Activation barriers of oxygen transformation at the active site of [FeFe] hydrogenases

Inorganic Chemistry

Volumn 53, Issue 22, 2014, Pages 11890-11902

  Finkelmann, Arndt R ^a   Stiebritz, Martin T ^a   Reiher, Markus ^a  

^a ETH ZURICH   (Switzerland)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

HYDROGEN PEROXIDE; HYDROGENASE; IRON HYDROGENASE; IRON SULFUR PROTEIN; OXYGEN; PROTON; REACTIVE OXYGEN METABOLITE; WATER;

ANTAGONISTS AND INHIBITORS; BINDING SITE; BIOLOGY; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; CLOSTRIDIUM; ENERGY TRANSFER; ENZYMOLOGY;

BINDING SITES; CLOSTRIDIUM; COMPUTATIONAL BIOLOGY; ENERGY TRANSFER; HYDROGEN PEROXIDE; HYDROGENASE; IRON-SULFUR PROTEINS; MODELS, MOLECULAR; OXYGEN; PROTONS; REACTIVE OXYGEN SPECIES; WATER;

EID: 84911164457     PISSN: 00201669     EISSN: 1520510X     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ic501049z     Document Type: Article

References (111)

1. Lubitz, W.; Ogata, H.; Rüdiger, O.; Reijerse, E. Chem. Rev. 2014, 114, 4081-4148
2. Zirngibl, C.; Hedderich, R.; Thauer, R. K. FEBS Lett. 1990, 261, 112-116
3. Vignais, P. M.; Billoud, B. Chem. Rev. 2007, 107, 4206-4272
4. Shima, S.; Thauer, R. K. Chem. Rec. 2007, 7, 37-46
5. Vignais, P. M.; Billoud, B.; Meyer, J. FEMS Microbiol. Rev. 2001, 25, 455-501
6. Adams, M. W. Biochim. Biophys. Acta 1990, 1020, 115-145
7. Vincent, K. A.; Parker, A.; Armstrong, F. A. Chem. Rev. 2007, 107, 4366-4413
8. Levin, D. B.; Pitt, L.; Love, M. Int. J. Hydrogen Energy 2004, 29, 173-185
9. Lubitz, W.; Reijerse, E. J.; Messinger, J. Energy Environ. Sci. 2008, 1, 15-31
10. Friedrich, B.; Fritsch, J.; Lenz, O. Curr. Opin. Biotechnol. 2011, 22, 358-364
11. Erbes, D. L.; King, D.; Gibbs, M. Plant Physiol. 1979, 63, 1138-1142
12. Vincent, K. A.; Cracknell, J.; Lenz, O.; Zebger, I.; Friedrich, B.; Armstrong, F. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 16951-16954
13. Stiebritz, M. T.; Reiher, M. Chem. Sci. 2012, 3, 1739-1751
14. Baffert, C.; Demuez, M.; Cournac, L.; Burlat, B.; Guigliarelli, B.; Bertrand, P.; Girbal, L.; Léger, C. Angew. Chem., Int. Ed. 2008, 47, 2052-2054
15. Stripp, S. T.; Goldet, G.; Brandmayr, C.; Sanganas, O.; Vincent, K. A.; Haumann, M.; Armstrong, F. A.; Happe, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 17331-17336
16. Stiebritz, M. T.; Reiher, M. Inorg. Chem. 2009, 48, 7127-7140
17. [Erratum: ibid., 2010, 49, 8645;.
18. Corrigendum: ibid., 2014, 53, 9981 ].
19. Peters, J. W.; Lanzilotta, W. N.; Lemon, B. J.; Seefeldt, L. C. Science 1998, 282, 1853-1858
20. Nicolet, Y.; Piras, C.; Legrand, P.; Hatchikian, C. E.; Fontecilla-Camps, J. C. Structure 1999, 7, 13-23
21. Lemon, B. J.; Peters, J. W. Biochemistry 1999, 38, 12969-12973
22. Goldet, G.; Brandmayr, C.; Stripp, S. T.; Happe, T.; Cavazza, C.; Fontecilla-Camps, J. C.; Armstrong, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 14979-14989
23. Kubas, A.; De Sancho, D.; Best, R. B.; Blumberger, J. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 126, 4165-4168
24. Dogaru, D.; Motiu, S.; Gogonea, V. Int. J. Quantum Chem. 2009, 109, 876-889
25. Lambertz, C.; Leidel, N.; Havelius, K. G. V.; Noth, J.; Chernev, P.; Winkler, M.; Happe, T.; Haumann, M. J. Biol. Chem. 2011, 286, 40614-40623
26. Bruska, M. K.; Stiebritz, M. T.; Reiher, M. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 20588-20603
27. Hong, G.; Pachter, R. ACS Chem. Biol. 2012, 7, 1268-1275
28. Stiebritz, M. T.; Finkelmann, A. R.; Reiher, M. Eur. J. Inorg. Chem. 2011, 2011, 1163-1171
29. Bernhard, M.; Buhrke, T.; Bleijlevens, B.; De Lacey, A. L.; Fernandez, V. M.; Albracht, S. P. J.; Friedrich, B. J. Biol. Chem. 2001, 276, 15592-15597
30. Montet, Y.; Amara, P.; Volbeda, A.; Vernede, X.; Hatchikian, E. C.; Field, M. J.; Frey, M.; Fontecilla-Camps, J. C. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 523-527
31. Volbeda, A.; Montet, Y.; Vernède, X.; Hatchikian, E.; Fontecilla-Camps, J. C. Int. J. Hydrogen Energy 2002, 27, 1449-1461
32. Buhrke, T.; Lenz, O.; Krauss, N.; Friedrich, B. J. Biol. Chem. 2005, 280, 23791-23796
33. Tosatto, S. C.; Toppo, S.; Carbonera, D.; Giacometti, G. M.; Costantini, P. Int. J. Hydrogen Energy 2008, 33, 570-578
34. Leroux, F.; Dementin, S.; Burlat, B.; Cournac, L.; Volbeda, A.; Champ, S.; Martin, L.; Guigliarelli, B.; Bertrand, P.; Fontecilla-Camps, J.; Rousset, M.; Léger, C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 11188-11193
35. Dementin, S.; Leroux, F.; Cournac, L.; de Lacey, A. L.; Volbeda, A.; Léger, C.; Burlat, B.; Martinez, N.; Champ, S.; Martin, L.; Sanganas, O.; Haumann, M.; Fernández, V. M.; Guigliarelli, B.; Fontecilla-Camps, J. C.; Rousset, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 10156-10164
36. Liebgott, P.-P.; Leroux, F.; Burlat, B.; Dementin, S.; Baffert, C.; Lautier, T.; Fourmond, V.; Ceccaldi, P.; Cavazza, C.; Meynial-Salles, I.; Soucaille, P.; Fontecilla-Camps, J. C.; Guigliarelli, B.; Bertrand, P.; Rousset, M.; Léger, C. Nat. Chem. Biol. 2010, 6, 63-70
37. Cohen, J.; Kim, K.; King, P.; Seibert, M.; Schulten, K. Structure 2005, 13, 1321-1329
38. Wang, P.-h.; Best, R. B.; Blumberger, J. Phys. Chem. Chem. Phys. 2011, 13, 7708-7719
39. Wang, P.-h.; Best, R. B.; Blumberger, J. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 3548-3556
40. Wang, P.-h.; Blumberger, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 6399-6404
41. Bingham, A. S.; Smith, P. R.; Swartz, J. R. Int. J. Hydrogen Energy 2012, 37, 2965-2976
42. Ludwig, M.; Cracknell, J. A.; Vincent, K. A.; Armstrong, F. A.; Lenz, O. J. Biol. Chem. 2009, 284, 465-477
43. Cracknell, J. A.; Vincent, K. A.; Ludwig, M.; Lenz, O.; Friedrich, B.; Armstrong, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 424-425
44. Fritsch, J.; Löscher, S.; Sanganas, O.; Siebert, E.; Zebger, I.; Stein, M.; Ludwig, M.; Lacey, A. L. D.; Dau, H.; Friedrich, B.; Lenz, O.; Haumann, M. Biochemistry 2011, 50, 5858-5869
45. Fritsch, J.; Scheerer, P.; Frielingsdorf, S.; Kroschinsky, S.; Friedrich, B.; Lenz, O.; Spahn, C. M. T. Nature 2011, 479, 249-252
46. Shomura, Y.; Yoon, K. S.; Nishihara, H.; Higuchi, Y. Nature 2011, 479, 253-257
47. Goris, T.; Wait, A. F.; Saggu, M.; Fritsch, J.; Heidary, N.; Stein, M.; Zebger, I.; Lendzian, F.; Armstrong, F. A.; Friedrich, B.; Lenz, O. Nat. Chem. Biol. 2011, 7, 310-318
48. Pandelia, M.-E.; Nitschke, W.; Infossi, P.; Giudici-Orticoni, M.-T.; Bill, E.; Lubitz, W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 6097-6102
49. Cracknell, J. A.; Wait, A. F.; Lenz, O.; Friedrich, B.; Armstrong, F. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 20681-20686
50. Liu, Z.-P.; Hu, P. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 5175-5182
51. Patil, D. S.; Moura, J. J.; He, S. H.; Teixeira, M.; Prickril, B. C.; DerVartanian, D. V.; Peck, H. D.; LeGall, J.; Huynh, B. H. J. Biol. Chem. 1988, 263, 18732-18738
52. Pierik, A. J.; Hagen, W. R.; Redeker, J. S.; Wolbert, R. B. G.; Boersma, M.; Verhagen, M. F. J. M.; Grande, H. J.; Veeger, C.; Mutsaers, P. H. A.; Sands, R. H.; Dunham, W. R. Eur. J. Biochem. 1992, 209, 63-72
53. Pereira, A. S.; Tavares, P.; Moura, I.; Moura, J. J. G.; Huynh, B. H. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 2771-2782
54. Cao, Z.; Hall, M. B. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 3734-3742
55. Silakov, A.; Reijerse, E. J.; Albracht, S. P. J.; Hatchikian, E. C.; Lubitz, W. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 11447-11458
56. Bennett, B.; Lemon, B. J.; Peters, J. W. Biochem. 2000, 39, 7455-7460
57. Roseboom, W.; Lacey, A.; Fernandez, V. M.; Hatchikian, E. C.; Albracht, S. P. J. J. Biol. Inorg. Chem. 2006, 11, 102-118
58. Albracht, S. P. J.; Roseboom, W.; Hatchikian, E. C. J. Biol. Inorg. Chem. 2006, 11, 88-101
59. van Dijk, C.; van Berkel-Arts, A.; Veeger, C. FEBS Lett. 1983, 156, 340-344
60. Nicolet, Y.; de Lacey, A. L.; Vernède, X.; Fernandez, V. M.; Hatchikian, E. C.; Fontecilla-Camps, J. C. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 1596-1601
61. Hong, G.; Cornish, A.; Hegg, E.; Pachter, R. Biochim. Biophys. Acta,-Bioenerg. 2011, 1807, 510-517
62. Long, H.; King, P. W.; Chang, C. H. J. Phys. Chem. B 2014, 118, 890-900
63. Berggren, G.; Adamska, A.; Lambertz, C.; Simmons, T. R.; Esselborn, J.; Atta, M.; Gambarelli, S.; Mouseca, J.-M.; Reijerse, E.; Lubitz, W.; Happe, T.; Artero, V.; Fontecave, M. Nature 2013, 499, 66-69
64. Pandey, A. S.; Harris, T. V.; Giles, L. J.; Peters, J. W.; Szilagyi, R. K. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 4533-4540
65. Ahlrichs, R.; Bär, M.; Häser, M.; Horn, H.; Kölmel, C. Chem. Phys. Lett. 1989, 162, 165-169
66. TURBOMOLE V6.3 2011, a development of University of Karlsruhe and Forschungszentrum Karlsruhe GmbH, 1989-2007, TURBOMOLE GmbH, since 2007; available from http://www.turbomole.com.
67. Perdew, J. P. Phys. Rev. B 1986, 33, 8822-8824
68. Becke, A. D. Phys. Rev. A 1988, 38, 3098-3010
69. Grimme, S.; Antony, J.; Ehrlich, S.; Krieg, H. J. Chem. Phys. 2010, 132, 154104
70. Klamt, A.; Schüürmann, G. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 2 1993, 799-805
71. Sillanpää, A. J.; Aksela, R.; Laasonen, K. Phys. Chem. Chem. Phys. 2003, 5, 3382-3393
72. Weigend, F.; Ahlrichs, R. Phys. Chem. Chem. Phys. 2005, 7, 3297-3305
73. Eichkorn, K.; Weigend, F.; Treutler, O.; Ahlrichs, R. Theor. Chem. Acc. 1997, 97, 119-124
74. Noodleman, L. J. Chem. Phys. 1981, 74, 5737-5743
75. Noodleman, L.; Post, D.; Baerends, E. Chem. Phys. 1982, 64, 159-166
76. Noodleman, L.; Peng, C. Y.; Case, D. A.; Mouesca, J. M. Coord. Chem. Rev. 1995, 144, 199-244
77. Jacob, C. R.; Reiher, M. Int. J. Quantum Chem. 2012, 112, 3661-3684
78. Fiedler, A. T.; Brunold, T. C. Inorg. Chem. 2005, 44, 9322-9334
79. Finkelmann, A. R.; Stiebritz, M. T.; Reiher, M. Chem. Sci. 2014, 5, 215-221
80. Bruschi, M.; Greco, C.; Fantucci, P.; Gioia, L. D. Inorg. Chem. 2008, 47, 6056-6071
81. Bruska, M.; Stiebritz, M. T.; Reiher, M. Dalton Trans. 2013, 42, 8729-8735
82. Herrmann, C.; Reiher, M.; Hess, B. A. J. Chem. Phys. 2005, 122, 034102
83. Mulliken, R. S. J. Chem. Phys. 1955, 23, 1833-1840
84. Reiher, M.; Hess, B. A. Chem.-Eur. J. 2002, 8, 5332-5339
85. Marenich, A. V.; Cramer, C. J.; Truhlar, D. G. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 6378-6396
86. Frisch, M. J.; Frisch, M.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Scalmani, G.; Barone, V.; Mennucci, B.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Caricato, M.; Li, X.; Hratchian, H. P.; Izmaylov, A. F.; Bloino, J.; Zheng, G.; Sonnenberg, J. L.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Vreven, T.; Montgomery, Jr., J. A.; Peralta, J. E.; Ogliaro, F.; Bearpark, M.; Heyd, J. J.; Brothers, E.; Kudin, K. N.; Staroverov, V. N.; Kobayashi, R.; Normand, J.; Raghavachari, K.; Rendell, A.; Burant, J. C.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Cossi, M.; Rega, N.; Millam, J. M.; Klene, M.; Knox, J. E.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Martin, R. L.; Morokuma, K.; Zakrzewski, V. G.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Farkas, O.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cioslowski, J.; Fox, D. J. Gaussian 09 Revision D.01; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2009.
87. Klots, C. E. J. Phys. Chem. 1981, 85, 3585-3588
88. Tawa, G. J.; Topol, I. A.; Burt, S. K.; Caldwell, R. A.; Rashin, A. A. J. Chem. Phys. 1998, 109, 4852-4863
89. Abrahams, S. C.; Kalnajs, J. Acta Crystallogr. 1955, 8, 503-506
90. Dietzel, P. D. C.; Kremer, R. K.; Jansen, M. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 4689-4696
91. Silaghi-Dumitrescu, R.; Cooper, C. E. Dalton Trans. 2005, 3477-3482
92. Abrahams, S. C.; Kalnajs, J. Acta Crystallogr. 1954, 7, 838-842
93. Zheng, J.; Wang, D.; Thiel, W.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 13204-13215
94. Schöneboom, J. C.; Lin, H.; Reuter, N.; Thiel, W.; Cohen, S.; Ogliaro, F.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 8142-8151
95. Rohde, J.-U.; In, J.-H.; Lim, M. H.; Brennessel, W. W.; Bukowski, M. R.; Stubna, A.; Münck, E.; Nam, W.; Que, L. Science 2003, 299, 1037-1039
96. Greco, C.; Bruschi, M.; De Gioia, L.; Ryde, U. Inorg. Chem. 2007, 46, 5911-5921
97. Fan, H.-J.; Hall, M. B. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 3828-3829
98. Sandala, G. M.; Hopmann, K. H.; Ghosh, A.; Noodleman, L. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 3232-3247
99. Bergeler, M.; Stiebritz, M. T.; Reiher, M. ChemPlusChem 2013, 78, 1082-1098
100. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648-5652
101. Lee, C.; Yang, W.; Parr, R. G. Phys. Rev. B 1988, 37, 785-789
102. Stephens, P. J.; Devlin, F. J.; Chabalowski, C. F.; Frisch, M. J. J. Phys. Chem. 1994, 98, 11623-11627
103. Weymuth, T.; Couzijn, E. P. A.; Chen, P.; Reiher, M. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10, 3092-3103
104. Nivière, V.; Fontecave, M. Biological sources of reduced oxygen species. In Analysis of Free Radicals in Biological Systems; Favier, A.; Cadet, J.; Kalyanaraman, B.; Fontecave, M.; Pierre, J.-L., Eds.; Birkhäuser: Basel, Switzerland, 1995; pp 11-19.
105. Sono, M.; Roach, M. P.; Coulter, E. D.; Dawson, J. H. Chem. Rev. 1996, 96, 2841-2887
106. Feig, A. L.; Lippard, S. J. Chem. Rev. 1994, 94, 759-805
107. Costas, M.; Mehn, M. P.; Jensen, M. P.; Que, L. Chem. Rev. 2004, 104, 939-986
108. Kovaleva, E. G.; Lipscomb, J. D. Nat. Chem. Biol. 2008, 4, 186-193
109. Kryatov, S. V.; Rybak-Akimova, E. V.; Schindler, S. Chem. Rev. 2005, 105, 2175-2226
110. McGuire, Jr., R.; Dogutan, D. K.; Teets, T. S.; Suntivich, J.; Shao-Horn, Y.; Nocera, D. G. Chem. Sci. 2010, 1, 411-414
111. Pierre, J.; Fontecave, M. Biometals 1999, 12, 195-199