Top-down FTICR MS for the identification of fluorescent labeling efficiency and specificity of the Cu-protein azurin

Analytical Chemistry

Volumn 84, Issue 5, 2012, Pages 2512-2520

  Nicolardi, Simone ^a   Andreoni, Alessio ^b   Tabares, Leandro C ^b,c   Van Der Burgt, Yuri E M ^a   Canters, Gerard W ^b   Deelder, André M ^a   Hensbergen, Paul J ^a  

^a LEIDEN UNIVERSITY MEDICAL CENTER   (Netherlands)

^b LEIDEN UNIVERSITY   (Netherlands)

^c SERVICE DE CHIMIE BIOORGANIQUE ET DE MARQUAGE   (France)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ANION EXCHANGE CHROMATOGRAPHY; BIOLOGICAL RESEARCH; ESI-FTICR; FLUORESCENT LABELING; FLUORESCENT LABELS; FLUORESCENT PROTEIN; FOURIER TRANSFORM ION CYCLOTRON RESONANCE; FT-ICR MS; INDISPENSABLE TOOLS; PRIMARY AMINE GROUPS; TOPDOWN; ULTRAHIGH RESOLUTION;

CHROMATOGRAPHY; ELECTROSPRAY IONIZATION; FLUORESCENCE; MASS SPECTROMETRY; PROTEINS; STOICHIOMETRY;

ION EXCHANGE;

AZURIN; COPPER; FLUORESCENT DYE; RECOMBINANT PROTEIN;

ARTICLE; CHEMISTRY; ELECTROSPRAY MASS SPECTROMETRY; FOURIER ANALYSIS; GENETICS; ION EXCHANGE CHROMATOGRAPHY; METABOLISM;

AZURIN; CHROMATOGRAPHY, ION EXCHANGE; COPPER; FLUORESCENT DYES; FOURIER ANALYSIS; RECOMBINANT PROTEINS; SPECTROMETRY, MASS, ELECTROSPRAY IONIZATION;

EID: 84857841006     PISSN: 00032700     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ac203370f     Document Type: Article

References (63)

1. Giepmans, B. N. G.; Adams, S. R.; Ellisman, M. H.; Tsien, R. Y. Science 2006, 312, 217-224
2. Los, G. V.; Encell, L. P.; McDougall, M. G.; Hartzell, D. D.; Karassina, N.; Zimprich, C.; Wood, M. G.; Learish, R.; Ohane, R. F.; Urh, M.; Simpson, D.; Mendez, J.; Zimmerman, K.; Otto, P.; Vidugiris, G.; Zhu, J.; Darzins, A.; Klaubert, D. H.; Bulleit, R. F.; Wood, K. V. ACS Chem. Biol. 2008, 3, 373-382
3. Uttamapinant, C.; White, K. A.; Baruah, H.; Thompson, S.; Fernandez-Suarez, M.; Puthenveetil, S.; Ting, A. Y. Proc. Natl. Acad. Sci. 2010, 107, 10914-10919
4. Weiss, S. Science 1999, 283, 1676-1683
5. Gruber, H. J.; Hahn, C. D.; Kada, G.; Riener, C. K.; Harms, G. S.; Ahrer, W.; Dax, T. G.; Knaus, H. G. Bioconjugate Chem. 2000, 11, 696-704
6. Doose, S.; Neuweiler, H.; Sauer, M. ChemPhysChem 2009, 10, 1389-1398
7. Mingels, A. M. A.; van Dongen, J. L. J.; Merkx, M. J. Chromatogr., B 2008, 863, 293-297
8. Kuznetsova, S.; Zauner, G.; Schmauder, R.; Mayboroda, O. A.; Deelder, A. M.; Aartsma, T. J.; Canters, G. W. Anal. Biochem. 2006, 350, 52-60
9. Teske, C. A.; Simon, R.; Niebisch, A.; Hubbuch, J. Biotechnol. Bioeng. 2007, 98, 193-200
10. Tipton, J. D.; Tran, J. C.; Catherman, A. D.; Ahlf, D. R.; Durbin, K. R.; Kelleher, N. L. J. Biol. Chem. 2011, 286, 25451-25458
11. Kellie, J. F.; Tran, J. C.; Lee, J. E.; Ahlf, D. R.; Thomas, H. M.; Ntai, I.; Catherman, A. D.; Durbin, K. R.; Zamdborg, L.; Vellaichamy, A.; Thomas, P. M.; Kelleher, N. L. Mol. Biosyst. 2010, 6, 1532-1539
12. Breuker, K.; Jin, M.; Han, X. M.; Jiang, H. H.; McLafferty, F. W. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2008, 19, 1045-1053
13. Garcia, B. A. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2010, 21, 193-202
14. Siuti, N.; Kelleher, N. L. Nat. Methods 2007, 4, 817-821
15. Kelleher, N. L.; Lin, H. Y.; Valaskovic, G. A.; Aaserud, D. J.; Fridriksson, E. K.; McLafferty, F. W. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 806-812
16. Horn, D. M.; Zubarev, R. A.; McLafferty, F. W. Proc. Natl. Acad. Sci. 2000, 97, 10313-10317
17. Demeure, K.; Quinton, L.; Gabelica, V.; De Pauw, E. Anal. Chem. 2007, 79, 8678-8685
18. Resemann, A.; Wunderlich, D.; Rothbauer, U.; Warscheid, B.; Leonhardt, H.; Fuchser, J.; Kuhlmann, K.; Suckau, D. Anal. Chem. 2010, 82, 3283-3292
19. Calligaris, D.; Villard, C.; Terras, L.; Braguer, D.; Verdier-Pinard, P.; Lafitte, D. Anal. Chem. 2010, 82, 6176-6184
20. Han, X. M.; Jin, M.; Breuker, K.; McLafferty, F. W. Science 2006, 314, 109-112
21. Karabacak, N. M.; Li, L.; Tiwari, A.; Hayward, L. J.; Hong, P. Y.; Easterling, M. L.; Agar, J. N. Mol. Cell. Proteomics 2009, 8, 846-856
22. Zhang, H.; Cui, W. D.; Wen, J. Z.; Blankenship, R. E.; Gross, M. L. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2010, 21, 1966-1968
23. Huang, T. Y.; Liu, J. A.; McLuckey, S. A. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2010, 21, 890-898
24. Taucher, M.; Breuker, K. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2010, 21, 918-929
25. Makarov, A. Anal. Chem. 2000, 72, 1156-1162
26. Senko, M. W.; Speir, J. P.; McLafferty, F. W. Anal. Chem. 1994, 66, 2801-2808
27. Tran, J. C.; Zamdborg, L.; Ahlf, D. R.; Lee, J. E.; Catherman, A. D.; Durbin, K. R.; Tipton, J. D.; Vellaichamy, A.; Kellie, J. F.; Li, M.; Wu, C.; Sweet, S. M.; Early, B. P.; Siuti, N.; Leduc, R. D.; Compton, P. D.; Thomas, P. M.; Kelleher, N. L. Nature 2011, 480, 254-258
28. Pflieger, D.; Przybylski, C.; Gonnet, F.; Le Caer, J. P.; Lunardi, T.; Arlaud, G. J.; Daniel, R. Mol. Cell. Proteomics 2010, 9, 593-610
29. Zhang, J. A.; Dong, X. T.; Hacker, T. A.; Ge, Y. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2010, 21, 940-948
30. Zhang, J.; Zhang, H.; yaz-Guner, S.; Chen, Y. C.; Dong, X. T.; Xu, Q. G.; Ge, Y. Biochemistry 2011, 50, 6081-6092
31. Gardner, K. E.; Zhou, L.; Parra, M. A.; Chen, X. A.; Strahl, B. D. Plos One 2011, 6, e16244
32. Webb, K. J.; Al-Hadid, Q.; Zurita-Lopez, C. I.; Young, B. D.; Lipson, R. S.; Clarke, S. G. J. Biol. Chem. 2011, 286, 18405-18413
33. Ge, Y.; Rybakova, I. N.; Xu, Q. G.; Moss, R. L. Proc. Natl. Acad. Sci. 2009, 106, 12658-12663
34. Yin, S.; Loo, J. A. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2010, 21, 899-907
35. Scotcher, J.; Clarke, D. J.; Weidt, S. K.; Mackay, C. L.; Hupp, T. R.; Sadler, P. J.; Langridge-Smith, P. R. R. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2011, 22, 888-897
36. Vijgenboom, E.; Busch, J. E.; Canters, G. W. Microbiology 1997, 143, 2853-2863
37. Kolczak, U.; Dennison, E.; Messerschmidt, A.; Canters, G. W. Handbook of metalloproteins; Messerschmidt, A.; Huber, R.; Poulos, T.; Wieghardt, K., Eds.; John Wiley & Sons: New York, 2001; Chapter 1.
38. Gustiananda, M.; Andreoni, A.; Tabares, L. C.; Tepper, A. W.; Fortunato, L.; Aartsma, T. J.; Canters, G. W. Biosens. Bioelectron. 2012, 31, 419-425
39. Strianese, M.; Zauner, G.; Tepper, A. W. J. W.; Bubacco, L.; Breukink, E.; Aartsma, T. J.; Canters, G. W.; Tabares, L. C. Anal. Biochem. 2009, 385, 242-248
40. Strianese, M.; De, M. F.; Pavone, V.; Lombardi, A.; Canters, G. W.; Pellecchia, C. J. Inorg. Biochem. 2010, 104, 619-624
41. Krzeminski, L.; Ndamba, L.; Canters, G. W.; Aartsma, T. J.; Evans, S. D.; Jeuken, L. J. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 15085-15093
42. Krzeminski, L.; Cronin, S.; Ndamba, L.; Canters, G. W.; Aartsma, T. J.; Evans, S. D.; Jeuken, L. J. J Phys. Chem. B 2011, 115, 12607-12614
43. Kuznetsova, S.; Zauner, G.; Aartsma, T. J.; Engelkamp, H.; Hatzakis, N.; Rowan, A. E.; Nolte, R. J.; Christianen, P. C.; Canters, G. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A 2008, 105, 3250-3255
44. Salverda, J. M.; Patil, A. V.; Mizzon, G.; Kuznetsova, S.; Zauner, G.; Akkilic, N.; Canters, G. W.; Davis, J. J.; Heering, H. A.; Aartsma, T. J. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2010, 49, 5776-5779
45. Schmauder, R.; Alagaratnam, S.; Chan, C.; Schmidt, T.; Canters, G. W.; Aartsma, T. J. J. Biol. Inorg. Chem. 2005, 10, 683-687
46. Yamada, T.; Goto, M.; Punj, V.; Zaborina, O.; Chen, M. L.; Kimbara, K.; Majumdar, D.; Cunningham, E.; Das Gupta, T. K.; Chakrabarty, A. M. Proc. Natl. Acad. Sci. 2002, 99, 14098-14103
47. Yamada, T.; Fialho, A. M.; Punj, V.; Bratescu, L.; Gupta, T. K.; Chakrabarty, A. M. Cell Microbiol. 2005, 7, 1418-1431
48. Adman, E. T.; Stenkamp, R. E.; Sieker, L. C.; Jensen, L. H. J. Mol. Biol. 1978, 123, 35-47
49. Shepard, W. E. B.; Anderson, B. F.; Lewandoski, D. A.; Norris, G. E.; Baker, E. N. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 7817-7819
50. Nar, H.; Messerschmidt, A.; Huber, R.; Van de, K. M.; Canters, G. W. J. Mol. Biol. 1991, 218, 427-447
51. Canters, G. W.; Gilardi, G. FEBS Lett. 1993, 325, 39-48
52. Gray, H. B.; Malmstrom, B. G.; Williams, R. J. P. J. Biol. Inorg. Chem. 2000, 5, 551-559
53. Bonander, N.; Karlsson, B. G.; Vanngard, T. Biochim. Biophys. Acta 1995, 1251, 48-54
54. Vandekamp, M.; Hali, F. C.; Rosato, N.; Agro, A. F.; Canters, G. W. Biochim. Biophys. Acta 1990, 1019, 283-292
55. Marme, N.; Habl, G.; Knemeyer, J. P. Chem. Phys. Lett. 2005, 408, 221-225
56. Haggerty, L.; Lenhoff, A. M. J. Phys. Chem. 1991, 95, 1472-1477
57. Cunsolo, V.; Foti, S.; La Rosa, C.; Saletti, R.; Canters, G. W.; Verbeet, M. P. J. Mass Spectrom. 2003, 38, 502-509
58. Wittung-Stafshede, P. Acc. Chem. Res. 2002, 35, 201-208
59. Pozdnyakova, I.; Guidry, J.; Wittung-Stafshede, P. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 6337-6338
60. Erales, J.; Gontero, B.; Whitelegge, J.; Halgand, F. Biochem. J. 2009, 419, 75-82
61. Shi, S. D. H.; Hendrickson, C. L.; Marshall, A. G. Proc. Natl. Acad. Sci. 1998, 95, 11532-11537
62. Monari, S.; Battistuzzi, G.; Dennison, C.; Borsari, M.; Ranieri, A.; Siwek, M. J.; Sola, M. J. Phys. Chem. 2010, 114, 22322-22329
63. Klare, J. P.; Steinhoff, H. J. Photosynth. Res. 2009, 102, 377-390