Heparan sulfate separation, sequencing, and isomeric differentiation: Ion mobility spectrometry reveals specific iduronic and glucuronic acid-containing hexasaccharides

Analytical Chemistry

Volumn 81, Issue 24, 2009, Pages 10179-10185

  Schenauer, Matthew R ^a   Meissen, John K ^a   Seo, Youjin ^a   Ames, James B ^a   Leary, Julie A ^a  

^a UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CHROMATOGRAPHIC METHODS; ENZYMATIC DIGESTIONS; GLUCURONIC ACIDS; HEPARAN SULFATES; HEXASACCHARIDES; IDURONIC ACID; ION MOBILITY; ION MOBILITY SPECTROMETRY; NMR ANALYSIS; RAPID DIFFERENTIATION; STRUCTURAL DIFFERENCES; STRUCTURAL KNOWLEDGE; URONIC ACIDS;

ACIDS; CARBOXYLIC ACIDS; GLUCOSE; INSULATING MATERIALS; IONS; ISOMERS; MASS SPECTROMETRY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; RESONANCE; STEREOCHEMISTRY;

STRUCTURAL ANALYSIS;

CARBOHYDRATE; DISACCHARIDE; GLUCURONIC ACID; HEPARAN SULFATE; IDURONIC ACID; URONIC ACID;

ANION EXCHANGE CHROMATOGRAPHY; ARTICLE; CONTROLLED STUDY; DEPOLYMERIZATION; GEL PERMEATION CHROMATOGRAPHY; ION MOBILITY SPECTROMETRY; ISOMER; MASS SPECTROMETRY; NONHUMAN; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; SEPARATION TECHNIQUE; SEQUENCE ANALYSIS; STEREOCHEMISTRY; STRUCTURE ANALYSIS; TANDEM MASS SPECTROMETRY;

CARBOHYDRATE SEQUENCE; GLUCURONIC ACID; HEPARITIN SULFATE; IDURONIC ACID; ISOMERISM; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; OLIGOSACCHARIDES; SPECTROMETRY, MASS, ELECTROSPRAY IONIZATION;

EID: 72449162024     PISSN: 00032700     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ac902186h     Document Type: Article

References (92)

1. Casu, B.; Lindahl, U. Adv. Carbohydr. Chem. Biochem. 2001, 57, 159-206.
2. Conrad, H. E. Heparin-Binding Proteins; Academic Press: San Diego, CA, 1998.
3. Linhardt, R. J.; Toida, T. Acc. Chem. Res. 2004, 37, 431-438.
4. Raman, R.; Sasisekharan, V.; Sasisekharan, R. Chem. Biol. 2005, 12, 267-277.
5. Varki, A., Cummings, R. D., Esko, J. D., Freeze, H. H., Stanley, P., Bertozzi, C. R., Hart, G. W., Etzler, M. E., Eds. Essentials of Glycobiology, 2nd ed.; Cold Spring Harbor Laboratory Press: Cold Spring Harbor, NY, 2009.
6. Esko, J. D.; Lindahl, U. J. Clin. Invest. 2001, 108, 169-173.
7. Esko, J. D.; Selleck, S. B. Annu. Rev. Biochem. 2002, 71, 435-471.
8. Lindahl, U.; Kusche-Gullberg, M.; Kjellen, L. J. Biol. Chem. 1998, 273, 24979-24982.
9. Sasisekharan, R.; Venkataraman, G. Curr. Opin. Chem. Biol. 2000, 4, 626-631.
10. Stringer, S. E.; Gallagher, J. T. Int. J. Biochem. Cell Biol. 1997, 29, 709-714.
11. Griffin, C. C.; Linhardt, R. J.; Van Gorp, C. L.; Toida, T.; Hileman, R. E.; Schubert, R. L.; Brown, S. E. Carbohydr. Res. 1995, 276, 183-197.
12. Toida, T.; Yoshida, H.; Toyoda, H.; Koshiishi, I.; Imanari, T.; Hileman, R. E.; Fromm, J. R.; Linhardt, R. J. Biochem. J. 1997, 322 (Part 2), 499-506.
13. Vongchan, P.; Warda, M.; Toyoda, H.; Toida, T.; Marks, R. M.; Linhardt, R. J. Biochim. Biophys. Acta 2005, 1721, 1-8.
14. Bauer, K. A.; Hawkins, D. W.; Peters, P. C.; Petitou, M.; Herbert, J. M.; van Boeckel, C. A.; Meuleman, D. G. Cardiovasc. Drug Rev. 2002, 20, 37-52.
15. Choay, J.; Petitou, M.; Lormeau, J. C.; Sinay, P.; Casu, B.; Gatti, G. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1983, 116, 492-499.
16. Thunberg, L.; Backstrom, G.; Lindahl, U. Carbohydr. Res. 1982, 100, 393- 410.
17. Faham, S.; Hileman, R. E.; Fromm, J. R.; Linhardt, R. J.; Rees, D. C. Science 1996, 271, 1116-1120.
18. Guglieri, S.; Hricovini, M.; Raman, R.; Polito, L.; Torri, G.; Casu, B.; Sasisekharan, R.; Guerrini, M. Biochemistry 2008, 47, 13862-13869.
19. Maccarana, M.; Casu, B.; Lindahl, U. J. Biol. Chem. 1993, 268, 23898-23905.
20. Plotnikov, A. N.; Schlessinger, J.; Hubbard, S. R.; Mohammadi, M. Cell 1999, 98, 641-650.
21. Thompson, S. M.; Connell, M. G.; Fernig, D. G.; Ten Dam, G. B.; van Kuppevelt, T. H.; Turnbull, J. E.; Jesudason, E. C.; Losty, P. D. Pediatr. Surg. Int. 2007, 23, 411-417.
22. Jin, L.; Abrahams, J. P.; Skinner, R.; Petitou, M.; Pike, R. N.; Carrell, R. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 14683-14688.
23. Petitou, M.; Duchaussoy, P.; Driguez, P. A.; Herault, J. P.; Lormeau, J. C.; Herbert, J. M. Bioorg. Med. Chem. Lett. 1999, 9, 1155-1160.
24. Petitou, M.; Herault, J. P.; Bernat, A.; Driguez, P. A.; Duchaussoy, P.; Lormeau, J. C.; Herbert, J. M. Nature 1999, 398, 417-422.
25. Barth, H.; Schafer, C.; Adah, M. I.; Zhang, F.; Linhardt, R. J.; Toyoda, H.; Kinoshita-Toyoda, A.; Toida, T.; Van Kuppevelt, T. H.; Depla, E.; Von Weizsacker, F.; Blum, H. E.; Baumert, T. F. J. Biol. Chem. 2003, 278, 41003-41012.
26. Chen, Y.; Maguire, T.; Hileman, R. E.; Fromm, J. R.; Esko, J. D.; Linhardt, R. J.; Marks, R. M. Nat. Med. 1997, 3, 866-871.
27. WuDunn, D.; Spear, P. G. J. Virol. 1989, 63, 52-58.
28. Borsig, L.; Wong, R.; Hynes, R. O.; Varki, N. M.; Varki, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 2193-2198.
29. Liu, D.; Shriver, Z.; Venkataraman, G.; El Shabrawi, Y.; Sasisekharan, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 568-573.
30. Sasisekharan, R.; Moses, M. A.; Nugent, M. A.; Cooney, C. L.; Langer, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994, 91, 1524-1528.
31. Sasisekharan, R.; Shriver, Z.; Venkataraman, G.; Narayanasami, U. Nat. Rev. Cancer 2002, 2, 521-528.
32. Varki, N. M.; Varki, A. Semin. Thromb. Hemost. 2002, 28, 53-66.
33. Vlodavsky, I.; Friedmann, Y.; Elkin, M.; Aingorn, H.; Atzmon, R.; Ishai-Michaeli, R.; Bitan, M.; Pappo, O.; Peretz, T.; Michal, I.; Spector, L.; Pecker, I. Nat. Med. 1999, 5, 793-802.
34. Middleton, J.; Neil, S.; Wintle, J.; Clark-Lewis, I.; Moore, H.; Lam, C.; Auer, M.; Hub, E.; Rot, A. Cell 1997, 91, 385-395.
35. Parish, C. R. Nat. Rev. Immunol. 2006, 6, 633-643.
36. Proudfoot, A. E.; Handel, T. M.; Johnson, Z.; Lau, E. K.; LiWang, P.; Clark-Lewis, I.; Borlat, F.; Wells, T. N.; Kosco-Vilbois, M. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 1885-1890.
37. Shamri, R.; Grabovsky, V.; Gauguet, J. M.; Feigelson, S.; Manevich, E.; Kolanus, W.; Robinson, M. K.; Staunton, D. E.; von Andrian, U. H.; Alon, R. Nat. Immunol. 2005, 6, 497-506.
38. Wang, L.; Fuster, M.; Sriramarao, P.; Esko, J. D. Nat. Immunol. 2005, 6, 902-910.
39. Webb, L. M.; Ehrengruber, M. U.; Clark-Lewis, I.; Baggiolini, M.; Rot, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 7158-7162.
40. Belenkaya, T. Y.; Han, C.; Yan, D.; Opoka, R. J.; Khodoun, M.; Liu, H.; Lin, X. Cell 2004, 119, 231-244.
41. Bellaiche, Y.; The, I.; Perrimon, N. Nature 1998, 394, 85-88.
42. Hacker, U.; Nybakken, K.; Perrimon, N. Nat. Rev. Mol. Cell. Biol. 2005, 6, 530-541.
43. Rapraeger, A. C.; Krufka, A.; Olwin, B. B. Science 1991, 252, 1705-1708.
44. Tsuda, M.; Kamimura, K.; Nakato, H.; Archer, M.; Staatz, W.; Fox, B.; Humphrey, M.; Olson, S.; Futch, T.; Kaluza, V.; Siegfried, E.; Stam, L.; Selleck, S. B. Nature 1999, 400, 276-280.
45. Yayon, A.; Klagsbrun, M.; Esko, J. D.; Leder, P.; Ornitz, D. M. Cell 1991, 64, 841-848.
46. Capila, I.; Linhardt, R. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2002, 41, 391-412.
47. Noti, C.; Seeberger, P. H. Chem. Biol. 2005, 12, 731-756.
48. Lyon, M.; Gallagher, J. T. Matrix Biol. 1998, 17, 485-493.
49. Merry, C. L.; Lyon, M.; Deakin, J. A.; Hopwood, J. J.; Gallagher, J. T. J. Biol. Chem. 1999, 274, 18455-18462.
50. Stringer, S. E.; Kandola, B. S.; Pye, D. A.; Gallagher, J. T. Glycobiology 2003, 13, 97-107.
51. Chuang, W.-L.; Christ, M. D.; Rabenstein, D. L. Anal. Chem. 2001, 73, 2310-2316.
52. Pervin, A.; Gallo, C.; Jandik, K. A.; Han, X.-J.; Linhardt, R. J. Glycobiology 1995, 5, 83-95.
53. Liu, J.; Desai, U. R.; Han, X. J.; Toida, T.; Linhardt, R. J. Glycobiology 1995, 5, 765-774.
54. Vives, R. R.; Pye, D. A.; Salmivirta, M.; Hopwood, J. J.; Lindahl, U.; Gallagher, J. T. Biochem. J. 1999, 339 (Part 3), 767-773.
55. Murphy, K. J.; McLay, N.; Pye, D. A. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 12435-12444.
56. Saad, O. M.; Leary, J. A. Anal. Chem. 2003, 75, 2985-2995.
57. Saad, O. M.; Ebel, H.; Uchimura, K.; Rosen, S. D.; Bertozzi, C. R.; Leary, J. A. Glycobiology 2005, 15, 818-826.
58. Schenauer, M. R.; Yu, Y.; Sweeney, M. D.; Leary, J. A. J. Biol. Chem. 2007, 282, 25182-25188.
59. Desai, U. R.; Wang, H. M.; Linhardt, R. J. Biochemistry 1993, 32, 8140-8145.
60. Linhardt, R. J.; Galliher, P. M.; Cooney, C. L. Appl. Biochem. Biotechnol. 1986, 12, 135-176.
61. Yamagata, T.; Saito, H.; Habuchi, O.; Suzuki, S. J. Biol. Chem. 1968, 243, 1523-1535.
62. Weiss, J. Handbook of Ion Chromatography, 3rd ed.; Wiley-VCH: Weinheim, Germany, 2005.
63. Atkins, E. D.; Nieduszynski, I. A. Fed. Proc. 1977, 36, 78-83.
64. Casu, B.; Choay, J.; Ferro, D. R.; Gatti, G.; Jacquinet, J. C.; Petitou, M.; Provasoli, A.; Ragazzi, M.; Sinay, P.; Torri, G. Nature 1986, 322, 215-216.
65. Mulloy, B.; Forster, M. J.; Jones, C.; Davies, D. B. Biochem. J. 1993, 293 (Part 3), 849-858.
66. Saad, O. M.; Leary, J. A. Anal. Chem. 2005, 77, 5902-5911.
67. Zaia, J.; Li, X. Q.; Chan, S. Y.; Costello, C. E. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2003, 14, 1270-1281.
68. Domon, B.; Costello, C. E. Glycoconjugate J. 1988, 5, 397-409.
69. Saad, O. M.; Leary, J. A. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2004, 15, 1274-1286.
70. Clemmer, D. E.; Jarrold, M. F. J. Mass Spectrom. 1997, 32, 577-592.
71. Jarrold, M. F. Annu. Rev. Phys. Chem. 2000, 51, 179-207.
72. Wyttenbach, T.; Bowers, M. T. In Modern Mass Spectrometry; Springer: Berlin, Germany, 2003; Vol.225, pp 207-232.
73. Bubb, W. A. Concepts Magn. Reson., Part A 2003, 19A, 1-19.
74. Duus, J. O.; Gotfredsen, C. H.; Bock, K. Chem. Rev. 2000, 100, 4589-4614.
75. Jimenez-Barbero, J.; Peter, T., Eds. NMR Spectroscopy of Glycoconjugates; Wiley-VCH: Weinheim, Germany, 2003.
76. Mulloy, B. Mol. Biotechnol. 1996, 6, 241-265.
77. Vliegenthart, J. F. G.; van Halbeek, H.; Dorland, L. Pure Appl. Chem. 1981, 53, 45-77.
78. Vliegenthart, J. F. G.; Woods, R. J., Eds. NMR Spectroscopy and Computer Modeling of Carbohydrates; Oxford University Press: New York, 2006.
79. Hileman, R. E.; Smith, A. E.; Toida, T.; Linhardt, R. J. Glycobiology 1997, 7, 231-239.
80. Sugahara, K.; Tohno-oka, R.; Yamada, S.; Khoo, K.-H.; Morris, H. R.; Dell, A. Glycobiology 1994, 4, 535-544.
81. Yamada, S.; Murakami, T.; Tsuda, H.; Yoshida, K.; Sugahara, K. J. Biol. Chem. 1995, 270, 8696-8705.
82. Yamada, S.; Sakamoto, K.; Tsuda, H.; Yoshida, K.; Sugahara, K.; Khoo, K.- H.; Morris, H. R.; Dell, A. Glycobiology 1994, 4, 69-78.
83. Yamada, S.; Sakamoto, K.; Tsuda, H.; Yoshida, K.; Sugiura, M.; Sugahara, K. Biochemistry 1999, 38, 838-847.
84. Yamada, S.; Murakami, T.; Tsuda, H.; Yoshida, K.; Sugahara, K. J. Biol. Chem. 1995, 270, 8696-8705.
85. Sugahara, K.; Tsuda, H.; Yoshida, K.; Yamada, S.; de Beer, T.; Vliegenthart, J. F. J. Biol. Chem. 1995, 270, 22914-22923.
86. Linhardt, R. J.; Turnbull, J. E.; Wang, H. M.; Loganathan, D.; Gallagher, J. T. Biochemistry 1990, 29, 2611-2617.
87. Desai, U. R.; Wang, H. M.; Kelly, T. R.; Linhardt, R. J. Carbohydr. Res. 1993, 241, 249-259.
88. Wolff, J. J.; Chi, L.; Linhardt, R. J.; Amster, I. J. Anal. Chem. 2007, 79, 2015-2022.
89. Jin, L.; Barran, P. E.; Deakin, J. A.; Lyon, M.; Uhrin, D. Phys. Chem. Chem. Phys. 2005, 7, 3464-3471.
90. Petitou, M.; Duchaussoy, P.; Herbert, J. M.; Duc, G.; El Hajji, M.; Branellec, J. F.; Donat, F.; Necciari, J.; Cariou, R.; Bouthier, J.; Garrigou, E. Semin. Thromb. Hemost. 2002, 28, 393-402.
91. Petitou, M.; van Boeckel, C. A. Angew. Chem., Int. Ed. 2004, 43, 3118-3133.
92. Lindahl, U. Thromb. Haemost. 2007, 98, 109-115.