cell Biol. 2001, 153, 1427 - 1440
44. Lavelin, I.; Wolfenson, H.; Patla, I.; Henis, Y. I.; Medalia, O.; Volberg, T.; Livne, A.; Kam, Z.; Geiger, B. PLoS One 2013, 8, e73549
45. Parsons, J. T.; Horwitz, A. R.; Schwartz, M. A. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2010, 11, 633 - 643
46. Wolfenson, H.; Bershadsky, A.; Henis, Y. I.; Geiger, B. J. Cell Sci. 2011, 124, 1425 - 1432
47. Hagel, M.; George, E. L.; Kim, A.; Tamimi, R.; Opitz, S. L.; Turner, C. E.; Imamoto, A.; Thomas, S. M. Mol. Cell. Biol. 2002, 22, 901 - 915
48. Brown, M. C.; Turner, C. E. Physiol. Rev. 2004, 84, 1315 - 1339
49. Pasapera, A. M.; Schneider, I. C.; Rericha, E.; Schlaepfer, D. D.; Waterman, C. M. J. Cell Biol. 2010, 188, 877 - 890
50. Lawson, C.; Lim, S. T.; Uryu, S.; Chen, X. L.; Calderwood, D. A.; Schlaepfer, D. D. J. Cell Biol. 2012, 196, 223 - 232
51. Zamir, E.; Katz, B. Z.; Aota, S.; Yamada, K. M.; Geiger, B.; Kam, Z. J. Cell Sci. 1999, 112, 1655 - 1669
52. Choi, C. K.; Vicente-Manzanares, M.; Zareno, J.; Whitmore, L. A.; Mogilner, A.; Horwitz, A. R. Nat. Cell Biol. 2008, 10, 1039 - 1050
53. Jockusch, B. M.; Isenberg, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1981, 78, 3005 - 3009
54. Cox, S.; Rosten, E.; Monypenny, J.; Jovanovic-Talisman, T.; Burnette, D. T.; Lippincott-Schwartz, J.; Jones, G. E.; Heintzmann, R. Nat. Methods 2012, 9, 195 - 200
55. Shroff, H.; Galbraith, C. G.; Galbraith, J. A.; Betzig, E. Nat. Methods 2008, 5, 417 - 423
56. Shroff, H.; Galbraith, C. G.; Galbraith, J. A.; White, H.; Gillette, J.; Olenych, S.; Davidson, M. W.; Betzig, E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 20308 - 20313
57. Van Hoorn, H.; Harkes, R.; Spiesz, E. M.; Storm, C.; van Noort, D.; Ladoux, B.; Schmidt, T. Nano Lett. 2014, 14, 4257 - 4262
58. Paszek, M. J.; DuFort, C. C.; Rossier, O.; Bainer, R.; Mouw, J. K.; Godula, K.; Hudak, J. E.; Lakins, J. N.; Wijekoon, A. C.; Cassereau, L.; Rubashkin, M. G.; Magbanua, M. J.; Thorn, K. S.; Davidson, M. W.; Rugo, H. S.; Park, J. W.; Hammer, D. A.; Giannone, G.; Bertozzi, C. R.; Weaver, V. M. Nature 2014, 511, 319 - 325
59. Gardel, M. L.; Sabass, B.; Ji, L.; Danuser, G.; Schwarz, U. S.; Waterman, C. M. J. Cell Biol. 2008, 183, 999 - 1005
60. Burnette, D. T.; Shao, L.; Ott, C.; Pasapera, A. M.; Fischer, R. S.; Baird, M. A.; Der Loughian, C.; Delanoe-Ayari, H.; Paszek, M. J.; Davidson, M. W.; Betzig, E.; Lippincott-Schwartz, J. J. Cell Biol. 2014, 205, 83 - 96
61. Roca-Cusachs, P.; Gauthier, N. C.; Del Rio, A.; Sheetz, M. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 16245 - 16250
62. Friedland, J. C.; Lee, M. H.; Boettiger, D. Science 2009, 323, 642 - 644
63. Kong, F.; García, A. J.; Mould, A. P.; Humphries, M. J.; Zhu, C. J. Cell Biol. 2009, 185, 1275 - 1284
64. Orlando, R. A.; Cheresh, D. A. J. Biol. Chem. 1991, 266, 19543 - 19550
65. Pfaff, M.; Tangemann, K.; Müller, B.; Gurrath, M.; Müller, G.; Kessler, H.; Timpl, R.; Engel, J. J. Biol. Chem. 1994, 269, 20233 - 20238
66. Goessler, U. R.; Bugert, P.; Bieback, K.; Stern-Straeter, J.; Bran, G.; Hörmann, K.; Riedel, F. Int. J. Mol. Med. 2008, 21, 271 - 279
67. Su, G.; Hodnett, M.; Wu, N.; Atakilit, A.; Kosinski, C.; Godzich, M.; Huang, X. Z.; Kim, J. K.; Frank, J. A.; Matthay, M. A.; Sheppard, D.; Pittet, J.-F. Am. J. Respir. Cell Mol. Biol. 2007, 36, 377 - 386
68. Plotnikov, S. V.; Pasapera, A. M.; Sabass, B.; Waterman, C. M. Cell 2012, 151, 1513 - 1527
69. Choi, C. K.; Zareno, J.; Digman, M. A.; Gratton, E.; Horwitz, A. R. Biophys. J. 2011, 100, 583 - 592
70. Pinon, P.; Pärssinen, J.; Vazquez, P.; Bachmann, M.; Rahikainen, R.; Jacquier, M. C.; Azizi, L.; Määttä, J. A.; Bastmeyer, M.; Hytönen, V. P.; Wehrle-Haller, B. J. Cell Biol. 2014, 205, 265 - 281
71. Dumbauld, D. W.; Lee, T. T.; Singh, A.; Scrimgeour, J.; Gersbach, C. A.; Zamir, E. A.; Fu, J.; Chen, C. S.; Curtis, J. E.; Craig, S. W.; García, A. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 9788 - 9793
72. Cohen, D. M.; Kutscher, B.; Chen, H.; Murphy, D. B.; Craig, S. W. J. Biol. Chem. 2006, 281, 16006 - 16015
73. Del Rio, A.; Perez-Jimenez, R.; Liu, R.; Roca-Cusachs, P.; Fernandez, J. M.; Sheetz, M. P. Science 2009, 323, 638 - 641
74. Legate, K. R.; Fässler, R. J. Cell Sci. 2009, 122, 187 - 198
75. Schaller, M. D.; Otey, C. A.; Hildebrand, J. D.; Parsons, J. T. J. Cell Biol. 1995, 130, 1181 - 1187
76. Liu, S.; Thomas, S. M.; Woodside, D. G.; Rose, D. M.; Kiosses, W. B.; Pfaff, M.; Ginsberg, M. H. Nature 1999, 402, 676 - 681
77. Brindle, N. P.; Holt, M. R.; Davies, J. E.; Price, C. J.; Critchley, D. R. Biochem. J. 1996, 318 (Pt 3) 753 - 757
78. Reinhard, M.; Halbrügge, M.; Scheer, U.; Wiegand, C.; Jockusch, B. M.; Walter, U. EMBO J. 1992, 11, 2063 - 2070
79. Gupton, S. L.; Eisenmann, K.; Alberts, A. S.; Waterman-Storer, C. M. J. Cell Sci. 2007, 120, 3475 - 3487