Biosynthesis of nitrogenase metalloclusters

Chemical Reviews

Volumn 114, Issue 8, 2014, Pages 4063-4080

  Ribbe, Markus W ^a   Hu, Yilin ^a   Hodgson, Keith O ^b,c   Hedman, Britt ^c  

^a UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

^b STANFORD UNIVERSITY   (United States)

^c SLAC NATIONAL ACCELERATOR LABORATORY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOCHEMISTRY; BIOSYNTHESIS; GENES; NITROGEN FIXATION; SCAFFOLDS;

BIOLOGICAL NITROGEN FIXATIONS; BIOSYNTHETIC PATHWAY; CLUSTER ASSEMBLY; GENE PRODUCTS; METALLOENZYMES; NUMBER OF CLUSTERS; SCAFFOLD PROTEIN; STRUCTURAL APPROACH;

IRON COMPOUNDS;

METAL; NITROGENASE;

METALS; NITROGENASE;

EID: 84899531961     PISSN: 00092665     EISSN: 15206890     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr400463x     Document Type: Review

References (125)

1. Burgess, B. K. Chem. Rev. 1996, 96, 2983
2. Howard, J. B.; Rees, D. C. Chem. Rev. 1996, 96, 2965
3. Hu, Y.; Lee, C. C.; Ribbe, M. W. Dalton Trans. 2012, 41, 1118
4. Hu, Y.; Lee, C. C.; Ribbe, M. W. Science 2011, 333, 753
5. Lee, C. C.; Hu, Y.; Ribbe, M. W. Science 2010, 329, 642
6. Yang, Z. Y.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. J. Biol. Chem. 2011, 286, 19417
7. Schlögl, R. Angew. Chem., Int. Ed. 2003, 42, 2004
8. Rofer-DePoorter, C. K. Chem. Rev. 1981, 81, 447
9. Eady, R. R. Chem. Rev. 1996, 96, 3013
10. Joerger, R. D.; Bishop, P. E. Crit. Rev. Microbiol. 1988, 16, 1
11. Einsle, O.; Tezcan, F. A.; Andrade, S. L.; Schmid, B.; Yoshida, M.; Howard, J. B.; Rees, D. C. Science 2002, 297, 1696
12. Spatzal, T.; Aksoyoglu, M.; Zhang, L.; Andrade, S. L.; Schleicher, E.; Weber, S.; Rees, D. C.; Einsle, O. Science 2011, 334, 940
13. Kim, J.; Rees, D. C. Nature 1992, 360, 553
14. Lancaster, K. M.; Roemelt, M.; Ettenhuber, P.; Hu, Y.; Ribbe, M. W.; Neese, F.; Bergmann, B.; DeBeer, S. Science 2011, 334, 974
15. Tezcan, F. A.; Kaiser, J. T.; Mustafi, D.; Walton, M. Y.; Howard, J. B.; Rees, D. C. Science 2005, 309, 1377
16. Schindelin, H.; Kisker, C.; Schlessman, J. L.; Howard, J. B.; Rees, D. C. Nature 1997, 387, 370
17. Pierik, A. J.; Wassink, H.; Haaker, H.; Hagen, W. R. Eur. J. Biochem. 1993, 212, 51
18. Surerus, K. K.; Hendrich, M. P.; Christie, P. D.; Rottgardt, D.; Orme-Johnson, W. H.; Münck, E. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 8579
19. Watt, G. D.; Burns, A.; Lough, S.; Tennent, D. L. Biochemistry 1980, 19, 4926
20. Chan, M. K.; Kim, J.; Rees, D. C. Science 1993, 260, 792
21. Peters, J. W.; Stowell, M. H.; Soltis, S. M.; Finnegan, M. G.; Johnson, M. K.; Rees, D. C. Biochemistry 1997, 36, 1181
22. Wiig, J. A.; Lee, C. C.; Hu, Y.; Ribbe, M. W. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 4982
23. Lee, H. I.; Benton, P. M.; Laryukhin, M.; Igarashi, R. Y.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 5604
24. Moret, M. E.; Peters, J. C. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 18118
25. Fay, A. W.; Lee, C. C.; Wiig, J. A.; Hu, Y.; Ribbe, M. W. Methods Mol. Biol. 2011, 766, 239
26. Burgess, B. K. Chem. Rev. 1990, 90, 1377
27. Shah, V. K.; Brill, W. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1977, 74, 3249
28. Lee, H.-I.; Hales, B. J.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 11395
29. Yoo, S. J.; Angove, H. C.; Papaefthymiou, V.; Burgess, B. K.; Münck, E. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 4926
30. Pickett, C. J.; Vincent, K. A.; Ibrahim, S. K.; Gormal, C. A.; Smith, B. E.; Best, S. P. Chemistry 2003, 9, 76
31. Pickett, C. J.; Vincent, K. A.; Ibrahim, S. K.; Gormal, C. A.; Smith, B. E.; Fairhurst, S. A.; Best, S. P. Chemistry 2004, 10, 4770
32. Lee, C. C.; Hu, Y.; Ribbe, M. W. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 1947
33. Fay, A. W.; Blank, M. A.; Lee, C. C.; Hu, Y.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Ribbe, M. W. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 12612
34. Dos Santos, P. C.; Dean, D. R.; Hu, Y.; Ribbe, M. W. Chem. Rev. 2004, 104, 1159
35. Hu, Y.; Ribbe, M. W. J. Biol. Chem. 2013, 288, 13173
36. Hu, Y.; Ribbe, M. W. Biochim. Biophys. Acta 2013, 1827, 1112
37. Hu, Y.; Ribbe, M. W. Coord. Chem. Rev. 2011, 255, 1218
38. Hu, Y.; Ribbe, M. W. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2011, 75, 664
39. Schwarz, G.; Mendel, R. R.; Ribbe, M. W. Nature 2009, 460, 839
40. Kennedy, C.; Dean, D. Mol. Gen. Genet. 1992, 231, 494
41. Zheng, L.; White, R. H.; Cash, V. L.; Dean, D. R. Biochemistry 1994, 33, 4714
42. Zheng, L.; White, R. H.; Cash, V. L.; Jack, R. F.; Dean, D. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 2754
43. Dos Santos, P. C.; Johnson, D. C.; Ragle, B. E.; Unciuleac, M. C.; Dean, D. R. J. Bacteriol. 2007, 189, 2854
44. Smith, A. D.; Jameson, G. N. L.; Dos Santos, P. C.; Agar, J. N.; Naik, S.; Krebs, C.; Frazzon, J.; Dean, D. R.; Huynh, B. H.; Johnson, M. K. Biochemistry 2005, 44, 12955
45. Yuvaniyama, P.; Agar, J. N.; Cash, V. L.; Johnson, M. K.; Dean, D. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 599
46. Zheng, L. M.; Dean, D. R. J. Biol. Chem. 1994, 269, 18723
47. Ribbe, M. W.; Hu, Y.; Guo, M.; Schmid, B.; Burgess, B. K. J. Biol. Chem. 2002, 277, 23469
48. Corbett, M. C.; Hu, Y.; Naderi, F.; Ribbe, M. W.; Hedman, B.; Hodgson, K. O. J. Biol. Chem. 2004, 279, 28276
49. Lee, C. C.; Blank, M. A.; Fay, A. W.; Yoshizawa, J. M.; Hu, Y.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Ribbe, M. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 18474
50. Hu, Y.; Fay, A. W.; Dos Santos, P. C.; Naderi, F.; Ribbe, M. W. J. Biol. Chem. 2004, 279, 54963
51. Cotton, M. S.; Rupnik, K.; Broach, R. B.; Hu, Y.; Fay, A. W.; Ribbe, M. W.; Hales, B. J. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 4558
52. Hu, Y.; Fay, A. W.; Lee, C. C.; Ribbe, M. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 10424
53. Christiansen, J.; Goodwin, P. J.; Lanzilotta, W. N.; Seefeldt, L. C.; Dean, D. R. Biochemistry 1998, 37, 12611
54. Paustian, T. D.; Shah, V. K.; Roberts, G. P. Biochemistry 1990, 29, 3515
55. Hawkes, T. R.; Smith, B. E. Biochem. J. 1983, 209, 43
56. Hawkes, T. R.; Smith, B. E. Biochem. J. 1984, 223, 783
57. Shah, V. K.; Allen, J. R.; Spangler, N. J.; Ludden, P. W. J. Biol. Chem. 1994, 269, 1154
58. Allen, R. M.; Chatterjee, R.; Ludden, P. W.; Shah, V. K. J. Biol. Chem. 1995, 270, 26890
59. George, S. J.; Igarashi, R. Y.; Xiao, Y.; Hernandez, J. A.; Demuez, M.; Zhao, D.; Yoda, Y.; Ludden, P. W.; Rubio, L. M.; Cramer, S. P. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 5673
60. Rubio, L. M.; Ludden, P. W. Annu. Rev. Microbiol. 2008, 62, 93
61. Wiig, J. A.; Hu, Y.; Ribbe, M. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 8623
62. Wiig, J. A; Hu, Y.; Lee, C. C.; Ribbe, M. W. Science 2012, 337, 1672
63. Boal, A. K.; Rosenzweig, A. C. Science 2012, 337, 1617
64. Roll, J. T.; Shah, V. K.; Dean, D. R.; Roberts, G. P. J. Biol. Chem. 1995, 270, 4432
65. Robinson, A. C.; Burgess, B. K.; Dean, D. R. J. Bacteriol. 1986, 166, 180
66. Filler, W. A.; Kemp, R. M.; Ng, J. C.; Hawkes, T. R.; Dixon, R. A.; Smith, B. E. Eur. J. Biochem. 1986, 160, 371
67. Robinson, A. C.; Dean, D. R.; Burgess, B. K. J. Biol. Chem. 1987, 262, 14327
68. Hoover, T. R.; Imperial, J.; Ludden, P. W.; Shah, V. K. BioFactors 1988, 1, 199
69. Robinson, A. C.; Chun, T. W.; Li, J. G.; Burgess, B. K. J. Biol. Chem. 1989, 264, 10088
70. Tal, S.; Chun, T. W.; Gavini, N.; Burgess, B. K. J. Biol. Chem. 1991, 266, 10654
71. Gavini, N.; Burgess, B. K. J. Biol. Chem. 1992, 267, 21179
72. Allen, R. M.; Homer, M. J.; Chatterjee, R.; Ludden, P. W.; Roberts, G. P.; Shah, V. K. J. Biol. Chem. 1993, 268, 23670
73. Rangaraj, P.; Ludden, P. W. J. Biol. Chem. 2002, 277, 40106
74. Hu, Y.; Corbett, M. C.; Fay, A. W.; Webber, J. A.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Ribbe, M. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 17125
75. Hu, Y.; Corbett, M. C.; Fay, A. W.; Webber, J. A.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Ribbe, M. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 17119
76. Zheng, L. M.; White, R. H.; Dean, D. R. J. Bacteriol. 1997, 179, 5963
77. Pau, R. N.; Lawson, D. M. Met. Ions Biol. Syst. 2002, 39, 31
78. Hernandez, J. A.; Curatti, L.; Aznar, C. P.; Perova, Z.; Britt, R. D.; Rubio, L. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 11679
79. Imperial, J.; Ugalde, R. A.; Shah, V. K.; Brill, W. J. J. Bacteriol. 1984, 158, 187
80. Ugalde, R. A.; Imperial, J.; Shah, V. K.; Brill, W. J. J. Bacteriol. 1985, 164, 1081
81. Rangaraj, P.; Ruttimann-Johnson, C.; Shah, V. K.; Ludden, P. W. J. Biol. Chem. 2001, 276, 15968
82. Homer, M. J.; Dean, D. R.; Roberts, G. P. J. Biol. Chem. 1995, 270, 24745
83. Hernandez, J. A.; Igarashi, R. Y.; Soboh, B.; Curatti, L.; Dean, D. R.; Ludden, P. W.; Rubio, L. M. Mol. Microbiol. 2007, 63, 177
84. Rubio, L. M.; Rangaraj, P.; Homer, M. J.; Roberts, G. P.; Ludden, P. W. J. Biol. Chem. 2002, 277, 14299
85. Dean, D. R.; Jacobson, M. R. In Biological Nitrogen Fixation; Stacey, G.; Burris, R. H.; Evan, H. J., Eds.; Chapman & Hall: New York, 1992; p 763.
86. Hu, Y.; Fay, A. W.; Lee, C. C.; Yoshizawa, J.; Ribbe, M. W. Biochemistry 2008, 47, 3973
87. Schmid, B.; Ribbe, M. W.; Einsle, O.; Yoshida, M.; Thomas, L. M.; Dean, D. R.; Rees, D. C.; Burgess, B. K. Science 2002, 296, 352
88. Hutcheson, R. U.; Broderick, J. B. Metallomics 2012, 4, 1149
89. Booker, S. J. Biochim. Biophys. Acta 2012, 1824, 1151
90. Zhang, Q.; van der Donk, W. A.; Liu, W. Acc. Chem. Res. 2012, 45, 555
91. Boal, A. K.; Grove, T. L.; McLaughlin, M. I.; Yennawar, N. H.; Booker, S. J.; Rosenzweig, A. C. Science 2011, 332, 1089
92. Grove, T. L.; Benner, J. S.; Radle, M. I.; Ahlum, J. H.; Landgraf, B. J.; Krebs, C.; Booker, S. J. Science 2011, 332, 604
93. Kaiser, J. T.; Hu, Y.; Wiig, J. A.; Rees, D. C.; Ribbe, M. W. Science 2011, 331, 91
94. Fay, A. W.; Blank, M. A.; Lee, C. C.; Hu, Y.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Ribbe, M. W. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 7787
95. Corbett, M. C.; Hu, Y.; Fay, A. W.; Ribbe, M. W.; Hedman, B.; Hodgson, K. O. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 1238
96. Lancaster, K. M.; Hu, Y.; Bergmann, U.; Ribbe, M. W.; Debeer, S. J. Am. Chem. Soc. 2013, 136, 610
97. Frey, P. A.; Hegeman, A. D.; Ruzicka, F. J. Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 2008, 43, 63
98. Knauer, S. H.; Buckel, W.; Dobbek, H. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 4342
99. Brigle, K. E.; Weiss, M. C.; Newton, W. E.; Dean, D. R. J. Bacteriol. 1987, 169, 1547
100. Goodwin, P. J.; Agar, J. N.; Roll, J. T.; Roberts, G. P.; Johnson, M. K.; Dean, D. R. Biochemistry 1998, 37, 10420
101. Hu, Y.; Fay, A. W.; Ribbe, M. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 3236
102. Yoshizawa, J. M.; Blank, M. A.; Fay, A. W.; Lee, C. C.; Wiig, J. A.; Hu, Y.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Ribbe, M. W. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 9321
103. Fay, A. W.; Blank, M. A.; Yoshizawa, J. M.; Lee, C. C.; Wiig, J. A.; Hu, Y.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Ribbe, M. W. Dalton Trans. 2010, 39, 3124
104. Howard, J. B.; Rees, D. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 17088
105. Rees, D. C.; Tezcan, F. A.; Haynes, C. A.; Walton, M. Y.; Andrade, S.; Einsle, O.; Howard, J. B. Philos. Trans. R. Soc., A 2005, 363, 971
106. Georgiadis, M. M.; Komiya, H.; Chakrabarti, P.; Woo, D.; Kornuc, J. J.; Rees, D. C. Science 1992, 257, 1653
107. Fay, A. W.; Hu, Y.; Schmid, B.; Ribbe, M. W. J. Inorg. Biochem. 2007, 101, 1630
108. Hu, Y.; Fay, A. W.; Ribbe, M. W. J. Biol. Inorg. Chem. 2007, 12, 449
109. Hu, Y.; Fay, A. W.; Schmid, B.; Makar, N.; Ribbe, M. W. J. Biol. Chem. 2006, 281, 30534
110. Corbett, M. C.; Hu, Y.; Fay, A. W.; Tsuruta, H.; Ribbe, M. W.; Hodgson, K. O.; Hedman, B. Biochemistry 2007, 46, 8066
111. Lee, S. C.; Holm, R. H. Chem. Rev. 2004, 104, 1135
112. Ohki, Y.; Tanifuji, K.; Yamada, N.; Cramer, R. E.; Tatsumi, K. Chem.-Asian J. 2012, 7, 2222
113. Zhang, Y.; Holm, R. H. Inorg. Chem. 2004, 43, 674
114. Zhang, Y.; Zuo, J. L.; Zhou, H. C.; Holm, R. H. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 14292
115. Broach, R. B.; Rupnik, K.; Hu, Y.; Fay, A. W.; Cotton, M.; Ribbe, M. W.; Hales, B. J. Biochemistry 2006, 45, 15039
116. Rupnik, K.; Lee, C. C.; Hu, Y.; Ribbe, M. W.; Hales, B. J. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 6871
117. Zhang, Y.; R. H. Holm, R. H. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 3910
118. Moser, J.; Langem, C.; Krausze, J.; Rebelein, J.; Schubert, W. D.; Ribbe, M. W.; Heinz, D. W.; Jahn, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 2094
119. Bröcker, M. J.; Schomburg, S.; Heinz, D. W.; Jahn, D.; Schubert, W. D.; Moser, J. J. Biol. Chem. 2010, 285, 27336
120. Muraki, N.; Nomata, J.; Ebata, K.; Mizoguchi, T.; Shiba, T.; Tamiaki, H.; Kurisu, G.; Fujita, Y. Nature 2010, 465, 110
121. Jeoung, J. H.; Giese, T.; Grünwald, M.; Dobbek, H. Biochemistry 2009, 48, 11505
122. Peters, J. W.; Broderick, J. B. Annu. Rev. Biochem. 2012, 81, 429
123. Duffus, B. R.; Hamilton, T. L.; Shepard, E. M.; Boyd, E. S.; Peters, J. W.; Broderick, J. B. Biochim. Biophys. Acta 2012, 1824, 1254
124. Berggren, G.; Adamska, A.; Lambertz, C.; Simmons, T. R.; Esselborn, J.; Atta, M.; Gambarelli, S.; Mouesca, J. M.; Reijerse, E.; Lubitz, W.; Happe, T.; Artero, V.; Fontecave, M. Nature 2013, 499, 66
125. Esselborn, J.; Lambertz, C.; Adamska-Venkatesh, A.; Simmons, T.; Berggren, G.; Noth, J.; Siebel, J.; Hemschemeier, A.; Artero, V.; Reijerse, E.; Fontecave, M.; Lubitz, W.; Happe, T. Nat. Chem. Biol. 2013, Aug 11; doi: 10.1038/nchembio.1311 [Epub ahead of print].