Microbiological monitoring of bivalves from the Ria Formosa Lagoon (south coast of Portugal): A 20years of sanitary survey

Marine Pollution Bulletin

Volumn 64, Issue 2, 2012, Pages 252-262

  Almeida, Catarina ^a   Soares, Florbela ^a  

^a INSTITUTO PORTUGUÊS DO MAR E DA ATMOSFERA   (Portugal)

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Bivalves; Escherichia coli; Faecal contamination; Ria Formosa Lagoon

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BACTERICIDAL EFFECTS; BIVALVES; COASTAL WATERS; CONTAMINATION LEVELS; CONTAMINATION SOURCES; FAECAL CONTAMINATION; HIGHEST TEMPERATURE; PORTUGAL; RIA FORMOSA; UNTREATED WASTEWATER; WATER RENEWAL;

AGRICULTURAL RUNOFF; BACTERICIDES; DISCHARGE (FLUID MECHANICS); ESCHERICHIA COLI; LAKES; MARINE POLLUTION; SEWAGE LAGOONS; WASTEWATER;

CONTAMINATION;

RAIN; RUNOFF; SODIUM;

BIOMONITORING; BIVALVE; COASTAL LAGOON; DISCHARGE; FECAL COLIFORM; MARINE POLLUTION; MICROBIOLOGY; POINT SOURCE POLLUTION; RUNOFF; SALINITY; SEWAGE TREATMENT; SHELLFISH; TEMPERATURE EFFECT; WASTEWATER;

ARTICLE; AUTUMN; BACTERICIDAL ACTIVITY; BIVALVE; COASTAL WATERS; CONTROLLED STUDY; ENVIRONMENTAL MONITORING; ENVIRONMENTAL TEMPERATURE; ESCHERICHIA COLI; LAGOON; MICROBIAL CONTAMINATION; NONHUMAN; PORTUGAL; SALINITY; SEASONAL VARIATION; SEWAGE TREATMENT PLANT; SPRING; SUMMER; WASTE WATER; WATER POLLUTION; WINTER;

ANIMALS; BIVALVIA; ENVIRONMENTAL MONITORING; ESCHERICHIA COLI; MODELS, THEORETICAL; PORTUGAL; SEASONS; TIME FACTORS;

FARO [PORTUGAL]; PORTUGAL; RIA FORMOSA;

BIVALVIA; ESCHERICHIA COLI;

EID: 84856240992     PISSN: 0025326X     EISSN: 18793363     Source Type: Journal    
DOI: 10.1016/j.marpolbul.2011.11.025     Document Type: Article

References (78)

1. Ackerma D., Weisberg S.B. Relationship between rainfall and beach bacterial concentrations on Santa Monica Bay beaches. J. Water Health 2003, 2:85-89.
2. Ahl T., Christoffersen K., Riemaan B., Nybrol D. A combined microcosm and mesocosm approach to examine factors affecting survival and mortality of Pseudomonas aeruginosa Ag 1 in seawater. FEMS Microbiol. Ecol. 1995, 17:107-116.
3. águas do Algarve, S.A., 2011. ( ). http://www.aguasdoalgarve.pt.
4. Alkan U., Elliot D.J., Evison L.M. Survival of enteric bacteria in relation to simulated solar radiation and other environmental factors in marine waters. Water Res. 1995, 29:2071-2080.
5. Almeida C., Pereira C., Gomes T., Bebianno M.J., Cravo A. DNA damage as a biomarker of genotoxic contamination in Mytilus galloprovincialis from the south coast of Portugal. J. Environ. Monit. 2011, 13:2559-2567.
6. Anderson I.C., Rhodes M., Kator H. Sublethel stress in Escherichia coli: a function of salinity. Appl. Environ. Microbiol. 1979, 38:1147-1152.
7. Anonymous, 2004. Regulation (EC) No. 854/2004 of the European Parliament and of the Council of 29 April 2004 laying down specific rules for the organisation of official controls on products of animal origin intended for human consumption. Off. J. Eur. Union L226/83, Brussels.
8. Anonymous, 2006. Directive 2006/113/EC of the European Parliament and of the Council of 12 December 2006 on the quality required of shellfish waters. Off. J. Eur. Union L376/14, Brussels.
9. Barcia-Lara J., Menon P., Servais P., Billen G. Mortality of fecal bacteria in seawater. Appl. Environ. Microbiol. 1991, 57:885-888.
10. Borrego J.J., Arrabal F., de Vicente A., Gomez L.F., Romero P. Study of microbial inactivation in the marine environment. J. Water Pollut. Con. F. 1983, 55:297-302.
11. Brands D.A., Inman A.E., Gerba C.P., Maré C.J., Billington S.J., Saif L.A., Levine J.F., Joens L.A. Prevalence of Salmonella spp. in oysters in the United States. Appl. Environ. Microb. 2005, 71:893-897.
12. Butt A.A., Aldridge K.E., Sanders C.V. Infections related to the ingestion of seafood part I: viral and bacterial infections. Lancet Infect. Dis. 2004, 4:201-212.
13. Cachola R.A., Campos C.J.A. Redefinição das zonas de produção de bivalves nos sistemas lagunares do Algarve no âmbito do programa de monitorização microbiológica 2006, Relatórios Científicos e Técnicos, Série Digital, IPIMAR, Lisboa, p. 37.
14. Cachola R., Lima C. Qualidade da água e dos recursos vivos da costa algarvia (Verão 1984). Relatórios do Instituto Nacional de Investigação das Pescas 1984, 38:1-15.
15. Campos C., Cachola R. Contaminação microbiana num porto de recreio próximo de viveiros de bivalves na Ria Formosa 2007, Relatório do Programa Maris, Olhão, p. 20.
16. Campos, C.J.A., Hargin, K., Kershaw, S., Lee, R.J., Morgan, O.C., 2009. Notes on worst-case scenario of microbiological contamination in bivalve mollusc harvesting areas. Proceedings of the Seventh International Conference on Molluscan Shellfish Safety (ICMSS09), Nantes, France.
17. Cornax R., Moriñigo M.A., Romero P., Borrego J.J. Survival of pathogenic microorganisms in seawater. Curr. Microbiol. 1990, 20:293-298.
18. Cravo A. Avaliação de Efeito das Descargas de águas Residuais Urbanas na Ria Formosa (DRAOT/UAlg) - Relatório Final - Análises de Maio de 2001 a Dezembro de 2002 2003, Universidade do Algarve, Faro, p. 131.
19. Cravo A., Lopes B., Serafim A., Company R., Barreira L., Gomes T., Bebianno M. A multibiomarker approach in Mytilus galloprovincialis to assess environmental quality. J. Environ. Monit. 2009, 11:1673-1686.
20. Davies C.M., Long J.A., Donald M., Ashbolt N. Survival of fecal microorganisms in marine and freshwater sediments. Appl. Environ. Microbiol. 1995, 61:1888-1896.
21. Dias J.M., Sousa M.C., Bertin X., Fortunato A.B., Oliveira A. Numerical modeling of the impact of the Ancão inlet relocation (Ria Formosa, Portugal). Environ. Modell. Softw. 2009, 24:711-725.
22. Dionísio L.P.C., Rheinheimer G., Borrego J.J. Microbiological pollution of Ria Formosa (South of Portugal). Mar. Pollut. Bull. 2000, 40:186-193.
23. Donovan T.J., Gallacher S., Andrews N.J., Greenwood M.H., Graham J., Russell J.E., Roberts D., Lee R. Modification of the standard method used in the United Kingdom for counting Escherichia coli in live bivalve molluscs. Commun. Dis. Public. Health 1998, 1:188-196.
24. FAO, 2004. Marine biotoxins, in: FAO food and Nutrition Paper, vol. 80, Rome, Italy.
25. Fleming L.E., Broad K., Clement A., Deeailly E., Elmir S., Knap A., Pomponi S.A., Smith S., Gabriele H.S., Walsh P. Oceans and human health: emerging public health risks in the marine environment. Mar. Pollut. Bull. 2006, 53:545-560.
26. Fujioka R.S., Hashimoto H.H., Siwak E.B., Young R. Effect of sunlight on survival of indicator bacteria in seawater. Appl. Environ. Microbiol. 1981, 41:690-696.
27. Hood M.A., Ness G.E. Survival of Vibrio cholerae and Escherichia coli in estuarine waters and sediments. Appl. Environ. Microb. 1982, 43:578-584.
28. Huss H.H., Reilly A., Embarek P.K.B. Prevention and control of hazards in seafood. Food Control 2000, 11:149-156.
29. Huss H.H., Ababouch L., Gram L. Assessment and management of seafood safety and quality, in: Food and Agriculture Organization of the United States 2004, FAO fisheries technical paper, Rome, Italy, p. 53.
30. ISO/TS 16649-3, 2009. Microbiology of Food and Animal Feeding Stuffs - Horizontal method for the enumeration of β-glucuronidase-positive Escherichia coli - Part 3: Most probable number technique using 5-bromo-4-chloro-3-indolyl β-d-glucuronide. International Organization for Standardization, Genève, Suisse.
31. Kay D., Crowther J., Stapleton C.M., Wyer M.D., Fewtrell L., Edwards A., Francis C.A., McDonald A.T., Watkins J., Wilkinson J. Faecal indicator organisms concentrations in sewage and treated effluents. Water Res. 2008, 42:442-454.
32. Kay D., Kershaw S., Lee R., Wyer M.D., Watkins J., Francis C. Results of field investigations into the impact of intermittent sewage discharges on the microbiological quality of wild mussels (Mytilus edulis) in a tidal estuary. Water Res. 2008, 42:3033-3046.
33. Lee, R., Kay, D., Wilkinson, R.J., Fewtrell, L., Stapleton, C., 2003. Impact of intermittent discharges on the microbial quality of shellfish. RandD Technical report P2-266/TR Environment Agency, Bristol., p. 48.
34. Lee R., Morgan O.C. Environmental factors influencing the microbiological contamination of commercially harvested shellfish. Water Sci. Technol. 2003, 47:65-70.
35. Lee R.J., Younger A.D. Developing microbiological risk assessment for shellfish purification. Int. Biodeterior. Biodegradation 2002, 50:177-183.
36. Lees D. Viruses and bivalve shellfish. Int. J. Food Microbiol. 2000, 59:81-116.
37. Martin Y.P., Bonnefont J.L. Conditions de decroissance en milieu marin des bacteries fecales des eaux usees urbaines. Oceanis 1986, 12:403-418.
38. Martins, F., Neves, R., Brito, A., Venâncio, A., 2004. Análise do impacte das características microbiológicas dos Efluentes Urbanos na Actividade Conquícola da Ria Formosa: Relatório da Tarefa de Modelação da Acumulação de Coliformes em Bivalves. CCDRAlg/IMAR, p. 37.
39. Martins F., Reis M.P., Neves R., Cravo A.P., Brito A., Venâncio A. Molluscan shellfish bacterial contamination in Ria Formosa coastal lagoon: a modelling approach. J. Coastal Res. 2006, 3:1551-1555.
40. McCambridge J., McMeekin T.A. Effect of solar radiation and predacious microorganisms on survival of fecal and other bacteria. Appl. Environ. Microbiol. 1981, 41:1083-1087.
41. Mudge S.M., Bebianno M.J. Sewage contamination following an accidental spillage in the Ria Formosa, Portugal. Mar. Pollut. Bull. 1997, 34:163-170.
42. Muniain-Mujika I., Calvo M., Lucena F., Girones R. Comparative analysis of viral pathogens and potential indicators in shellfish. Int. J. Food Microbiol. 2003, 83:75-85.
43. Murchie L.W., Cruz-Romero M., Kerry J.P., Linton M., Patterson M.F., Smiddy M., Kelly A.L. High pressure processing of shellfish: a review of microbiological and other quality aspects. Innovat Food Sci. Emerg. Tech. 2005, 6:257-270.
44. Neill M. Microbiological indices for total coliform and E. coli bacteria in estuarine waters. Mar. Pollut. Bull. 2004, 49:752-760.
45. Newton A., Mudge S.M. Temperature and salinity regimes in a shallow, mesotidal lagoon, the Ria Formosa, Portugal. Estuar. Coast. Shelf S. 2003, 57:73-85.
46. Newton A., Ocely J.D., Falcão M., Nobre A., Nunes J.P., Ferreira J.G., Vale C. Evaluation of eutrophication in the Ria Formosa coastal lagoon, Portugal. Cont. Shelf Res. 2003, 23:1945-1961.
47. Newton A., Mudge S.M. Lagoon-sea exchanges, nutrient dynamics and water quality management of the Ria Formosa (Portugal). Estuar. Coast. Shelf S. 2005, 62:405-414.
48. Nunes M.C. Ria de Faro-Olhão: Estudo bacteriológico da água. Cuadernos da Area de Ciencias Mariñas 1984, 1:357-364.
49. Oliveira J., Cunha A., Castilho F., Romalde J.L., Pereira M.J. Microbial contamination and purification of bivalve shellfish: crucial aspects in monitoring and future perspective - A mini-review. Food Control 2011, 22:805-816.
50. OSPAR Commission, 2009. Impacts of microbiological contamination on the marine environment of the North-East Atlantic. Monitoring and Assessment Series. OSPAR Commission, London. Publication: 466/2009. ISBN 978-1-907390-07-4.
51. PBHRA, 2000. Plano das Bacias Hidrográficas das Ribeiras do Algarve, 2000.
52. Pedro S., Castilho M.F., Silva H.A. Monitorização sanitária e classificação das zonas de produção; classificação. Produção, Salubridade e Comercialização de Moluscos Bivalves em Portugal 2008, 107-111. Publicações avulsas do IPIMAR, Lisboa. H.A. Silva, I. Baptista (Eds.).
53. Pedro S., Castilho M.F. Principais perigos associados aos bivalves; contaminantes microbiológicos; bactérias. Produção, Salubridade e Comercialização de Moluscos Bivalves em Portugal 2008, 75-76. Publicações avulsas do IPIMAR, Lisboa. H.A. Silva, I. Baptista (Eds.).
54. Pedro S., Cachola R., Castilho M.F., Sobral M. Monitorização sanitária e classificação das zonas de produção; monitorização; programa de monitorização microbiológica. Produção, Salubridade e Comercialização de Moluscos Bivalves em Portugal 2008, 102-103. Publicações avulsas do IPIMAR, Lisboa. H.A. Silva, I. Baptista (Eds.).
55. Pedro S., Castilho M.F., Silva H.A. Principais perigos associados aos bivalves; contaminantes microbiológicos; generalidade. Produção, Salubridade e Comercialização de Moluscos Bivalves em Portugal 2008, 74-75. Publicações avulsas do IPIMAR, Lisboa. H.A. Silva, I. Baptista (Eds.).
56. Pommepuy M., Dumas F., Caprais M.P., Camus P., Le Mennec C., Parnaudeau S., Haugarreau L., Sarrette B., Vilagines P., Pothier P., Kholi E., Le Guyader F. Sewage impact on shellfish microbial contamination. Water Sci. Technol. 2004, 50:117-124.
57. POPNRF, 2007. Revisão do Plano do Ordenamento do Parque Natural da Ria Formosa, 2007.
58. PROT-Algarve, 2002. Plano Regional do Ordenamento do Território do Algarve. Relatório Preliminar de Caracterização e Diagnóstico, vol. II - Caracterização e Diagnóstico, Parte 1. Ministério do Ambiente, do Ordenamento do Território e do Desenvolvimento Regional. Comissão de Coordenação e Desenvolvimento Regional do Algarve.
59. PROT-Algarve, 2007. Plano Regional do Ordenamento do Território do Algarve, vol. III - Elementos Complementares. Ministério do Ambiente, do Ordenamento do Território e do Desenvolvimento Regional. Comissão de Coordenação e Desenvolvimento Regional do Algarve.
60. Rheinheimer G. Aquatic Microbiology 1992, Wiley, London. fourth ed.
61. Ribeiro J., Monteiro C.C., Monteiro P., Bentes L., Coelho R., Gonçalves J.M.S., Lino P.G., Erzini K. Long-term changes in fish communities of the Ria Formosa coastal lagoon (southern Portugal) based on two studies made 20years apart. Estuar. Coast. Shelf S. 2008, 76:57-68.
62. Riou P., Le Saux J.C., Dumas F., Caprais M.P., Le Guyader S.F., Pommepuy M. Microbial impact of small tributaries on water and shellfish quality in shallow coastal areas. Water Res. 2007, 41:2774-2786.
63. Rippey S.R. Infectious diseases associated with molluscan shellfish consumption. Clin. Microbiol. Rev. 1994, 7:419-425.
64. Robertson L.J. The potential for marine bivalve shellfish to act as transmission vehicles for outbreaks of protozoan infections in humans: a review. Int. J. Food Microbiol. 2007, 120:201-216.
65. Rowse A.J., Fleet G.H. Effects of water temperature and salinity on elimination of Salmonella charity and Escherichia coli from Sydney rock oysters (Crassostrea commercialis). Appl. Environ. Microbiol. 1984, 48:1061-1063.
66. Rozen Y., Belkin S. Survival of enteric bacteria in seawater. FEMS Microbiol. Rev. 2001, 25:513-529.
67. Silva, F.M.B., 2011. Avaliação da contaminação fecal da amêijoa-boa (Ruditapes decussatus) e respectiva zona de produção - Ria Formosa - Faro: influência na saúde pública. Trabalho efectuado para a obtenção do grau de Mestre em Segurança Alimentar e Saúde Pública. Instituto Superior de Ciências da Saúde Egas Moniz, Núcleo de Investigação e Formação em Segurança e Qualidade Alimentar, p. 188.
68. Sistema Nacional de Informação de Recursos Hídricos (SNIRH), 2010. ( ). http://www.snirh.pt.
69. Solic M., Krstulovic N. Separate and combined effects of solar radiation, temperature, salinity and pH on the survival of faecal coliforms in seawater. Mar. Pollut. Bull. 1992, 24:411-416.
70. Son N.T., Fleet G.H. Behavior of pathogenic bacteria in the oyster, Crassostrea commercialis, during depuration, re-laying, and storage. Appl. Environ. Microb. 1980, 40:994-1002.
71. Sorensen S.J. Survival of Escherichia coli K12 in seawater. FEMS Microbiol. Ecol. 1991, 85:161-168.
72. Touron A., Berthe T., Gargala G., Fournier M., Ratajczak M., Servais P., Petit F. Assessment of faecal contamination and the relationship between pathogens and faecal bacterial indicators in an estuarine environment (Seine, France). Mar. Pollut. Bull. 2007, 54:1441-1450.
73. Troussellier M., Bonnefont J.-L., Courties C., Derrien A., Dupray E., Gauthier M., Gourmelon M., Joux F., Lebaron P., Martin Y., Pommepuy M. Responses of enteric bacteria to environmental stresses in seawater. Oceanol. Acta 1998, 21:965-981.
74. UNEP, 1995. Determination of faecal coliforms in bivalves by the multiple test tube (MPN) method. Reference Methods for Marine Pollution Studies No. 5 (Rev. 2). Regional Seas. United Nations Environment Programme in co-operation with WHO.
75. Venâncio, A.N., Brito, A.M., Martins, F.A., Reis, M., 2004. Modelação da qualidade microbiológica da água na Ria Formosa. 7° Congresso da água, LNEC, Lisboa, p. 14.
76. Vieira R.H.S.F., Atayde M.A., Carvalho E.M.R., Carvalho F.C.T., Filho A.A.F. Contaminação fecal da ostra Crassostrea rhizophorae e da água de cultivo do estuário do Rio Pacotu (Eusébio, Estado do Ceará): isolamento e identificação de Escherichia coli e a sua susceptibilidade a diferentes antimicrobianos. Braz. J. Vet. Res. Anim. Sci. 2008, 45:180-189.
77. Safe management of shellfish and harvest waters 2010, 360. WHO, IWA Publishing, London, UK. G. Rees, K. Pond, D. Kay, J. Bartram, J.S. Domingo (Eds.).
78. Younger A.D., Lee R.J., Lees D.N. Microbiological monitoring of bivalve mollusc harvesting areas in England and Wales - rationale and approach. Molluscan Shellfish Safety 2003, 265-277. Consellería de Pesca e Asuntos Marítimos da Xunta de Galicia and Intergovernmental Oceanographic Commission of UNESCO, Santiago de Compostela, Spain. A. Villalba, B. Reguera, J.L. Romalde, R. Beiras (Eds.).