Investigation of model membrane disruption mechanism by melittin using pulse electron paramagnetic resonance spectroscopy and cryogenic transmission electron microscopy

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 116, Issue 1, 2012, Pages 179-188

  Gordon Grossman, Michal ^a   Zimmermann, Herbert ^b   Wolf, Sharon G ^a   Shai, Yechiel ^a   Goldfarb, Daniella ^a  

^a WEIZMANN INSTITUTE OF SCIENCE   (Israel)

^b MAX PLANCK INSTITUTE FOR MEDICAL RESEARCH   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CRYOGENICS; ELECTRON RESONANCE; ELECTRONS; ELECTROSPINNING; MAGNETIC MOMENTS; MEMBRANES; MONTE CARLO METHODS; PARAMAGNETIC MATERIALS; PARAMAGNETIC RESONANCE; PARAMAGNETISM; PEPTIDES; PROBES; SPECTROSCOPY; TRANSMISSION ELECTRON MICROSCOPY;

ALKYL CHAIN; CONTINUOUS WAVES; CRYO-TEM; CRYOGENIC TRANSMISSION ELECTRON MICROSCOPY; CRYOGENIC TRANSMISSION ELECTRON MICROSCOPY (CRYO-TEM); DIPALMITOYL PHOSPHATIDYLCHOLINE; DOUBLE ELECTRON-ELECTRON RESONANCE; ELECTRON PARAMAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; ELECTRON SPIN-ECHO ENVELOPE MODULATIONS; HYDROPHILIC REGIONS; INCREASE IN WATER CONTENT; INSERTION DEPTH; LARGE UNILAMELLAR VESICLES; LIPID ORDER; LOCAL DENSITY; MELITTIN; MEMBRANE DISRUPTION; MEMBRANE PEPTIDES; MEMBRANE PROPERTIES; MEMBRANE-ACTIVE PEPTIDES; MODEL MEMBRANES; MOLAR RATIO; MOLECULAR LEVELS; MONTE CARLO SIMULATIONS; PEPTIDE-MEMBRANE INTERACTIONS; PHOSPHATIDYLGLYCEROLS; POLAR HEAD; PULSE EPR;

ELECTRON SPIN RESONANCE SPECTROSCOPY;

EID: 84855853473     PISSN: 15206106     EISSN: 15205207     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp207159z     Document Type: Article

References (76)

1. Chen, F. Y.; Lee, M. T.; Huang, H. W. Biophys. J. 2003, 84, 3751
2. Lam, Y. H.; Wassall, S. R.; Morton, C. J.; Smith, R.; Separovic, F. Biophys. J. 2001, 81, 2752
3. Lorigan, G. A.; Dave, P. C.; Tiburu, E. K.; Damodaran, K.; Abu-Baker, S.; Karp, E. S.; Gibbons, W. J.; Minto, R. E. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 9504
4. Yamaguchi, S.; Hong, T.; Waring, A.; Lehrer, R. I.; Hong, M. Biochemistry 2002, 41, 9852
5. Hu, F.; Luo, W.; Hong, M. Science 2010, 330, 505
6. Levin, I. W.; Lavialle, F.; Mollay, C. Biophys. J. 1982, 37, 339
7. Hristova, K.; Dempsey, C. E.; White, S. H. Biophys. J. 2001, 80, 801
8. Hubbell, W. L.; Gross, A.; Langen, R.; Lietzow, M. A. Curr. Opin. Struct. Biol. 1998, 8, 649
9. Fanucci, G. E.; Cafiso, D. S. Curr. Opin. Struct. Biol. 2006, 16, 644
10. Nielsen, R. D.; Che, K.; Gelb, M. H.; Robinson, B. H. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 6430
11. Hustedt, E. J.; Beth, A. H. Biological magnetic resonance: Structural information from CW-EPR spectra of dipolar coupled nitroxide spin labels. In Distance Measurements in Biological Systems by EPR; Berliner, L. J.; Eaton, S. S.; Eaton, G. R., Eds.; Kluwer Academic/Plenum Publishers: New York, 2000; Vol. 19, p 155.
12. Han, X.; Bushweller, J. H.; Cafiso, D. S.; Tamm, L. K. Nat. Struct. Biol. 2001, 8, 715
13. Altenbach, C.; Greenhalgh, D. A.; Khorana, H. G.; Hubbell, W. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994, 91, 1667
14. Milov, A. D.; Erilov, D. A.; Salnikov, E. S.; Tsvetkov, Y. D.; Formaggio, F.; Toniolo, C.; Raap, J. Phys. Chem. Chem. Phys. 2005, 7, 1794
15. Salnikov, E. S.; Erilov, D. A.; Milov, A. D.; Tsvetkov, Y. D.; Peggion, C.; Formaggio, F.; Toniolo, C.; Raap, J.; Dzuba, S. A. Biophys. J. 2006, 91, 1532
16. Milov, A. D.; Samoilova, R. I.; Tsvetkov, Y. D.; De Zotti, M.; Toniolo, C.; Raap, J. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 13469
17. Drescher, M.; Veldhuis, G.; van Rooijen, B. D.; Milikisyants, S.; Subramaniam, V.; Huber, M. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 7796
18. Georgieva, E. R.; Ramlall, T. F.; Borbat, P. P.; Freed, J. H.; Eliezer, D. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 12856
19. Jao, C. C.; Hegde, B. G.; Chen, J.; Haworth, I. S.; Langen, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 19666
20. Gordon-Grossman, M.; Gofman, Y.; Zimmermann, H.; Frydman, V.; Shai, Y.; Ben-Tal, N.; Goldfarb, D. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 12687
21. Habermann, E. Science 1972, 177, 314
22. Gauldie, J.; Hanson, J. M.; Rumjanek, F. D.; Shipolini, R. A.; Vernon, C. A. Eur. J. Biochem. 1976, 61, 369
23. van den Bogaart, G.; Guzman, J. V.; Mika, J. T.; Poolman, B. J. Biol. Chem. 2008, 283, 33854
24. Almeida, P. F.; Pokorny, A. Biochemistry 2009, 48, 8083
25. Carmieli, R.; Papo, N.; Zimmermann, H.; Potapov, A.; Shai, Y.; Goldfarb, D. Biophys. J. 2006, 90, 492
26. Kevan, L.; Schwartz, R. N. Modulation of electron spin-echo decay in solids. In Time Domain Electron Spin Resonance; John Wiley & Sons: New York, 1979; p 279.
27. Milov, A. D.; Samoilova, R. I.; Tsvetkov, Y. D.; De Zotti, M.; Formaggio, F.; Toniolo, C.; Handgraaf, J. W.; Raap, J. Biophys. J. 2009, 96, 3197
28. Sevcsik, E.; Pabst, G.; Jilek, A.; Lohner, K. Biochim. Biophys. Acta 2007, 1768, 2586
29. Brogden, K. A. Nat. Rev. Microbiol. 2005, 3, 238
30. Allende, D.; Simon, S. A.; McIntosh, T. J. Biophys. J. 2005, 88, 1828
31. Yang, L.; Harroun, T. A.; Weiss, T. M.; Ding, L.; Huang, H. W. Biophys. J. 2001, 81, 1475
32. Ge, M.; Freed, J. H. Biophys. J. 2009, 96, 4925
33. Eibl, H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1978, 75, 4074
34. Fellmann, P.; Zachowski, A.; Devaux, P. F. Methods Mol. Biol. 1994, 27, 161
35. MacDonald, R. C.; MacDonald, R. I.; Menco, B. P.; Takeshita, K.; Subbarao, N. K.; Hu, L. R. Biochim. Biophys. Acta 1991, 1061, 297
36. Jeschke, G.; Wegener, C.; Nietschke, M.; Jung, H.; Steinhoff, H. J. Biophys. J. 2004, 86, 2551
37. Upadhyay, A. K.; Borbat, P. P.; Wang, J.; Freed, J. H.; Edmondson, D. E. Biochemistry 2008, 47, 1554
38. Anchordoguy, T. J.; Rudolph, A. S.; Carpenter, J. F.; Crowe, J. H. Cryobiology 1987, 24, 324
39. Ghimire, H.; McCarrick, R. M.; Budil, D. E.; Lorigan, G. A. Biochemistry 2009, 48 (25) 5782
40. Bellare, J. R.; Davis, H. T.; Scriven, L. E.; Talmon, Y. J. Electron. Microsc. Tech. 1988, 10, 87
41. Fauth, J. M.; Schweiger, A.; Braunschweiler, L.; Forrer, J.; Ernst, R. R. J. Magn. Reson. 1986, 66, 74
42. Van Doorslaer, S.; Sierra, G. A.; Schweiger, A. J. Magn. Reson. 1999, 136, 152
43. Erilov, D. A.; Bartucci, R.; Guzzi, R.; Shubin, A. A.; Maryasov, A. G.; Marsh, D.; Dzuba, S. A.; Sportelli, L. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 12003
44. Pannier, M.; Veit, S.; Godt, A.; Jeschke, G.; Spiess, H. W. J. Magn. Reson. 2000, 142, 331
45. Jeschke, G.; Chechik, V.; Ionita, P.; Godt, A.; Zimmermann, H.; Bahman, J.; Timmel, C. R.; Hilger, D.; Jung, H. Appl. Magn. Reson. 2006, 30 (3-4) 473
46. Bradrick, T. D.; Philippetis, A.; Georghiou, S. Biophys. J. 1995, 69, 1999
47. Wessman, P.; Stromstedt, A. A.; Malmsten, M.; Edwards, K. Biophys. J. 2008, 95, 4324
48. Ruthstein, S.; Potapov, A.; Raitsimring, A. M.; Goldfarb, D. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 22843
49. Zou, P.; McHaourab, H. S. Biophys. J. 2010, 98, L18
50. Hilger, D.; Jung, H.; Padan, E.; Wegener, C.; Vogel, K. P.; Steinhoff, H. J.; Jeschke, G. Biophys. J. 2005, 89, 1328
51. Jeschke, G.; Polyhach, Y. Phys. Chem. Chem. Phys. 2007, 9, 1895
52. Fanucci, G. E.; Coggshall, K. A.; Cadieux, N.; Kim, M.; Kadner, R. J.; Cafiso, D. S. Biochemistry 2003, 42, 1391
53. Gross, A.; Columbus, L.; Hideg, K.; Altenbach, C.; Hubbell, W. L. Biochemistry 1999, 38, 10324
54. Banham, J. E.; Baker, C. M.; Ceola, S.; Day, I. J.; Grant, G. H.; Groenen, E. J.; Rodgers, C. T.; Jeschke, G.; Timmel, C. R. J. Magn. Reson. 2008, 191, 202
55. Liu, P.; Huang, X.; Zhou, R.; Berne, B. J. Nature 2005, 437, 159
56. Vogel, H.; Jahnig, F. Biophys. J. 1986, 50, 573
57. Kensch, O.; Restle, T.; Wohrl, B. M.; Goody, R. S.; Steinhoff, H. J. J. Mol. Biol. 2000, 301, 1029
58. Park, S. C.; Kim, J. Y.; Shin, S. O.; Jeong, C. Y.; Kim, M. H.; Shin, S. Y.; Cheong, G. W.; Park, Y.; Hahm, K. S. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2006, 343, 222
59. Weston, K. M.; Alsalami, M.; Raison, R. L. Cytometry 1994, 15, 141
60. Beck, P.; Liebi, M.; Kohlbrecher, J.; Ishikawa, T.; Ruegger, H.; Zepik, H.; Fischer, P.; Walde, P.; Windhab, E. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 174
61. Lee, M. T.; Hung, W. C.; Chen, F. Y.; Huang, H. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 5087
62. Beschiaschvili, G.; Seelig, J. Biochemistry 1990, 29, 52
63. Heller, W. T.; Waring, A. J.; Lehrer, R. I.; Harroun, T. A.; Weiss, T. M.; Yang, L.; Huang, H. W. Biochemistry 2000, 39, 139
64. Berneche, S.; Nina, M.; Roux, B. Biophys. J. 1998, 75, 1603
65. Stromstedt, A. A.; Wessman, P.; Ringstad, L.; Edwards, K.; Malmsten, M. J. Colloid Interface Sci. 2007, 311, 59
66. Batenburg, A. M.; van Esch, J. H.; Leunissen-Bijvelt, J.; Verkleij, A. J.; de Kruijff, B. FEBS Lett. 1987, 223, 148
67. Faucon, J. F.; Bernard, E.; Dufourcq, J.; Pezolet, M.; Bougis, P. Biochimie 1981, 63, 857
68. Mihajlovic, M.; Lazaridis, T. Biochim. Biophys. Acta 2010, 1798, 1485
69. Tosteson, M. T.; Tosteson, D. C. Biophys. J. 1981, 36, 109
70. Sengupta, D.; Leontiadou, H.; Mark, A. E.; Marrink, S. J. Biochim. Biophys. Acta 2008, 1778, 2308
71. Bode, B. E.; Dastvan, R.; Prisner, T. F. J. Magn. Reson. 2011, 211, 11
72. Shai, Y. Biopolymers 2002, 66, 236
73. Shai, Y.; Oren, Z. Peptides 2001, 22, 1629
74. Gazit, E.; Boman, A.; Boman, H. G.; Shai, Y. Biochemistry 1995, 34, 11479
75. Shai, Y. Trends Biochem. Sci. 1995, 20, 460
76. Wimley, W. C. ACS Chem. Biol. 2010, 5, 905