Synergistic inhibitor binding to the papain-like protease of human SARS coronavirus: Mechanistic and inhibitor design implications

ChemMedChem

Volumn 8, Issue 8, 2013, Pages 1361-1372

  Lee, Hyun ^a   Cao, Shuyi ^a   Hevener, Kirk E ^a   Truong, Lena ^a   Gatuz, Joseph L ^a   Patel, Kavankumar ^a   Ghosh, Arun K ^b   Johnson, Michael E ^a  

^a UNIVERSITY OF ILLINOIS AT CHICAGO   (United States)

^b PURDUE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

Fragments; Human SARS coronavirus; Inhibitors; Papain like protease; Small molecules

Indexed keywords

CYSTEINE PROTEINASE INHIBITOR; PAPAIN; PAPAIN LIKE PROTEASE; UNCLASSIFIED DRUG;

ANTIVIRAL ACTIVITY; ARTICLE; BINDING AFFINITY; BINDING SITE; CONFORMATIONAL TRANSITION; CRYSTAL STRUCTURE; CRYSTALLIZATION; DOSE RESPONSE; DRUG DESIGN; DRUG POTENTIATION; EQUILIBRIUM CONSTANT; HIGH THROUGHPUT SCREENING; HISTOGRAM; IC 50; MOLECULAR DOCKING; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR WEIGHT; NONHUMAN; PRIORITY JOURNAL; SARS CORONAVIRUS; SEVERE ACUTE RESPIRATORY SYNDROME; SURFACE PLASMON RESONANCE;

EID: 84881027870     PISSN: 18607179     EISSN: 18607187     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/cmdc.201300134     Document Type: Article

References (51)

1. C. Drosten, S. Gunther, W. Preiser, S. van der Werf, H. R. Brodt, S. Becker, H. Rabenau, M. Panning, L. Kolesnikova, R. A. Fouchier, A. Berger, A. M. Burguiere, J. Cinatl, M. Eickmann, N. Escriou, K. Grywna, S. Kramme, J. C. Manuguerra, S. Muller, V. Rickerts, M. Sturmer, S. Vieth, H. D. Klenk, A. D. Osterhaus, H. Schmitz, H. W. Doerr, N. Engl. J. Med. 2003, 348, 1967-1976;
2. T. G. Ksiazek, D. Erdman, C. S. Goldsmith, S. R. Zaki, T. Peret, S. Emery, S. Tong, C. Urbani, J. A. Comer, W. Lim, P. E. Rollin, S. F. Dowell, A. E. Ling, C. D. Humphrey, W. J. Shieh, J. Guarner, C. D. Paddock, P. Rota, B. Fields, J. DeRisi, J. Y. Yang, N. Cox, J. M. Hughes, J. W. LeDuc, W. J. Bellini, L. J. Anderson, N. Engl. J. Med. 2003, 348, 1953-1966;
3. J. S. Peiris, S. T. Lai, L. L. Poon, Y. Guan, L. Y. Yam, W. Lim, J. Nicholls, W. K. Yee, W. W. Yan, M. T. Cheung, V. C. Cheng, K. H. Chan, D. N. Tsang, R. W. Yung, T. K. Ng, K. Y. Yuen, Lancet 2003, 361, 1319-1325.
4. N. Barretto, D. Jukneliene, K. Ratia, Z. Chen, A. D. Mesecar, S. C. Baker, J. Virol. 2005, 79, 15189-15198;
5. S. K. Lau, P. C. Woo, K. S. Li, Y. Huang, H. W. Tsoi, B. H. Wong, S. S. Wong, S. Y. Leung, K. H. Chan, K. Y. Yuen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 14040-14045.
6. P. C. Woo, S. K. Lau, C. M. Chu, K. H. Chan, H. W. Tsoi, Y. Huang, B. H. Wong, R. W. Poon, J. J. Cai, W. K. Luk, L. L. Poon, S. S. Wong, Y. Guan, J. S. Peiris, K. Y. Yuen, J. Virol. 2005, 79, 884-895;
7. K. Pyrc, B. Berkhout, L. van der Hoek, J. Virol. 2007, 81, 3051-3057.
8. R. A. Fouchier, N. G. Hartwig, T. M. Bestebroer, B. Niemeyer, J. C. deJong, J. H. Simon, A. D. Osterhaus, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 6212-6216;
9. L. van der Hoek, K. Pyrc, M. F. Jebbink, W. Vermeulen-Oost, R. J. Berkhout, K. C. Wolthers, P. M. Wertheim-vanDillen, J. Kaandorp, J. Spaargaren, B. Berkhout, Nat. Med. 2004, 10, 368-373.
10. A. M. Zaki, S. vanBoheemen, T. M. Bestebroer, A. D. Osterhaus, R. A. Fouchier, N. Engl. J. Med. 2012, 367, 1814-1820;
11. A. Bermingham, M. A. Chand, C. S. Brown, E. Aarons, C. Tong, C. Langrish, K. Hoschler, K. Brown, M. Galiano, R. Myers, R. G. Pebody, H. K. Green, N. L. Boddington, R. Gopal, N. Price, W. Newsholme, C. Drosten, R. A. Fouchier, M. Zambon, Euro Surveillance 2012, 17, 20290.
12. B. C. Fielding, Future Microbiol. 2011, 6, 153-159;
13. L. J. Cui, C. Zhang, T. Zhang, R. J. Lu, Z. D. Xie, L. L. Zhang, C. Y. Liu, W. M. Zhou, L. Ruan, X. J. Ma, W. J. Tan, Adv. Virol. 2011, 129134.
14. Novel coronavirus infection update: February 11, 2013, World Health Organization Global Alert and Response, http://www.who.int/csr/en/.
15. S. vanBoheemen, M. deGraaf, C. Lauber, T. M. Bestebroer, V. S. Raj, A. M. Zaki, A. D. Osterhaus, B. L. Haagmans, A. E. Gorbalenya, E. J. Snijder, R. A. M. Fouchier, mBio 2012, 3, e00473-12.
16. H. Yang, M. Bartlam, Z. Rao, Curr. Pharm. Des. 2006, 12, 4573-4590;
17. B. H. Harcourt, D. Jukneliene, A. Kanjanahaluethai, J. Bechill, K. M. Severson, C. M. Smith, P. A. Rota, S. C. Baker, J. Virol. 2004, 78, 13600-13612.
18. A. K. Ghosh, G. Gong, V. Grum-Tokars, D. C. Mulhearn, S. C. Baker, M. Coughlin, B. S. Prabhakar, K. Sleeman, M. E. Johnson, A. D. Mesecar, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2008, 18, 5684-5688;
19. A. K. Ghosh, K. Xi, V. Grum-Tokars, X. Xu, K. Ratia, W. Fu, K. V. Houser, S. C. Baker, M. E. Johnson, A. D. Mesecar, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2007, 17, 5876-5880;
20. A. K. Ghosh, K. Xi, K. Ratia, B. D. Santarsiero, W. Fu, B. H. Harcourt, P. A. Rota, S. C. Baker, M. E. Johnson, A. D. Mesecar, J. Med. Chem. 2005, 48, 6767-6771;
21. R. P. Jain, H. I. Pettersson, J. Zhang, K. D. Aull, P. D. Fortin, C. Huitema, L. D. Eltis, J. C. Parrish, M. N. James, D. S. Wishart, J. C. Vederas, J. Med. Chem. 2004, 47, 6113-6116;
22. R. P. Jain, J. C. Vederas, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2004, 14, 3655-3658;
23. J. J. Shie, J. M. Fang, C. J. Kuo, T. H. Kuo, P. H. Liang, H. J. Huang, W. B. Yang, C. H. Lin, J. L. Chen, Y. T. Wu, C. H. Wong, J. Med. Chem. 2005, 48, 4469-4473.
24. A. K. Ghosh, J. Takayama, Y. Aubin, K. Ratia, R. Chaudhuri, Y. Baez, K. Sleeman, M. Coughlin, D. Nichols, D. C. Mulhearn, B. S. Prabhakar, S. C. Baker, M. E. Johnson, A. D. Mesecar, J. Med. Chem. 2009, 52, 5228-5240;
25. A. K. Ghosh, J. Takayama, K. V. Rao, K. Ratia, R. Chaudhuri, D. C. Mulhearn, H. Lee, D. B. Nichols, S. Baliji, S. C. Baker, M. E. Johnson, A. D. Mesecar, J. Med. Chem. 2010, 53, 4968-4979.
26. C. Y. Chou, C. H. Chien, Y. S. Han, M. T. Prebanda, H. P. Hsieh, B. Turk, G. G. Chang, X. Chen, Biochem. Pharmacol. 2008, 75, 1601-1609.
27. J. Y. Park, H. J. Jeong, J. H. Kim, Y. M. Kim, S. J. Park, D. Kim, K. H. Park, W. S. Lee, Y. B. Ryu, Biol. Pharm. Bull. 2012, 35, 2036-2042.
28. K. Ratia, K. S. Saikatendu, B. D. Santarsiero, N. Barretto, S. C. Baker, R. C. Stevens, A. D. Mesecar, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 5717-5722.
29. K. Ratia, S. Pegan, J. Takayama, K. Sleeman, M. Coughlin, S. Baliji, R. Chaudhuri, W. Fu, B. S. Prabhakar, M. E. Johnson, S. C. Baker, A. K. Ghosh, A. D. Mesecar, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 16119-16124.
30. C. W. Murray, M. L. Verdonk, D. C. Rees, Trends Pharmacol. Sci. 2012, 33, 224-232;
31. C. W. Murray, T. L. Blundell, Curr. Opin. Struct. Biol. 2010, 20, 497-507;
32. S. B. Shuker, P. J. Hajduk, R. P. Meadows, S. W. Fesik, Science 1996, 274, 1531-1534;
33. Y. S. Wang, C. Strickland, J. H. Voigt, M. E. Kennedy, B. M. Beyer, M. M. Senior, E. M. Smith, T. L. Nechuta, V. S. Madison, M. Czarniecki, B. A. McKittrick, A. W. Stamford, E. M. Parker, J. C. Hunter, W. J. Greenlee, D. F. Wyss, J. Med. Chem. 2010, 53, 942-950;
34. R. A. Ward, C. Brassington, A. L. Breeze, A. Caputo, S. Critchlow, G. Davies, L. Goodwin, G. Hassall, R. Greenwood, G. A. Holdgate, M. Mrosek, R. A. Norman, S. Pearson, J. Tart, J. A. Tucker, M. Vogtherr, D. Whittaker, J. Wingfield, J. Winter, K. Hudson, J. Med. Chem. 2012, 55, 3285-3306.
35. C. Abad-Zapatero, J. T. Metz, Drug Discovery Today 2005, 10, 464-469.
36. C. Abad-Zapatero, O. Perisic, J. Wass, A. P. Bento, J. Overington, B. Al-Lazikani, M. E. Johnson, Drug Discovery Today 2010, 15, 804-811.
37. W. J. Egan, K. M. Merz, Jr., J. J. Baldwin, J. Med. Chem. 2000, 43, 3867-3877;
38. K. Palm, P. Stenberg, K. Luthman, P. Artursson, Pharm. Res. 1997, 14, 568-571;
39. P. Ertl, B. Rohde, P. Selzer, J. Med. Chem. 2000, 43, 3714-3717.
40. K. P. Burnham, D. R. Anderson, Model Selection and Inference, Springer, New York, 1998.
41. C. H. Ngan, T. Bohnuud, S. E. Mottarella, D. Beglov, E. A. Villar, D. R. Hall, D. Kozakov, S. Vajda, Nucleic Acids Res. 2012, 40, W271-275.
42. "Lead Optimization and SAR for Reversible Inhibitors": R. A. Copeland in Evaluation of Enzyme Inhibitors in Drug Discovery, Wiley, Hoboken, 2005.
43. D.A. Case, T.A. Darden, T.E. CheathamIII, C.L. Simmerling, J. Wang, R.E. Duke, R. Luo, R.C. Walker, W. Zhang, K.M. Merz, B.P. Roberts, B. Wang, S. Hayik, A. Roitberg, G. Seabra, I. Kolossvary, K.F. Wong, F. Paesani, J. Vanicek, X. Wu, S.R. Brozell, T. Steinbrecher, H. Gohlke, Q. Cai, X. Ye, J. Wang, M.-J. Hsieh, G. Cui, D.R. Roe, D.H. Mathews, M.G. Seetin, C. Sagui, V. Babin, T. Luchko, S. Gusarov, A. Kovalenko, P.A. Kollman, AMBER11, University of California, San Francisco, 2010.
44. J. Wang, R. M. Wolf, J. W. Caldwell, P. A. Kollman, D. A. Case, J. Comput. Chem. 2004, 25, 1157-1174;
45. J. Wang, W. Wang, P. A. Kollman, D. A. Case, J. Mol. Graphics Modell. 2006, 25, 247-260;
46. A. Jakalian, D. B. Jack, C. I. Bayly, J. Comput. Chem. 2002, 23, 1623-1641.
47. V. Hornak, R. Abel, A. Okur, B. Strockbine, A. Roitberg, C. Simmerling, Proteins 2006, 65, 712-725.
48. Schrödinger Suite 2012 Induced-Fit Docking Protocol; Glide version 5.8, Prime version 3.1, Schrödinger LLC, New York, NY (USA), 2012.
49. Suite 2012: LigPrep version 2.5, Schrödinger LLC, New York, NY (USA), 2012.
50. R. A. Friesner, R. B. Murphy, M. P. Repasky, L. L. Frye, J. R. Greenwood, T. A. Halgren, P. C. Sanschagrin, D. T. Mainz, J. Med. Chem. 2006, 49, 6177-6196.
51. B. R. Miller, D. T. McGee, J. M. Swails, N. Homeyer, H. Gohlke, A. E. Roitberg, J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 3314-3321.