Small molecule disruption of quorum sensing cross-regulation in Pseudomonas aeruginosa causes major and unexpected alterations to virulence phenotypes

Journal of the American Chemical Society

Volumn 137, Issue 4, 2015, Pages 1510-1519

  Welsh, Michael A ^a   Eibergen, Nora R ^a   Moore, Joseph D ^a   Blackwell, Helen E ^a  

^a UNIVERSITY OF WISCONSIN MADISON   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BACTERIA; GENE EXPRESSION; LIPIDS; MOLECULES; SIGNALING; SURFACE ACTIVE AGENTS;

CHEMICAL PROBES; CROSS REGULATION; GENETIC APPROACH; HOMOSERINE LACTONES; PSEUDOMONAS AERUGINOSA; SIGNALING NETWORKS; SMALL MOLECULES; VIRULENCE FACTORS;

CHEMICAL COMPOUNDS;

ANTIBIOTIC AGENT; HOMOSERINE; LACTONE DERIVATIVE; N ACYLHOMOSERINE LACTONE; PYOCYANINE; RHAMNOLIPID; ANTIINFECTIVE AGENT; GAMMA BUTYROLACTONE DERIVATIVE; GLYCOLIPID; VIRULENCE FACTOR;

ANTIBACTERIAL ACTIVITY; ARTICLE; BACTERIAL GROWTH; BACTERIAL STRAIN; BACTERIAL VIRULENCE; CELL COMMUNICATION; CHEMICAL STRUCTURE; CONTROLLED STUDY; DRUG IDENTIFICATION; DRUG POTENCY; DRUG SCREENING; DRUG STRUCTURE; ENZYME ACTIVITY; GENE CONTROL; GENE DISRUPTION; GENE EXPRESSION REGULATION; MOLECULAR LIBRARY; NONHUMAN; OXIDATIVE STRESS; PHENOTYPE; PSEUDOMONAS AERUGINOSA; QUORUM SENSING; RECEPTOR BINDING; REPORTER GENE; REVERSE TRANSCRIPTION; RNA ISOLATION; SIGNAL TRANSDUCTION; WILD TYPE; CHEMISTRY; DRUG EFFECTS; HUMAN; METABOLISM; MICROBIOLOGY; PHYSIOLOGY; PSEUDOMONAS INFECTIONS;

ACYL-BUTYROLACTONES; ANTI-BACTERIAL AGENTS; GLYCOLIPIDS; HUMANS; PSEUDOMONAS AERUGINOSA; PSEUDOMONAS INFECTIONS; PYOCYANINE; QUORUM SENSING; SIGNAL TRANSDUCTION; VIRULENCE FACTORS;

EID: 84922375791     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja5110798     Document Type: Article

References (68)

1. Fuqua, C.; Greenberg, E. P. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2002, 3, 685-695
2. Henke, J. M.; Bassler, B. L. Trends Cell Biol. 2004, 14, 648-656
3. Camilli, A.; Bassler, B. L. Science 2006, 311, 1113-1116
4. Lyczak, J. B.; Cannon, C. L.; Pier, G. B. Microbes Infect. 2000, 2, 1051-1060
5. Sadikot, R. T.; Blackwell, T. S.; Christman, J. W.; Prince, A. S. Am. J. Respir. Crit. Care Med. 2005, 171, 1209-1223
6. Allen, R. C.; Popat, R.; Diggle, S. P.; Brown, S. P. Nat. Rev. Microbiol. 2014, 12, 300-308
7. Rasko, D. A.; Sperandio, V. Nat. Rev. Drug Discovery 2010, 9, 117-128
8. Galloway, W. R. J. D.; Hodgkinson, J. T.; Bowden, S. D.; Welch, M.; Spring, D. R. Chem. Rev. 2011, 111, 28-67
9. Praneenararat, T.; Palmer, A. G.; Blackwell, H. E. Org. Biomol. Chem. 2012, 10, 8189-8199
10. Gerdt, J. P.; Blackwell, H. E. ACS Chem. Biol. 2014, 9, 2291-2299
11. Sully, E. K.; Malachowa, N.; Elmore, B. O.; Alexander, S. M.; Femling, J. K.; Gray, B. M.; DeLeo, F. R.; Otto, M.; Cheung, A. L.; Edwards, B. S.; Sklar, L. A.; Horswill, A. R.; Hall, P. R.; Gresham, H. D. PLoS Pathog. 2014, 10, e1004174
12. Zhou, L.; Slamti, L.; Nielsen-Leroux, C.; Lereclus, D.; Raymond, B. Curr. Biol. 2014, 24, 2417-2422
13. Chugani, S. A.; Whiteley, M.; Lee, K. M.; DArgenio, D.; Manoil, C.; Greenberg, E. P. Proc. Nat. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 2752-2757
14. Cao, H.; Krishnan, G.; Goumnerov, B.; Tsongalis, J.; Tompkins, R.; Rahme, L. G. Proc. Nat. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 14613-14618
15. Diggle, S. P.; Winzer, K.; Chhabra, S. R.; Worrall, K. E.; Cámara, M.; Williams, P. Mol. Microbiol. 2003, 50, 29-43
16. Déziel, E.; Gopalan, S.; Tampakaki, A. P.; Lépine, F.; Padfield, K. E.; Saucier, M.; Xiao, G.; Rahme, L. G. Mol. Microbiol. 2004, 55, 998-1014
17. OConnell, K. M. G.; Hodgkinson, J. T.; Sore, H. F.; Welch, M.; Salmond, G. P. C.; Spring, D. R. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 10706-10733
18. Balasubramanian, D.; Schneper, L.; Kumari, H.; Mathee, K. Nucleic Acids Res. 2013, 41, 1-20
19. McGrath, S.; Wade, D. S.; Pesci, E. C. FEMS Microbiol. Lett. 2004, 230, 27-34
20. Wade, D. S.; Calfee, M. W.; Rocha, E. R.; Ling, E. A.; Engstrom, E.; Coleman, J. P.; Pesci, E. C. J. Bacteriol. 2005, 187, 4372-4380
21. Xiao, G.; He, J.; Rahme, L. G. Microbiology 2006, 152, 1679-1686
22. Farrow, J. M.; Sund, Z. M.; Ellison, M. L.; Wade, D. S.; Coleman, J. P.; Pesci, E. C. J. Bacteriol. 2008, 190, 7043-7051
23. Brouwer, S.; Pustelny, C.; Ritter, C.; Klinkert, B.; Narberhaus, F.; Häussler, S. J. Bacteriol. 2014, 196, 4163-4171
24. Van Delden, C.; Pesci, E. C.; Pearson, J. P.; Iglewski, B. H. Infect. Immun. 1998, 66, 4499-4502
25. Jensen, V.; Lons, D.; Zaoui, C.; Bredenbruch, F.; Meissner, A.; Dieterich, G.; Munch, R.; Haussler, S. J. Bacteriol. 2006, 188, 8601-8606
26. Dekimpe, V.; Deziel, E. Microbiology 2009, 155, 712-723
27. Cabeen, M. T. PLoS One 2014, 9, e88743
28. Lee, J.; Wu, J.; Deng, Y.; Wang, J.; Wang, C.; Wang, J.; Chang, C.; Dong, Y.; Williams, P.; Zhang, L.-H. Nat. Chem. Biol. 2013, 9, 339-343
29. DArgenio, D. A.; Wu, M.; Hoffman, L. R.; Kulasekara, H. D.; Déziel, E.; Smith, E. E.; Nguyen, H.; Ernst, R. K.; Larson Freeman, T. J.; Spencer, D. H.; Brittnacher, M.; Hayden, H. S.; Selgrade, S.; Klausen, M.; Goodlett, D. R.; Burns, J. L.; Ramsey, B. W.; Miller, S. I. Mol. Microbiol. 2007, 64, 512-533
30. Bjarnsholt, T.; Jensen, P. Ø.; Jakobsen, T. H.; Phipps, R.; Nielsen, A. K.; Rybtke, M. T.; Tolker-Nielsen, T.; Givskov, M.; Høiby, N.; Ciofu, O. PLoS One 2010, 5, e10115
31. Hunter, R. C.; Klepac-Ceraj, V.; Lorenzi, M. M.; Grotzinger, H.; Martin, T. R.; Newman, D. K. Am. J. Respir. Cell Mol. Biol. 2012, 47, 738-745
32. Rada, B.; Leto, T. L. Trends Microbiol. 2013, 21, 73-81
33. Davey, M. E.; Caiazza, N. C.; OToole, G. A. J. Bacteriol. 2003, 185, 1027-1036
34. Zulianello, L.; Canard, C.; Kohler, T.; Caille, D.; Lacroix, J.-S.; Meda, P. Infect. Immun. 2006, 74, 3134-3147
35. Müh, U.; Hare, B. J.; Duerkop, B. A.; Schuster, M.; Hanzelka, B. L.; Heim, R.; Olson, E. R.; Greenberg, E. P. Proc. Nat. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 16948-16952
36. Amara, N.; Mashiach, R.; Amar, D.; Krief, P.; Spieser, S. A. H.; Bottomley, M. J.; Aharoni, A.; Meijler, M. M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 10610-10619
37. Hodgkinson, J. T.; Galloway, W. R. J. D.; Wright, M.; Mati, I. K.; Nicholson, R. L.; Welch, M.; Spring, D. R. Org. Biomol. Chem. 2012, 10, 6032-6044
38. Geske, G. D.; Wezeman, R. J.; Siegel, A. P.; Blackwell, H. E. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12762-12763
39. Geske, G. D.; ONeill, J. C.; Miller, D. M.; Mattmann, M. E.; Blackwell, H. E. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 13613-13625
40. Geske, G. D.; Mattmann, M. E.; Blackwell, H. E. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2008, 18, 5978-5981
41. Geske, G. D.; ONeill, J. C.; Miller, D. M.; Wezeman, R. J.; Mattmann, M. E.; Lin, Q.; Blackwell, H. E. ChemBioChem 2008, 9, 389-400
42. Mattmann, M. E.; Shipway, P. M.; Heth, N. J.; Blackwell, H. E. ChemBioChem 2011, 12, 942-949
43. Kaufmann, G. F.; Sartorio, R.; Lee, S.-H.; Mee, J. M.; Altobell, L. J.; Kujawa, D. P.; Jeffries, E.; Clapham, B.; Meijler, M. M.; Janda, K. D. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 2802-2803
44. Hodgkinson, J.; Bowden, S. D.; Galloway, W. R. J. D.; Spring, D. R.; Welch, M. J. Bacteriol. 2010, 192, 3833-3837
45. Lu, C.; Kirsch, B.; Zimmer, C.; De Jong, J.; Henn, C.; Maurer, C.; Christine, K.; Müsken, M.; Häussler, S.; Steinbach, A.; Hartmann, R. W. Chem. Biol. 2012, 19, 381-390
46. Lu, C.; Maurer, C. K.; Kirsch, B.; Steinbach, A.; Hartmann, R. W. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 53, 1109-1112
47. Storz, M. P.; Maurer, C. K.; Zimmer, C.; Wagner, N.; Brengel, C.; de Jong, J. C.; Lucas, S.; Müsken, M.; Häussler, S.; Steinbach, A.; Hartmann, R. W. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 16143-16146
48. Smith, K. M.; Bu, Y.; Suga, H. Chem. Biol. 2003, 10, 563-571
49. Smith, K. M.; Bu, Y.; Suga, H. Chem. Biol. 2003, 10, 81-89
50. OLoughlin, C. T.; Miller, L. C.; Siryaporn, A.; Drescher, K.; Semmelhack, M. F.; Bassler, B. L. Proc. Nat. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 17981-17986
51. Essar, D. W.; Eberly, L.; Hadero, A.; Crawford, I. P. J. Bacteriol. 1990, 172, 884-900
52. Moore, J. D.; Gerdt, J. P.; Eibergen, N. R.; Blackwell, H. E. ChemBioChem 2014, 15, 435-442
53. Koch, A. K.; Käppeli, O.; Fiechter, A.; Reiser, J. J. Bacteriol. 1991, 173, 4212-4219
54. Vandesompele, J.; De Preter, K.; Pattyn, F.; Poppe, B.; Van Roy, N.; De Paepe, A.; Speleman, F. Genome Biol. 2002, 3, research0034-research0034.11
55. Savli, H. J. Med. Microbiol. 2003, 52, 403-408
56. Cugini, C.; Calfee, M. W.; Farrow, J. M.; Morales, D. K.; Pesci, E. C.; Hogan, D. A. Mol. Microbiol. 2007, 65, 896-906
57. Kumar, A.; Schweizer, H. P. Adv. Drug Delivery Rev. 2005, 57, 1486-1513
58. Nikaido, H.; Pagès, J.-M. FEMS Microbiol. Rev. 2012, 36, 340-363
59. De Kievit, T. R.; Gillis, R.; Marx, S.; Brown, C.; Iglewski, B. H. Appl. Environ. Microbiol. 2001, 67, 1865-1873
60. Dietrich, L. E. P.; Price-Whelan, A.; Petersen, A.; Whiteley, M.; Newman, D. K. Mol. Microbiol. 2006, 61, 1308-1321
61. Recinos, D. A.; Sekedat, M. D.; Hernandez, A.; Cohen, T. S.; Sakhtah, H.; Prince, A. S.; Price-Whelan, A.; Dietrich, L. E. P. Proc. Nat. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 19420-19425
62. Brint, J. M.; Ohman, D. E. J. Bacteriol. 1995, 177, 7155-7163
63. Morkunas, B.; Galloway, W. R. J. D.; Wright, M.; Ibbeson, B. M.; Hodgkinson, J. T.; OConnell, K. M. G.; Bartolucci, N.; Della Valle, M.; Welch, M.; Spring, D. R. Org. Biomol. Chem. 2012, 10, 8452-8464
64. Chen, G.; Swem, L. R.; Swem, D. L.; Stauff, D. L.; OLoughlin, C. T.; Jeffrey, P. D.; Bassler, B. L.; Hughson, F. M. Mol. Cell 2011, 42, 199-209
65. Gerdt, J. P.; Mcinnis, C. E.; Schell, T. L.; Rossi, F. M.; Blackwell, H. E. Chem. Biol. 2014, 21, 1361-1369
66. Medina, G.; Juárez, K.; Valderrama, B.; Soberón-Chávez, G. J. Bacteriol. 2003, 185, 5976-5983
67. Boles, B. R.; Thoendel, M.; Singh, P. K. Mol. Microbiol. 2005, 57, 1210-1223
68. See Supporting Information for additional discussion of this observation in light of the recent report of Häussler and co-workers: Brouwer, S.; Pustelny, C.; Ritter, C.; Klinkert, B.; Narberhaus, F.; Häussler, S. J. Bacteriol. 2014, 196, 4163-4171