On the Possibility of Uphill Intramolecular Electron Transfer in Multicopper Oxidases: Electrochemical and Quantum Chemical Study of Bilirubin Oxidase

Electroanalysis

Volumn 24, Issue 7, 2012, Pages 1524-1540

  Shleev, Sergey ^a,b   Andoralov, Viktor ^b,c   Falk, Magnus ^b   Reimann, Curt T ^d   Ruzgas, Tautgirdas ^b   Srnec, Martin ^e   Ryde, Ulf ^d   Rulíšek, Lubomír ^e  

^a BACH INSTITUTE OF BIOCHEMISTRY   (Russian Federation)

^b MALMÖ UNIVERSITY   (Sweden)

^c FRUMKIN INSTITUTE OF PHYSICAL CHEMISTRY AND ELECTROCHEMISTRY   (Russian Federation)

^d LUND UNIVERSITY   (Sweden)

^e INSTITUTE OF ORGANIC CHEMISTRY AND BIOCHEMISTRY   (Czech Republic)

Author keywords

Bilirubin oxidase; Intramolecular electron transfer; QM MM calculations; Rate limiting catalytic step; Reorganization energy

Indexed keywords

ALKALINITY; CATALYTIC OXIDATION; COPPER; ELECTRON TRANSITIONS; FREE ENERGY; GIBBS FREE ENERGY; QUANTUM CHEMISTRY; REACTION INTERMEDIATES; REDOX REACTIONS;

BILIRUBIN OXIDASE; INTRA-MOLECULAR ELECTRON TRANSFER; INTRAMOLECULAR ELECTRON TRANSFER; MECHANICAL CALCULATIONS; MOLECULAR MECHANICALS; QUANTUM AND MOLECULAR MECHANICAL CALCULATION; QUANTUM MECHANICAL; RATE LIMITING; RATE-LIMITING CATALYTIC STEP; REORGANIZATION ENERGIES;

METAL IONS;

EID: 84863550109     PISSN: 10400397     EISSN: 15214109     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/elan.201200188     Document Type: Article

References (96)

1. E. I. Solomon, U. M. Sundaram, T. E. Machonkin, Chem. Rev. 1996, 96, 2563.
2. T. Sakurai, K. Kataoka, Chem. Record 2007, 7, 220.
3. T. Sakurai, K. Kataoka, Cell. Mol. Life Sci. 2007, 64, 2642.
4. S. Tsujimura, T. Nakagawa, K. Kano, T. Ikeda, Electrochemistry (Tokyo) 2004, 72, 437.
5. P. Ramirez, N. Mano, R. Andreu, T. Ruzgas, A. Heller, L. Gorton, S. Shleev, Biochim. Biophys. Acta 2008, 1777, 1364.
6. S. Shleev, J. Tkac, A. Christenson, T. Ruzgas, A. I. Yaropolov, J. W. Whittaker, L. Gorton, Biosens. Bioelectron. 2005, 20, 2517.
7. L. E. Andreasson, B. Reinhammar, Biochim. Biophys. Acta 1976, 445, 579.
8. J. L. Cole, D. P. Ballou, E. I. Solomon, J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 8544.
9. S.-K. Lee, S. DeBeer George, W. E. Antholine, B. Hedman, K. O. Hodgson, E. I. Solomon, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 6180.
10. I. Matijosyte, I. W. C. E. Arends, R. A. Sheldon, S. deVries, Inorg. Chim. Acta 2008, 361, 1202.
11. A. Naqui, S. D. Varfolomeev, FEBS Lett. 1980, 113, 157.
12. J. Hirose, K. Inoue, H. Sakuragi, M. Kikkawa, M. Minakami, T. Morikawa, H. Iwamoto, K. Hiromi, Inorg. Chim. Acta 1998, 273, 204.
13. T. Sakurai, L. Zhan, T. Fujita, K. Kataoka, A. Shimizu, T. Samejima, S. Yamaguchi, Biosci. Biotechnol. Biochem. 2003, 67, 1157.
14. S. Shleev, C. T. Reimann, V. Serezhenkov, D. Burbaev, A. I. Yaropolov, L. Gorton, T. Ruzgas, Biochimie 2006, 88, 1275.
15. M. H. Thuesen, O. Farver, B. Reinhammar, J. Ulstrup, Acta Chem. Scand. 1998, 52, 555.
16. L. dosSantos, V. Climent, C. F. Blanford, F. A. Armstrong, Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 13962.
17. S. Shleev, T. Ruzgas, Angew. Chem., Int. Ed. 2008, 47, 7270.
18. S. Tsujimura, A. Kuriyama, N. Fujieda, K. Kano, T. Ikeda, Anal. Biochem. 2005, 337, 325.
19. A. Christenson, S. Shleev, N. Mano, A. Heller, L. Gorton, Biochim. Biophys. Acta 2006, 1757, 1634.
20. L. Rulíšek, E. I. Solomon, U. Ryde, Inorg. Chem. 2005, 44, 5612.
21. E. I. Solomon, M. J. Baldwin, M. D. Lowery, Chem. Rev. 1992, 92, 521.
22. E. I. Solomon, R. K. Szilagyi, S. DeBeer George, L. Basumallick, Chem. Rev. 2004, 104, 419.
23. S. Shleev, A. Christenson, V. Serezhenkov, D. Burbaev, A. Yaropolov, L. Gorton, T. Ruzgas, Biochem. J. 2005, 385, 745.
24. K. H. Hyung, K. Y. Jun, H.-G. Hong, H. S. Kim, W. Shin, Bull. Korean Chem. Soc. 1997, 18, 564.
25. M. Gelo-Pujic, H. H. Kim, N. G. Butlin, G. T. Palmore, Appl. Environ. Microbiol. 1999, 65, 5515.
26. C.-J. Yoon, H.-H. Kim, J. Korean Electrochem. Soc. 2004, 7, 26.
27. M. Pita, S. Shleev, T. Ruzgas, V. M. Fernandez, A. I. Yaropolov, L. Gorton, Electrochem. Commun. 2006, 8, 747.
28. S. Shleev, M. Pita, A. I. Yaropolov, T. Ruzgas, L. Gorton, Electroanalysis 2006, 18, 1901.
29. D. Ivnitski, P. Atanassov, Electroanalysis 2007, 19, 2307.
30. M. E. Goldfinch, G. A. Maguire, Ann. Clin. Biochem. 1988, 25, 73.
31. A. Westwood, Ann. Clin. Biochem. 1991, 28, 119.
32. S. C. Barton, J. Gallaway, P. Atanassov, Chem. Rev. 2004, 104, 4867.
33. A. Heller, Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 209.
34. I. Willner, Y. M. Yan, B. Willner, R. Tel-Vered, Fuel Cells 2009, 9, 7.
35. R. Bilewicz, M. Opallo, Fuel Cell Sci. 2009, 169.
36. M. Falk, Z. Blum, S. Shleev, Electrochim. Acta 2012, doi:10.1016/j.electacta.2011.12.133, in press.
37. K. Mizutani, M. Toyoda, K. Sagara, N. Takahashi, A. Sato, Y. Kamitaka, S. Tsujimura, Y. Nakanishi, T. Sugiura, S. Yamaguchi, K. Kano, B. Mikami, Acta Crystallogr. F 2010, 66, 765.
38. J. A. Cracknell, T. P. McNamara, E. D. Lowe, C. F. Blanford, Dalton Trans. 2011, 40, 6668.
39. S. Shleev, A. ElKasmi, T. Ruzgas, L. Gorton, Electrochem. Commun. 2004, 6, 934.
40. V. Climent, J. Zhang, E. P. Friis, L. H. Oestergaard, J. Ulstrup, J. Phys. Chem. C 2012, 116, 1232.
41. L. E. Andreasson, B. Reinhammar, Biochim. Biophys. Acta 1979, 568, 145.
42. J. Guo, X. X. Liang, P. S. Mo, G. X. Li, Appl. Biochem. Biotechnol. 1991, 31, 135.
43. K. Hiromi, Y. Yamaguchi, Y. Sugiura, H. Iwamoto, J. Hirose, Biosci. Biotechnol. Biochem. 1992, 56, 1349.
44. Y. Kamitaka, S. Tsujimura, K. Kataoka, T. Sakurai, T. Ikeda, K. Kano, J. Electroanal. Chem. 2007, 601, 119.
45. Multi-Copper Oxidases (Ed: A. Messerschmidt), World Scientific, Singapore 1997, p.465.
46. A. Nagui, S. D. Varfolomeev, Biochemistry (Moscow) 1981, 46, 1694.
47. A. Shimizu, J. H. Kwon, T. Sasaki, T. Satoh, N. Sakurai, T. Sakurai, S. Yamaguchi, T. Samejima, Biochemistry 1999, 38, 3034.
48. A. Shimizu, T. Samejima, S. Hirota, S. Yamaguchi, N. Sakurai, T. Sakurai, J. Biochem. (Tokyo) 2003, 133, 767.
49. F. Xu, J. Biol. Chem. 1997, 272, 924.
50. F. Xu, A. E. Palmer, D. S. Yaver, R. M. Berka, G. A. Gambetta, S. H. Brown, E. I. Solomon, J. Biol. Chem. 1999, 274, 12372.
51. M. Srnec, U. Ryde, L. Rulíšek, Faraday Discuss. 2011, 148, 41.
52. J. Chalupsky, F. Neese, E. I. Solomon, U. Ryde, L. Rulíšek, Inorg. Chem. 2006, 45, 11051.
53. U. Ryde, Y.-W. Hsiao, L. Rulíšek, E. I. Solomon, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 726.
54. G. Hong, D. M. Ivnitski, G. R. Johnson, P. Atanassov, R. Pachter, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 4802.
55. L. Rulíšek, U. Ryde, Coord. Chem. Rev. 2012, doi:10.1016/j.ccr.2012.04.019, in press.
56. B. Ehresmann, P. Imbault, J. H. Weil, Anal. Biochem. 1973, 54, 454.
57. H. Jaegfeldt, T. Kuwana, G. Johansson, J. Am. Chem. Soc. 1983, 105, 1805.
58. U. A. Paulus, T. J. Schmidt, H. A. Gasteiger, R. J. Behm, J. Electroanal. Chem. 2001, 495, 134.
59. M. R. Tarasevich, G. V. Zhutaeva, V. A. Bogdanovskaya, M. V. Radina, M. R. Ehrenburg, A. E. Chalykh, Electrochim. Acta 2007, 52, 5108.
60. U. Ryde, J. Comput.-Aided Mol. Des. 1996, 10, 153.
61. U. Ryde, M. H. M. Olsson, Inter. J. Quant. Chem. 2001, 81, 335.
62. O. Treutler, R. Ahlrichs, J. Chem. Phys. 1995, 102, 346.
63. D.A. Case, T.E. Cheatham, III, T. Darden, H. Gohlke, R. Luo, K.M. Merz, Jr., A. Onufriev, C. Simmerling, B. Wang, R.J. Woods, J. Comput. Chem. 2005, 26, 1668.
64. W. D. Cornell, P. Cieplak, C. I. Bayly, I. R. Gould, K. M. Merz, Jr., D. M. Ferguson, D. C. Spellmeyer, T. Fox, J. W. Caldwell, P. A. Kollman, J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179.
65. J. P. Perdew, K. Burke, M. Ernzerhof, Phys. Rev. Lett. 1996, 77, 3865.
66. K. Eichkorn, F. Weigend, O. Treutler, R. Ahlrichs, Theor. Chem. Acc. 1997, 97, 119.
67. F. Weigend, R. Ahlrichs, Phys. Chem. Chem. Phys. 2005, 7, 3297.
68. A. D. Becke, J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648.
69. S. A. Roberts, A. Weichsel, G. Grass, K. Thakali, J. T. Hazzard, G. Tollin, C. Rensing, W. R. Montfort, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 2766.
70. L. H. Hu, M. Farrokhnia, J. Heimdal, S. Shleev, L. Rulíšek, U. Ryde, J. Phys. Chem. B 2011, 115, 13111.
71. F. Xu, Biochemistry 1996, 35, 7608.
72. F. Xu, W. Shin, S. H. Brown, J. A. Wahleithner, U. M. Sundaram, E. I. Solomon, Biochim. Biophys. Acta 1996, 1292, 303.
73. A. Shimizu, T. Sasaki, J. H. Kwon, A. Odaka, T. Satoh, N. Sakurai, T. Sakurai, S. Yamaguchi, T. Samejima, J. Biochem. (Tokyo) 1999, 125, 662.
74. B. R. M. Reinhammar, Biochim. Biophys. Acta 1972, 275, 245.
75. E. Nazaruk, A. Michota, J. Bukowska, S. Shleev, L. Gorton, R. Bilewicz, J. Biol. Inorg. Chem. 2007, 12, 335.
76. M. Weigel, E. Tritscher, F. Lisdat, Electrochem. Commun. 2007, 9, 689.
77. D. Ivnitski, K. Artyushkova, P. Atanassov, Bioelectrochemistry 2008, 74, 101.
78. T. Nakamura, Biochim. Biophys. Acta 1958, 30, 44.
79. S. Shleev, A. Jarosz-Wilkolazka, A. Khalunina, O. Morozova, A. Yaropolov, T. Ruzgas, L. Gorton, Bioelectrochemistry 2005, 67, 115.
80. A. I. Yaropolov, A. N. Kharybin, J. Emneus, G. Marko-Varga, L. Gorton, Bioelectrochem. Bioenerg. 1996, 40, 49.
81. A. J. Bard, L. R. Faulkner, Electrochemical Methods: Fundamentals and Applications, Wiley, New York 1980, p.718.
82. H. C. Angove, J. A. Cole, D. J. Richardson, J. N. Butt, J. Biol. Chem. 2002, 277, 23374.
83. J. Yoon, B. D. Liboiron, R. Sarangi, K. O. Hodgson, B. Hedman, E. I. Solomon, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 13609.
84. R. Bourbonnais, D. Leech, M. G. Paice, Biochim. Biophys. Acta 1998, 1379, 381.
85. C. Leger, A. K. Jones, S. P. J. Albracht, F. A. Armstrong, J. Phys. Chem. B 2002, 106, 13058.
86. A. Sucheta, R. Cammack, J. Weiner, F. A. Armstrong, Biochemistry 1993, 32, 5455.
87. G. Cheng, Y. Yang, S. Dong, Bioelectrochem. Bioenerg. 1991, 26, 345.
88. G. Cheng, Y. Yang, S. Dong, Bioelectrochem. Bioenerg. 1994, 34, 141.
89. R. A. Marcus, N. Sutin, Biochim. Biophys. Acta 1985, 811, 265.
90. C. C. Page, C. C. Moser, X. Chen, P. L. Dutton, Nature 1999, 402, 47.
91. C. C. Moser, P. L. Dutton, Biochim. Biophys. Acta 1992, 1101, 171.
92. O. Farver, H. J. Hwang, Y. Lu, I. Pecht, J. Phys. Chem. B 2007, 111, 6690.
93. L. Quintanar, C. Stoj, A. B. Taylor, P. J. Hart, D. J. Kosman, E. I. Solomon, Acc. Chem. Res. 2007, 40, 445.
94. F. Xu, J. J. Kulys, K. Duke, K. Li, K. Krikstopaitis, H. J. Deussen, E. Abbate, V. Galinyte, P. Schneider, Appl. Environ. Microbiol. 2000, 66, 2052.
95. R. Bourbonnais, D. Leech, M. G. Paice, Biochim. Biophys. Acta 1998, 1379, 381.
96. K. Kataoka, K. Tanaka, Y. Sakai, T. Sakurai, Protein Expr. Purif. 2005, 41, 77.