Effects of the protein environment on the spectral properties of tryptophan radicals in Pseudomonas aeruginosa azurin

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 12, 2013, Pages 4822-4833

  Bernini, Caterina ^a   Andruniów, Tadeusz ^b   Olivucci, Massimo ^a,c   Pogni, Rebecca ^a   Basosi, Riccardo ^a   Sinicropi, Adalgisa ^a  

^a UNIVERSITY OF SIENA   (Italy)

^b WROCLAW UNIVERSITY OF TECHNOLOGY   (Poland)

^c BOWLING GREEN STATE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ELECTRON PARAMAGNETIC RESONANCE SPECTRUM; ELECTRON-TRANSFER REACTIONS; HYDROPHOBIC AND HYDROPHILIC; MOLECULAR ENVIRONMENT; MOLECULAR LEVEL INTERACTIONS; PERTURBATION THEORY; PSEUDOMONAS AERUGINOSA; REACTIVE INTERMEDIATE;

BACTERIA; CHROMOPHORES; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; HYDROGEN BONDS; HYDROPHOBICITY; MAGNETIC RESONANCE; MODULATION; PARAMAGNETISM; PROTEINS; SPECTROSCOPY;

AMINO ACIDS;

AZURIN; SURFACE WATER; TRYPTOPHAN;

ABSORPTION; ARTICLE; CHEMICAL INTERACTION; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; ELECTRON SPIN RESONANCE; ELECTRON TRANSPORT; HYDROPHILICITY; HYDROPHOBICITY; NONHUMAN; PROTEIN STRUCTURE; PSEUDOMONAS AERUGINOSA; RAMAN SPECTROMETRY;

AZURIN; BACTERIAL PROTEINS; ELECTRON SPIN RESONANCE SPECTROSCOPY; HYDROGEN BONDING; MODELS, MOLECULAR; MUTATION; PROTEIN CONFORMATION; PSEUDOMONAS AERUGINOSA; QUANTUM THEORY; SPECTROPHOTOMETRY, ULTRAVIOLET; SPECTRUM ANALYSIS, RAMAN; TRYPTOPHAN;

EID: 84875746568     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja400464n     Document Type: Article

References (70)

1. Stubbe, J.; Der Donk, W. A. Chem. Rev. 1998, 98, 705-762
2. Aubert, C.; Vos, M. H.; Mathis, P.; Eker, A. P. M.; Brettel, K. Nature 2000, 405, 586-590
3. Stubbe, J.; Nocera, D. G.; Yee, C. S.; Chang, M. C. Y. Chem. Rev. 2003, 103, 2167-2201
4. Kim, S. T.; Sacar, A.; Essenmacher, C.; Babcock, G. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 8023-8027
5. Aubert, C.; Mathis, P.; Eker, A. P.; Brettel, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 5423-5427
6. Sivaraja, M.; Goodin, D. B.; Smith, M.; Hoffman, B. M. Science 1989, 245, 738-740
7. Pelletier, H.; Kraut, J. Science 1992, 258, 1748-1755
8. Barrows, T. P.; Bhaskar, B.; Thomas, L. P. Biochemistry 2004, 43, 8826-8834
9. Lendzian, F.; Sahlin, M.; MacMillan, F.; Bittl, R.; Fiege, R.; Pötsch, S.; Sjöberg, B.-M.; Gräslund, A.; Lubitz, W.; Lassmann, G. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 8111-8120
10. Sahlin, M.; Lassmann, G.; Pötsch, S.; Slaby, A.; Sjöberg, B. M.; Gräslund, A. J. Biol. Chem. 1994, 269, 11699-11702
11. Bleifuss, G.; Kolberg, M.; Pötsch, S.; Hofbauer, W.; Bittl, R.; Lubitz, W.; Gräslund, A.; Lassmann, G.; Lendzian, F. Biochemistry 2001, 40, 15362-15368
12. Blodig, W.; Smith, A. T.; Winterhalter, H. K.; Piontek, K. Arch. Biochem. Biophys. 1999, 370, 86-92
13. Pogni, R.; Baratto, M. C.; Giansanti, S.; Teutloff, C.; Verdin, J.; Valderram, B.; Lendzian, F.; Lubitz, W.; Vazquez-Duhalt, R.; Basosi, R. Biochemistry 2005, 44, 4267-4274
14. Pogni, R.; Baratto, M. C.; Teutloff, C.; Giansanti, S.; Ruiz-Duenas, F. J.; Choinowski, T.; Piontek, K.; Martinez, A. T.; Lendzian, F.; Basosi, R. J. Biol. Chem. 2006, 28, 9517-9526
15. Pogni, R.; Teutloff, C.; Lendzian, F.; Basosi, R. Appl. Magn. Reson. 2007, 31, 509-526
16. Pérez-Boada, M.; Ruiz-Dueñas, F. J.; Pogni, R.; Basosi, R.; Choinowski, T.; Martínez, M. J.; Piontek, K.; Martínez, A. T. J. Mol. Biol. 2005, 354, 385-402
17. Ruiz-Dueñas, F. J.; Pogni, R.; Morales, M.; Giansanti, S.; Mate, M. J.; Romero, A.; Martínez, M. J.; Basosi, R.; Martínez, A. T. J. Biol. Chem. 2009, 284, 7986-7994
18. Dempsey, J. L.; Winkler, J. R.; Gray, H. B. Chem. Rev. 2010, 110, 7024-7039
19. Warren, J. J.; Tronic, T. A.; Mayer, J. M. Chem. Rev. 2011, 110, 6961-7001
20. Jeschke, G. Biochim. Biophys. Acta 2005, 1707, 91-102
21. Shafaat, H. S.; Leigh, B. S.; Tauber, M. J.; Kim, J. E. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 9030-9039
22. Stoll, S.; Shafaat, H. S.; Krzystek, J.; Ozarowski, A.; Tauber, M. J.; Kim, J. E.; Britt, R. D. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 18098-18101
23. Walden, S. E.; Wheeler, R. A. J. Phys. Chem. 1996, 100, 1530-1535
24. Jensen, G. M.; Goodin, D. B.; Bunte, S. W. J. Phys. Chem. 1996, 100, 954-959
25. Himo, F.; Eriksson, L. A. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 9811-9819
26. Svistunenko, D. A.; Adelusi, M.; Dawson, M.; Robinson, P.; Bernini, C.; Sinicropi, A.; Basosi, R. Stud. UBB Chem. 2011, 56, 135-146
27. Un, S. Magn. Reson. Chem. 2005, 43, S229-S236
28. Bernini, C.; Pogni, R.; Ruiz-Dueñas, F. J.; Martínez, A. T.; Basosi, R.; Sinicropi, A. Phys. Chem. Chem. Phys. 2011, 13, 5078-5098
29. Bernini, C.; Pogni, R.; Basosi, R.; Sinicropi, A. Proteins: Struct., Funct. Bioinform. 2012, 80, 1476-1483
30. Gurudas, U.; Schelvis, P. M. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 12788-12789
31. Zieba, A. A.; Richardson, C.; Lucero, C.; Dieng, S. D.; Gindt, Y. M.; Schelvis, P. M. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 7824-7836
32. Shafaat, H. S.; Leigh, B. S.; Tauber, M. J.; Kim, J. E. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 382-388
33. Li, H.; Robertson, A. D.; Jensen, J. H. Proteins 2005, 61, 704-721
34. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14.1, 33-38
35. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926-935
36. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Gould, I. R.; Merz, K. M.; Ferguson, D. M.; Spellmeyer, D. C. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179-5197
37. Wang, J.; Cieplak, P.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 2000, 21, 1049-1074
38. Ponder, J. W.; Case, D. A. Adv. Protein Chem. 2003, 66, 27-85
39. Qiu, D.; Dasgupta, S.; Kozlowski, P. M.; Goddard, W. A. I.; Spiro, T. G. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 12791-12797
40. Rajapandian, V.; Hakkim, V.; Subramanian, V. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 8474-8486
41. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Montgomery, J. A., Jr.; Vreven, T.; Kudin, K. N.; Burant, J. C.; Millam, J. M.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Barone, V.; Mennucci, B.; Cossi, M.; Scalmani, G.; Rega, N.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Klene, M.; Li, X.; Knox, J. E.; Hratchian, H. P.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J.; Ayala, P. Y.; Morokuma, K.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Zakrzewski, V. G.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Strain, M. C.; Farkas, O.; Malick, D. K.; Rabuck, A. D.; Raghavachari, K.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cui, Q.; Baboul, A. G.; Clifford, S.; Cioslowski, J.; Stefanov, B. B.; Liu, G.; Liashenko, A.; Piskorz, P.; Komaromi, I.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Keith, T.; Al-Laham, M. A.; Peng, C. Y.; Nanayakkara, A.; Challacombe, M.; Gill, P. M. W.; Johnson, B. G.; Chen, W.; Wong, M. W.; Gonzalez, C.; Pople, J. A. Gaussian 03, Revision B.04; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2004.
42. Phillips, J. C.; Braun, R.; Wang, W.; Gumbart, J.; Tajkhorshid, E.; Villa, E.; Chipot, C.; Skeel, R. D.; Kale, L.; K., S. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1781-1802
43. Darden, T.; York, D.; Pederson, L. J. Chem. Phys. 1993, 98, 10089-10092
44. Aquiliante, F.; De Vico, L.; Ferré, N.; Ghigo, G.; Malmqvist, P.-Å.; Neogrady, P.; Pedersen, T. B.; Pitonak, M.; Reiher, M.; Roos, B. O.; Serrano-Andrés, L.; Urban, M.; Veryazov, V.; Lindh, R. J. Comput. Chem. 2009, 31, 224-247
45. Ponder, J. W. Tinker4.2, software tools for molecular design; http://dasher.wustl.edu/tinker, 2004.
46. Ferré, N.; Olivucci, M. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 6868-6869
47. Ferré, N.; Olivucci, M. J. Mol. Struct. (Theochem) 2003, 632, 71-82
48. Andruniow, T.; Ferré, N.; Olivucci, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 17908-17913
49. Pistolesi, S.; Sinicropi, A.; Pogni, R.; Basosi, R.; Ferré, N.; Olivucci, M. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 16082-16090
50. Sinicropi, A.; Andruniow, T.; Ferrè, N.; Basosi, R.; Olivucci, M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 11534-11535
51. Andersson, K.; Malmqvist, P.-Å.; Roos, B. O. J. Chem. Phys. 1992, 96, 1218-1226
52. Neese, F. An ab initio, density functional and semiempirical program package, Version 2.8; Bonn University: Germany, 2010.
53. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648-5652
54. Lee, C.; Yang, W.; Parr, R. G. Phys. Rev. B 1988, 37, 785-789
55. Stephens, P. J.; Devlin, F. J.; Chabalowski, C. F.; Frisch, M. J. J. Phys. Chem. 1994, 98, 11623-11627
56. Adamo, C.; Barone, V. J. Chem. Phys. 1999, 110, 6158-6169
57. Barone, V., Recent Advances in Density Functional Methods, Part I; Chong, D.P., Ed.; World Scientific Publishing Co.: 1995; pp 287-334.
58. Barone, V.; Polimeno, A. Phys. Chem. Chem. Phys. 2006, 8, 4609-4629
59. Godbout, N.; Salahub, D. R.; Andzelm, J.; Wimmer, E. Can. J. Chem.-Rev. Can. Chim. 1992, 70, 560-571
60. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Scalmani, G.; Barone, V.; Mennucci, B.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Caricato, M.; Li, X.; Hratchian, H. P.; Izmaylov, A. F.; Bloino, J.; Zheng, G.; Sonnenberg, J. L.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Vreven, T.; J. A. Montgomery, J.; Peralta, J. E.; Ogliaro, F.; Bearpark, M.; Heyd, J. J.; Brothers, E.; Kudin, K. N.; Staroverov, V. N.; Keith, T.; Kobayashi, R.; Normand, J.; Raghavachari, K.; Rendell, A.; Burant, J. C.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Cossi, M.; Rega, N.; Millam, J. M.; Klene, M.; Knox, J. E.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Martin, R. L.; Morokuma, K.; Zakrzewski, V. G.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Farkas, O.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cioslowski, J.; Fox, D. J. Gaussian 09, Revision B.01; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2010.
61. Petrenko, T.; Neese, F. J. Chem. Phys. 2007, 127, 164319
62. Andruniow, T.; Olivucci, M. J. Chem. Theor. Comput. 2009, 5, 3096-3104
63. Sinnecker, S.; Flores, M.; Lubitz, W. Phys. Chem. Chem. Phys. 2006, 8, 5659-5670
64. Martin, E.; Samoilova, R. I.; Narasimhulu, K. V.; Lin, T.-J.; O'Malley, P. J.; Wraight, C. A.; Dikanov, S. A. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 5525-5537
65. Pauwels, E.; Declerck, R.; Verstraelen, T.; De Sterck, B.; Kay, C. W. M.; Van Speybroeck, V.; Waroquier, M. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 16655-16665
66. Hart, R.; O'Malley, P. J. Biochim. Biophys. Acta 2010, 1797, 250-254
67. Sinnecker, S.; Neese, F. J. Comput. Chem. 2006, 27, 1463-1475
68. Moon, S.; Patchkovskii, S.; Salahub, D. R. J. Mol. Structure: THEOCHEM 2003, 632, 287-295
69. Joly, L.; Antoine, R.; Allouche, A.-R.; Dugourd, P. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 13832-13833
70. Solar, S.; Getoff, N.; Surdhar, P. S.; Armstrong, D. A.; A., S. J. Phys. Chem. 1991, 95, 3639-3643