High-affinity manganese coordination by human calprotectin is calcium-dependent and requires the histidine-rich site formed at the dimer interface

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 2, 2013, Pages 775-787

  Hayden, Joshua A ^a   Brophy, Megan Brunjes ^a   Cunden, Lisa S ^a   Nolan, Elizabeth M ^a  

^a MASSACHUSETTS INSTITUTE OF TECHNOLOGY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ANTIMICROBIAL PROTEINS; CALCIUM BINDING; CALCIUM IONS; COORDINATION SPHERE; DIMER INTERFACE; EF-HAND; EXTRACELLULAR SPACE; HISTIDINE RESIDUES; LOW TEMPERATURES; MICROBIAL GROWTH; MUTANT PROTEINS; PATHOGENIC MICROORGANISMS; SPECTROSCOPIC SIGNALS; ZERO-FIELD SPLITTING PARAMETERS;

AMINO ACIDS; BINDING ENERGY; CHELATION; MANGANESE COMPOUNDS; METAL IONS; MICROORGANISMS; PROTEINS; ZINC; ZINC COMPOUNDS;

MANGANESE;

CALCIUM; CALGRANULIN; CALGRANULIN A; CALGRANULIN B; DIMER; HISTIDINE; MANGANESE;

ARTICLE; ATOMIC ABSORPTION SPECTROMETRY; CIRCULAR DICHROISM; DRUG PROTEIN BINDING; ELECTRON SPIN RESONANCE; FLUORESCENCE SPECTROSCOPY; GEL PERMEATION CHROMATOGRAPHY; LOW TEMPERATURE; ROOM TEMPERATURE;

AMINO ACID SEQUENCE; BINDING SITES; CALCIUM; DIMERIZATION; HISTIDINE; HUMANS; LEUKOCYTE L1 ANTIGEN COMPLEX; MANGANESE; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR SEQUENCE DATA; SEQUENCE ALIGNMENT;

EID: 84872564946     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja3096416     Document Type: Article

References (86)

1. Weinberg, E. D. JAMA 1975, 231, 39-41
2. Wakeman, C. A.; Skaar, E. P. Curr. Opin. Microbiol. 2012, 15, 169-174
3. Cassat, J. E.; Skaar, E. P. Semin. Immunopathol. 2012, 34, 215-235
4. Fischbach, M. A.; Lin, H.; Liu, D. R.; Walsh, C. T. Nat. Chem. Biol. 2006, 2, 132-138
5. Miethke, M.; Marahiel, M. A. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2007, 71, 413-451
6. Crouch, M.-L. V.; Castor, M.; Karlinsey, J. E.; Kalhorn, T.; Fang, F. C. Mol. Microbiol. 2008, 67, 971-983
7. Papp-Wallace, K. M.; Maguire, M. E. Annu. Rev. Microbiol. 2006, 60, 187-209
8. Liu, J. Z.; Jellbauer, S.; Poe, A. J.; Ton, V.; Pesciaroli, M.; Kehl-Fie, T. E.; Restrepo, N. A.; Hosking, M. P.; Edwards, R. A.; Battistoni, A.; Pasquali, P.; Lane, T. E.; Chazin, W. J.; Vogl, T.; Roth, J.; Skaar, E. P.; Raffatellu, M. Cell Host Microbe 2012, 11, 227-239
9. Ammendola, S.; Pasquali, P.; Pistoia, C.; Petrucci, P.; Petrarca, P.; Rotilio, G.; Battistoni, A. Infect. Immun. 2007, 75, 5867-5876
10. Kehl-Fie, T. E.; Skaar, E. P. Curr. Opin. Chem. Biol. 2009, 14, 218-224
11. Débarbouillé, M.; Dramsi, S.; Dussurget, O.; Nahori, M.-A.; Vaganay, E.; Jouvion, G.; Cozzone, A.; Msadek, T.; Duclos, B. J. Bacteriol. 2009, 191, 4070-4081
12. Boal, A. K.; Cotruvo, J. A., Jr.; Stubbe, J.; Rosenzweig, A. C. Science 2010, 329, 1526-1530
13. Chander, M.; Setlow, B.; Setlow, P. Can. J. Microbiol. 1998, 44, 759-767
14. Miller, A.-F. Curr. Opin. Chem. Biol. 2004, 8, 162-168
15. Robbe-Saule, V.; Coynault, C.; Ibanez-Ruiz, M.; Hermant, D.; Norel, F. Mol. Microbiol. 2001, 39, 1533-1545
16. Kehres, D. G.; Maguire, M. E. FEMS Microbiol. Rev. 2003, 27, 263-290
17. Zaharik, M. L.; Finlay, B. B. Frontiers Biosci. 2004, 9, 1035-1042
18. Wu, H.-J.; Seib, K. L.; Srikhanta, Y. N.; Edwards, J.; Kidd, S. P.; Maguire, T. L.; Hamilton, A.; Pan, K.-T.; Hsiao, H.-H.; Yao, C.-W.; Grimmond, S. M.; Apicella, M. A.; McEwan, A. G.; Wang, A. H.-J.; Jennings, M. P. J. Proteomics 2010, 73, 899-916
19. Boyer, E.; Bergevin, I.; Malo, D.; Gros, P.; Cellier, M. F. M. Infect. Immun. 2002, 70, 6032-6042
20. Johnston, J. W.; Briles, D. E.; Myers, L. E.; Hollingshead, S. K. Infect. Immun. 2006, 74, 1171-1180
21. Zheng, B.; Zhang, Q.; Gao, J.; Han, H.; Li, M.; Zhang, J.; Qi, J.; Yan, J.; Gao, G. F. PLoS One 2011, 6, e19510
22. Schreur, P. J. W.; Rebel, J. M. J.; Smits, M. A.; van Putten, J. P. M.; Smith, H. E. J. Bacteriol. 2011, 193, 5073-5080
23. Jakubovics, N. S.; Jenkinson, H. F. Microbiology 2001, 147, 1709-1718
24. Ogunniyi, A. D.; Mahdi, L. K.; Jennings, M. P.; McEwan, A. G.; McDevitt, C. A.; Van der Hoek, M. B.; Bagley, C. J.; Hoffmann, P.; Gould, K. A.; Paton, J. C. J. Bacteriol. 2010, 192, 4489-4497
25. McDevitt, C. A.; Ogunniyi, A. D.; Valkov, E.; Lawrence, M. C.; Kobe, B.; McEwan, A. G.; Paton, J. C. PloS Pathog. 2011, 7, e1002357
26. Johnston, J. W.; Myers, L. E.; Ochs, M. M.; Benjamin, W. H., Jr.; Briles, D. E.; Hollingshead, S. K. Infect. Immun. 2004, 72, 5858-5867
27. Tseng, H.-J.; Srikhanta, Y.; McEwan, A. G.; Jennings, M. P. Mol. Microbiol. 2001, 40, 1175-1186
28. Posey, J. E.; Gherardini, F. C. Science 2000, 288, 1651-1653
29. Ouyang, Z.; He, M.; Oman, T.; Yang, X. F.; Norgard, M. V. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 3449-3454
30. Hood, M. I.; Skaar, E. P. Nat. Rev. Microbiol. 2012, 10, 525-537
31. Corbin, B. D.; Seeley, E. H.; Raab, A.; Feldmann, J.; Miller, M. R.; Torres, V. J.; Anderson, K. L.; Dattilo, B. M.; Dunman, P. M.; Gerads, R.; Caprioli, R. M.; Nacken, W.; Chazin, W. J.; Skaar, E. P. Science 2008, 319, 962-965
32. Johne, B.; Fagerhol, M. K.; Lyberg, T.; Prydz, H.; Brandtzaeg, P.; Naess-Andresen, C. F.; Dale, I. J. Clin. Pathol.: Mol. Pathol. 1997, 50, 113-123
33. Nathan, C. Nat. Rev. Immunol. 2006, 6, 173-182
34. Steinbakk, M.; Naess-Andresen, C. F.; Lingaas, E.; Dale, I.; Brandtzaeg, P.; Fagerhol, M. K. Lancet 1990, 336, 763-765
35. Sohnle, P. G.; Collins-Lech, C.; Wiessner, J. H. J. Infect. Dis. 1991, 164, 137-142
36. Clohessy, P. A.; Golden, B. E. Scand. J. Immunol. 1995, 42, 551-556
37. Loomans, H. J.; Hahn, B. L.; Li, Q.-Q.; Phadnis, S. H.; Sohnle, P. G. J. Infect. Dis. 1998, 177, 812-814
38. Sohnle, P. G.; Hunter, M. J.; Hahn, B.; Chazin, W. J. J. Infect. Dis. 2000, 182, 1272-1275
39. Lulloff, S. J.; Hahn, B. L.; Sohnle, P. G. J. Lab. Clin. Med. 2004, 144, 208-214
40. Vallee, B. L.; Falchuk, K. H. Physiol. Rev. 1993, 73, 79-118
41. Kehl-Fie, T. E.; Chitayat, S.; Hood, M. I.; Damo, S.; Restrepo, N.; Garcia, C.; Munro, K. A.; Chazin, W. J.; Skaar, E. P. Cell Host Microbe 2011, 10, 158-164
42. Hunter, M. J.; Chazin, W. J. J. Biol. Chem. 1998, 273, 12427-12435
43. Leukert, N.; Sorg, C.; Roth, J. Biol. Chem. 2005, 386, 429-434
44. Leukert, N.; Vogl, T.; Strupat, K.; Reichelt, R.; Sorg, C.; Roth, J. J. Mol. Biol. 2006, 359, 961-972
45. Gifford, J. L.; Walsh, M. P.; Vogel, H. J. Biochem. J. 2007, 405, 199-221
46. Chazin, W. J. Acc. Chem. Res. 2011, 44, 171-179
47. Korndörfer, I. P.; Brueckner, F.; Skerra, A. J. Mol. Biol. 2007, 370, 887-898
48. Brophy, M. B.; Hayden, J. A.; Nolan, E. M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 18089-18100
49. Walkup, G. K.; Burdette, S. C.; Lippard, S. J.; Tsien, R. Y. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 5644-5645
50. Stich, T. A.; Lahiri, S.; Yeagle, G.; Dicus, M.; Brynda, M.; Gunn, A.; Aznar, C.; DeRose, V. J.; Britt, R. D. Appl. Magn. Reson 2007, 31, 321-341
51. Reed, G. H.; Poyner, R. R. Metal Ions Biol. Syst. 2000, 37, 183-207
52. Reed, G. H.; Cohn, M. J. Biol. Chem. 1970, 245, 662-664
53. Horton, T. E.; Clardy, D. R.; DeRose, V. J. Biochemistry 1998, 37, 18094-18101
54. Hunsicker-Wang, L.; Vogt, M.; DeRose, V. J. Methods Enzymol. 2009, 468, 335-367
55. Atanasijevic, T.; Zhang, X.-a.; Lippard, S. J.; Jasanoff, A. Inorg. Chem. 2010, 49, 2589-2591
56. Senguen, F. T.; Grabarek, Z. Biochemistry 2012, 51, 6182-6194
57. You, Y. M.; Tomat, E.; Hwang, K.; Atanasijevic, T.; Nam, W.; Jasanoff, A. P.; Lippard, S. J. Chem. Commun. 2010, 46, 4139-4141
58. Emerson, J. P.; Kovaleva, E. G.; Farquhar, E. R.; Lipscomb, J. D.; Que, L., Jr. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 7347-7352
59. Whittaker, J. W.; Whittaker, M. M. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 5528-5540
60. Smoukov, S. K.; Telser, J.; Bernat, B. A.; Rife, C. L.; Armstrong, R. N.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 2318-2326
61. Vogt, M.; Lahiri, S.; Hoogstraten, C. G.; Britt, R. D.; DeRose, V. J. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 16764-16770
62. Scarpellini, M.; Gätjens, J.; Martin, O. J.; Kampf, J. W.; Sherman, S. E.; Pecoraro, V. L. Inorg. Chem. 2008, 47, 3584-3593
63. Tan, X. S.; Xiang, D. F.; Tang, W. X.; Sun, J. Polyhedron 1997, 16, 689-694
64. Misra, S. K. Physica B-Condensed Matter 1994, 203, 193-200
65. Walsby, C. J.; Telser, J.; Rigsby, R. E.; Armstrong, R. N.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 8310-8319
66. Duboc, C.; Collomb, M.-N.; Neese, F. Appl. Magn. Reson. 2010, 37, 229-245
67. Duboc, C.; Ganyushin, D.; Sivalingam, K.; Collomb, M.-N.; Neese, F. J. Phys. Chem. A 2010, 114, 10750-10758
68. Zein, S.; Neese, F. J. Phys. Chem. A 2008, 112, 7976-7983
69. Zein, S.; Duboc, C.; Lubitz, W.; Neese, F. Inorg. Chem. 2008, 47, 134-142
70. Irving, I.; Williams, R. J. P. Nature 1948, 162, 746-747
71. Nakatani, Y.; Yamazaki, M.; Chazin, W. J.; Yui, S. Mediators Inflamm. 2005, 280-292
72. Sampson, B.; Fagerhol, M. K.; Sunderkötter, C.; Golden, B. E.; Richmond, P.; Klein, N.; Kovar, I. Z.; Beattie, J. H.; Wolska-Kusnierz, B.; Saito, Y.; Roth, J. Lancet 2002, 360, 1742-1745
73. Yanamandra, K.; Alexeyev, O.; Zamotin, V.; Srivastava, V.; Shchukarev, A.; Brorsson, A.-C.; Tartaglia, G. G.; Vogl, T.; Kayed, R.; Wingsle, G.; Olsson, J.; Dobson, C. M.; Bergh, A.; Elgh, F.; Morozova-Roche, L. A. PLoS One 2009, 4, e5562
74. Cotruvo, J. A., Jr; Stubbe, J. Metallomics 2012, 4, 1020-1036
75. Ma, Z.; Jacobsen, F. E.; Giedroc, D. P. Chem. Rev. 2009, 109, 4644-4681
76. Golynskiy, M. V.; Gunderson, W. A.; Hendrich, M. P.; Cohen, S. M. Biochemistry 2006, 45, 15359-15372
77. Sen, K. I.; Sienkiewicz, A.; Love, J. F.; vanderSpek, J. C.; Fajer, P. G.; Logan, T. M. Biochemistry 2006, 45, 4295-4303
78. Mills, S. A.; Marletta, M. A. Biochemistry 2005, 44, 13553-13559
79. Shi, L.; Kehres, D. G.; Maguire, M. E. J. Bacteriol. 2001, 183, 7053-7057
80. Desrosiers, D. C.; Sun, Y. C.; Zaidi, A. A.; Eggers, C. H.; Cox, D. L.; Radolf, J. D. Mol. Microbiol. 2007, 65, 137-152
81. Desrosiers, D. C.; Bearden, S. W.; Mier, I., Jr.; Abney, J.; Paulley, J. T.; Fetherston, J. D.; Salazar, J. C.; Radolf, J. D.; Perry, R. D. Infect. Immun. 2010, 78, 5163-5177
82. Ostendorp, T.; Diez, J.; Heizmann, C. W.; Fritz, G. Biochim. Biophys. Acta 2011, 1813, 1083-1091
83. Arnoux, B.; Gaucher, J.-F.; Ducruix, A.; Reiss-Husson, F. Acta Crystallogr.: D Biol. Crystallogr 1995, D51, 368-379
84. Jaroszewski, L. Proteins 2004, 56, 611-614
85. Vogl, T.; Gharibyan, A. L.; Morozova-Roche, L. A. Int. J. Mol. Sci. 2012, 13, 2893-2917
86. Naranuntarat, A.; Jensen, L. T.; Pazicni, S.; Penner-Hahn, J. E.; Culotta, V. C. J. Biol. Chem. 2009, 284, 22633-22640