Discovery of a Heparan sulfate 3- o -sulfation specific peeling reaction

Analytical Chemistry

Volumn 87, Issue 1, 2015, Pages 592-600

  Huang, Yu ^a   Mao, Yang ^a   Zong, Chengli ^b   Lin, Cheng ^a   Boons, Geert Jan ^b   Zaia, Joseph ^a  

^a BOSTON UNIVERSITY SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

^b UNIVERSITY OF GEORGIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

GLUCOSAMINE; VIRUSES;

ANTITHROMBIN III; BASIC CONDITIONS; BINDING SPECIFICITIES; COMPOSITIONAL ANALYSIS; HEPARAN SULFATES; HERPES SIMPLEX VIRUS; NATURAL ABUNDANCE; PEELING REACTIONS;

REACTION INTERMEDIATES;

GLUCOSAMINE; GLUCOSAMINE 3-O-SULFATE; HEPARAN SULFATE; HEPARIN; OLIGOSACCHARIDE; PROTEIN BINDING; SULFATE; SULFOTRANSFERASE;

ANALOGS AND DERIVATIVES; CHEMISTRY; HUMAN; LIQUID CHROMATOGRAPHY; MASS SPECTROMETRY; METABOLISM; PROCEDURES;

CHROMATOGRAPHY, LIQUID; GLUCOSAMINE; HEPARIN; HEPARITIN SULFATE; HUMANS; MASS SPECTROMETRY; OLIGOSACCHARIDES; PROTEIN BINDING; SULFATES; SULFOTRANSFERASES;

EID: 84920378950     PISSN: 00032700     EISSN: 15206882     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ac503248k     Document Type: Article

References (72)

1. Bishop, J. R.; Schuksz, M.; Esko, J. D. Nature 2007, 446, 1030
2. Esko, J. D.; Selleck, S. B. Annu. Rev. Biochem. 2002, 71, 435
3. Zhang, L.; Beeler, D. L.; Lawrence, R.; Lech, M.; Liu, J.; Davis, J. C.; Shriver, Z.; Sasisekharan, R.; Rosenberg, R. D. J. Biol. Chem. 2001, 276, 42311
4. Zhang, L.; Lawrence, R.; Schwartz, J. J.; Bai, X.; Wei, G.; Esko, J. D.; Rosenberg, R. D. J. Biol. Chem. 2001, 276, 28806
5. Colliec-Jouault, S.; Shworak, N. W.; Liu, J.; de Agostini, A. I.; Rosenberg, R. D. J. Biol. Chem. 1994, 269, 24953
6. Liu, J.; Shworak, N. W.; Fritze, L. M. S.; Edelberg, J. M.; Rosenberg, R. D. J. Biol. Chem. 1996, 271, 27072
7. Atha, D. H.; Lormeau, J. C.; Petitou, M.; Rosenberg, R. D.; Choay, J. Biochemistry 1985, 24, 6723
8. Atha, D. H.; Lormeau, J. C.; Petitou, M.; Rosenberg, R. D.; Choay, J. Biochemistry 1987, 26, 6454
9. Lindahl, U.; Backstrom, G.; Thunberg, L.; Leder, I. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1980, 77, 6551
10. Shukla, D.; Liu, J.; Blaiklock, P.; Shworak, N. W.; Bai, X.; Esko, J. D.; Cohen, G. H.; Eisenberg, R. J.; Rosenberg, R. D.; Spear, P. G. Cell 1999, 99, 13
11. Tiwari, V.; ODonnell, C. D.; Oh, M. J.; Valyi-Nagy, T.; Shukla, D. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2005, 338, 930
12. Tiwari, V.; Clement, C.; Xu, D.; Valyi-Nagy, T.; Yue, B. Y.; Liu, J.; Shukla, D. J. Virol. 2006, 80, 8970
13. McKeehan, W. L.; Wu, X.; Kan, M. J. Biol. Chem. 1999, 274, 21511
14. Ye, S.; Luo, Y.; Lu, W.; Jones, R. B.; Linhardt, R. J.; Capila, I.; Toida, T.; Kan, M.; Pelletier, H.; McKeehan, W. L. Biochemistry 2001, 40, 14429
15. Patel, V. N.; Lombaert, I. M.; Cowherd, S. N.; Shworak, N. W.; Xu, Y.; Liu, J.; Hoffman, M. P. Dev. Cell 2014, 29, 662
16. Song, K.; Li, Q.; Jiang, Z. Z.; Guo, C. W.; Li, P. Cancer Biol. Ther. 2011, 12, 388
17. Tecle, E.; Diaz-Balzac, C. A.; Bulow, H. E. G3 2013, 3, 541
18. Liu, J.; Pedersen, L. C. Appl. Microbiol. Biotechnol. 2007, 74, 263
19. Thacker, B. E.; Xu, D.; Lawrence, R.; Esko, J. D. Matrix Biol. 2014, 35, 60-72
20. Cadwallader, A. B.; Yost, H. J. Dev. Dyn. 2006, 235, 3423
21. Xiao, Z.; Zhao, W.; Yang, B.; Zhang, Z.; Guan, H.; Linhardt, R. J. Glycobiology 2011, 21, 13
22. Carter, S. R.; Williams, J. M.; Clamp, J. R. Carbohydr. Res. 1990, 205, 181
23. Patel, T.; Bruce, J.; Merry, A.; Bigge, C.; Wormald, M.; Jaques, A.; Parekh, R. Biochemistry 1993, 32, 679
24. Merry, A. H.; Neville, D. C.; Royle, L.; Matthews, B.; Harvey, D. J.; Dwek, R. A.; Rudd, P. M. Anal. Biochem. 2002, 304, 91
25. Suzen, S.; Williams, M. J. Pept. Sci. 1999, 5, 283
26. Murase, T.; Kajihara, Y. Carbohydr. Res. 2010, 345, 1702
27. Totani, K.; Matsuo, I.; Ihara, Y.; Ito, Y. Bioorg. Med. Chem. 2006, 14, 5220
28. Ernst, S.; Langer, R.; Cooney, C. L.; Sasisekharan, R. Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 1995, 30, 387
29. Kitagawa, H.; Kinoshita, A.; Sugahara, K. Anal. Biochem. 1995, 232, 114
30. Hitchcock, A.; Bowman, M.; Staples, G.; Zaia, J. Electrophoresis 2008, 29, 4538
31. Lamari, F. N.; Kuhn, R.; Karamanos, N. K. J. Chromatogr., B: Anal. Technol. Biomed. Life Sci. 2003, 793, 15
32. Militsopoulou, M.; Lamari, F. N.; Hjerpe, A.; Karamanos, N. K. Electrophoresis 2002, 23, 1104
33. Lawrence, R.; Olson, S. K.; Steele, R. E.; Wang, L.; Warrior, R.; Cummings, R. D.; Esko, J. D. J. Biol. Chem. 2008, 283, 33674
34. Skidmore, M.; Atrih, A.; Yates, E.; Turnbull, J. E. Methods Mol. Biol. 2009, 534, 157
35. Yang, B.; Chang, Y.; Weyers, A. M.; Sterner, E.; Linhardt, R. J. J. Chromatogr., A 2012, 1225, 91
36. Arungundram, S.; Al-Mafraji, K.; Asong, J.; Leach, F. E., 3rd; Amster, I. J.; Venot, A.; Turnbull, J. E.; Boons, G. J. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 17394
37. Huang, Y.; Shi, X.; Yu, X.; Leymarie, N.; Staples, G. O.; Yin, H.; Killeen, K.; Zaia, J. Anal. Chem. 2011, 83, 8222
38. Staples, G. O.; Naimy, H.; Yin, H.; Kileen, K.; Kraiczek, K.; Costello, C. E.; Zaia, J. Anal. Chem. 2010, 82, 516
39. Naimy, H.; Leymarie, N.; Zaia, J. Biochemistry 2010, 49, 3743
40. Staples, G.; Bowman, M.; Costello, C. E.; Hitchcock, A.; Lau, J.; Leymarie, N.; Miller, C.; Naimy, H.; Shi, X.; Zaia, J. Proteomics 2009, 9, 686
41. Hitchcock, A.; Yates, K. E.; Costello, C.; Zaia, J. Proteomics 2008, 8, 1384
42. Wolff, J. J.; Laremore, T. N.; Busch, A. M.; Linhardt, R. J.; Amster, I. J. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2008, 19, 294
43. Oh, H. B.; Leach, F. E., 3rd; Arungundram, S.; Al-Mafraji, K.; Venot, A.; Boons, G. J.; Amster, I. J. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2011, 22, 582
44. Huang, Y.; Yu, X.; Mao, Y.; Costello, C. E.; Zaia, J.; Lin, C. Anal. Chem. 2013, 85, 11979
45. Shi, X.; Zaia, J. J. Biol. Chem. 2009, 284, 11806
46. Domon, B.; Costello, C. E. Glycoconjugate J. 1988, 5, 397
47. Peterson, S. B.; Liu, J. Matrix Biol. 2013, 32, 223-227
48. Peterson, S.; Liu, J. J. Biol. Chem. 2012, 287, 34836
49. Yamada, S.; Yoshida, K.; Sugiura, M.; Sugahara, K.; Khoo, K. H.; Morris, H. R.; Dell, A. J. Biol. Chem. 1993, 268, 4780
50. Yamada, S.; Sakamoto, K.; Tsuda, H.; Yoshida, K.; Sugahara, K.; Khoo, K. H.; Morris, H. R.; Dell, A. Glycobiology 1994, 4, 69
51. Sugahara, K.; Tohno-oka, R.; Yamada, S.; Khoo, K. H.; Morris, H. R.; Dell, A. Glycobiology 1994, 4, 535
52. Yamada, S.; Murakami, T.; Tsuda, H.; Yoshida, K.; Sugahara, K. J. Biol. Chem. 1995, 270, 8696
53. Tsuda, H.; Yamada, S.; Yamane, Y.; Yoshida, K.; Hopwood, J. J.; Sugahara, K. J. Biol. Chem. 1996, 271, 10495
54. Liu, J.; Shriver, Z.; Blaiklock, P.; Yoshida, K.; Sasisekharan, R.; Rosenberg, R. D. J. Biol. Chem. 1999, 274, 38155
55. Sundaram, M.; Qi, Y.; Shriver, Z.; Liu, D.; Zhao, G.; Venkataraman, G.; Langer, R.; Sasisekharan, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 651
56. Shriver, Z.; Raman, R.; Venkataraman, G.; Drummond, K.; Turnbull, J.; Toida, T.; Linhardt, R.; Biemann, K.; Sasisekharan, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 10359
57. Ozug, J.; Wudyka, S.; Gunay, N. S.; Beccati, D.; Lansing, J.; Wang, J.; Capila, I.; Shriver, Z.; Kaundinya, G. V. Anal. Bioanal. Chem. 2012, 403, 2733
58. Zhang, Q. Q.; Chen, X.; Zhu, Z. J.; Zhan, X. Q.; Wu, Y. F.; Song, L. K.; Kang, J. W. Anal. Chem. 2013, 85, 1819
59. Bowman, M. J.; Zaia, J. Anal. Chem. 2010, 82, 3023
60. Bowman, M.; Zaia, J. Anal. Chem. 2007, 76, 5777
61. Hitchcock, A. M.; Yates, K. E.; Shortkroff, S.; Costello, C. E.; Zaia, J. Glycobiology 2006, 17, 25
62. Hitchcock, A. M.; Costello, C. E.; Zaia, J. Biochemistry 2006, 45, 2350
63. Anumula, K. R. Anal. Biochem. 2006, 350, 1
64. Anumula, K. R. Anal. Biochem. 2000, 283, 17
65. Guimond, S. E.; Puvirajesinghe, T. M.; Skidmore, M. A.; Kalus, I.; Dierks, T.; Yates, E. A.; Turnbull, J. E. J. Biol. Chem. 2009, 284, 25714
66. Skidmore, M. A.; Guimond, S. E.; Dumax-Vorzet, A. F.; Atrih, A.; Yates, E. A.; Turnbull, J. E. J. Chromatogr., A 2006, 1135, 52
67. Thanawiroon, C.; Rice, K. G.; Toida, T.; Linhardt, R. J. J. Biol. Chem. 2004, 279, 2608
68. Kuberan, B.; Lech, M.; Zhang, L.; Wu, Z. L.; Beeler, D. L.; Rosenberg, R. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 8707
69. Li, G.; Yang, B.; Li, L.; Zhang, F.; Xue, C.; Linhardt, R. J. Anal. Biochem. 2014, 455, 3
70. de Agostini, A. I.; Dong, J. C.; de Vantery Arrighi, C.; Ramus, M. A.; Dentand-Quadri, I.; Thalmann, S.; Ventura, P.; Ibecheole, V.; Monge, F.; Fischer, A. M.; HajMohammadi, S.; Shworak, N. W.; Zhang, L.; Zhang, Z.; Linhardt, R. J. J. Biol. Chem. 2008, 283, 28115
71. Sinnis, P.; Coppi, A.; Toida, T.; Toyoda, H.; Kinoshita-Toyoda, A.; Xie, J.; Kemp, M. M.; Linhardt, R. J. J. Biol. Chem. 2007, 282, 25376
72. Schenauer, M. R.; Meissen, J. K.; Seo, Y.; Ames, J. B.; Leary, J. A. Anal. Chem. 2009, 81, 10179-10185