Impact of the C-terminal disulfide bond on the folding and stability of onconase

ChemBioChem

Volumn 11, Issue 7, 2010, Pages 978-986

  Schulenburg, Cindy ^a   Weininger, Ulrich ^a   Neumann, Piotr ^a,b   Meiselbach, Heike ^c   Stubbs, Milton T ^a   Sticht, Heinrich ^c   Balbach, Jochen ^a   Ulbrich Hofmann, Renate ^a   Arnold, Ulrich ^a  

^a MARTIN LUTHER UNIVERSITY HALLE WITTENBERG   (Germany)

^b UNIVERSITY OF GÖTTINGEN   (Germany)

^c UNIVERSITY OF ERLANGEN NUREMBERG   (Germany)

Author keywords

NMR spectroscopy; Onconase; Protein folding; Protein structures; Ribonuclease A; Thermodynamics

Indexed keywords

RANPIRNASE;

ARTICLE; CARBOXY TERMINAL SEQUENCE; DISULFIDE BOND; ENZYME ANALYSIS; ENZYME STABILITY; ENZYME STRUCTURE; MOLECULAR DYNAMICS; NONHUMAN; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PRIORITY JOURNAL; PROTEIN FOLDING; PROTEIN TERTIARY STRUCTURE; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; DISULFIDES; KINETICS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PROTEIN FOLDING; PROTEIN STABILITY; PROTEIN STRUCTURE, TERTIARY; RIBONUCLEASE, PANCREATIC; RIBONUCLEASES; THERMODYNAMICS;

EID: 77951735537     PISSN: 14394227     EISSN: 14397633     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/cbic.200900773     Document Type: Article

References (64)

1. A. R. Fersht, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2000, 97, 1525-1529.
2. a) H. Roder, G. A. Elove, S. W. Englander, Nature 1988, 335, 700-704;
3. b) C. Löw, U. Weininger, M. Zeeb, W. Zhang, E. D. Laue, F. X. Schmid, J. Balbach, J. Mol. Biol. 2007, 373, 219-231;
4. c) W. A. Houry, H. A. Scheraga, Biochemistry 1996, 35, 11734-11746;
5. d) J. B. Udgaonkar, R. L. Baldwin, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1990, 87, 8197-8201;
6. e) J. Balbach, V. Forge, N. A. van Nuland, S. L. Winder, P. J. Hore, C. M. Dobson, Nat. Struct. Biol. 1995, 2, 865-870;
7. f) H. Hofmann, U. Weininger, C. Löw, R. P. Golbik, J. Balbach, R. Ulbrich-Hofmann, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 140-146.
8. a) C. N. Chi, S. Gianni, N. Calosci, C. Travaglini-Allocatelli, K. Engstrom, P. Jemth, FEBS Lett. 2007, 581, 1109-1113;
9. b) P. M. Dalessio, J. A. Boyer, J. L. McGettigan, I. J. Ropson, Biochemistry 2005, 44, 3082-3090;
10. c) J. Clarke, E. Cota, S. B. Fowler, S. J. Hamill, Structure 1999, 7, 1145-1153;
11. d) J. C. Martinez, L. Serrano, Nat. Struct. Biol. 1999, 6, 1010-1016;
12. e) C. Schulenburg, C. Löw, U. Weininger, C. Mrestani-Klaus, H. Hofmann, J. Balbach, R. Ulbrich-Hofmann, U. Arnold, Biochemistry 2009, 48, 8449-8457.
13. S. M. Mikulski, W. Ardelt, K. Shogen, E. H. Bernstein, H. Menduke, J. Natl. Cancer Inst. 1990, 82, 151-153.
14. a) C. Schulenburg, B. Ardelt, W. Ardelt, U. Arnold, K. Shogen, R. Ulbrich-Hofmann, Z. Darzynkiewicz, Cancer Biol. Ther. 2007, 6, 1233-1239;
15. b) U. Arnold, Curr. Pharm. Biotechnol. 2008, 9, 161-168.
16. U. Arnold, C. Schulenburg, D. Schmidt, R. Ulbrich-Hofmann, Biochemistry 2006, 45, 3580-3587.
17. S. C. Mosimann, W. Ardelt, M. N. James, J. Mol. Biol. 1994, 236, 1141-1153.
18. R. F. Gahl, H. A. Scheraga, Biochemistry 2009, 48, 2740-2751.
19. P. A. Leland, K. E. Staniszewski, B. Kim, R. T. Raines, FEBS Lett. 2000, 477, 203-207.
20. E. Notomista, F. Catanzano, G. Graziano, S. Di Gaetano, G. Barone, A. Di Donato, Biochemistry 2001, 40, 9097-9103.
21. C. Schulenburg, M. M. Martinez-Senac, C. Löw, R. Golbik, R. Ulbrich-Hofmann, U. Arnold, FEBS J. 2007, 274, 5826-5833.
22. F. X. Schmid, Biochemistry 1983, 22, 4690-4696.
23. a) Y. Bai, J. S. Milne, L. Mayne, S. W. Englander, Protein J. 1993, 17, 75-86;
24. b) G. P. Connelly, Y. Bai, M. F. Jeng, S. W. Englander, Protein J. 1993, 17, 87-92.
25. a) T. Wang, R. C. Wade, J. Chem. Theory Comput. 2005, 2, 140-148;
26. b) B. Wang, R. C. Wade, J. Chem. Theory Comput. 2007, 3, 1476-1483;
27. c) D. A. Beck, V. Daggett, Methods Mol. Biol. 2004, 34, 112-120;
28. d) R. Day, V. Daggett, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 13445-13450.
29. a) J. M. Thornton, J. Mol. Biol. 1981, 151, 261-287;
30. b) C. N. Pace, G. R. Grimsley, J. A. Thomson, B. J. Barnett, J. Biol. Chem. 1988, 263, 11820-11825;
31. c) T. A. Klink, K. J. Woycechowsky, K. M. Taylor, R. T. Raines, Eur. J. Biochem. 2000, 267, 566-572.
32. a) M. Matsumura, G. Signor, B. W. Matthews, Nature 1989, 342, 291-293;
33. b) J. Mansfeld, G. Vriend, B. W. Dijkstra, O. R. Veltman, B. Van den Burg, G. Venema, R. Ulbrich-Hofmann, V. G. Eijsink, J. Biol. Chem. 1997, 272, 11152-11156;
34. c) P. Pecher, U. Arnold, Biophys. Chem. 2009, 141, 21-28.
35. C. N. Pace, G. R. Grimsley, J. A. Thomson, B. J. Barnett, J Biol Chem. 1988, 263, 11 820-11 825.
36. J. E. Lee, E. Bae, C. A. Bingman, G. N. Phillips, Jr., R. T. Raines, J. Mol. Biol. 2008, 375, 165-177.
37. A. Merlino, L. Mazzarella, A. Carannante, A. Di Fiore, A Di Donato, E. Notomista, F. Sica, J. Biol. Chem. 2005, 280, 17953-17960.
38. M. G. Coll, Protasevich II, J. Torrent, M. Ribo, V. M. Lobachov, A. A. Makarov, M. Vilanova, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1999, 265, 356-360.
39. E. Chatani, R. Hayashi, H. Moriyama, T. Ueki, Protein Sci. 2002, 11, 72-81.
40. T. A. Klink, R. T. Raines, J. Biol. Chem. 2000, 275, 17463-17467.
41. U. Arnold, M. P. Hinderaker, J. Köditz, R. Golbik, R. Ulbrich-Hofmann, R. T. Raines, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 7500-7501.
42. P. A. Leland, K. E. Staniszewski, B. Kim, R. T. Raines, FEBS Lett. 2000, 477, 203-207.
43. W. Kabsch, J. Appl. Crystallogr. 1993, 26, 795-800.
44. A. J. McCoy, R. W. Grosse-Kunstleve, L. C. Storoni, R. J. Read, Acta Crystallogr. Sect. D 2005, 61, 458-464.
45. P. Emsley, K. Cowtan, Acta Crystallogr. Sect. D 2004, 60, 2126-2132.
46. P. D. Adams, R. W. Grosse-Kunstleve, L. W. Hung, T. R. Ioerger, A. J. McCoy, N. W. Moriarty, R. J. Read, J. C. Sacchettini, N. K. Sauter, T. C. Terwilliger, Acta Crystallogr. Sect. D 2002, 58, 1948-1954.
47. R. A. Laskowski, M. W. MacArthur, D. S. Moss, J. M. Thornton, J. Appl. Crystallogr. 1993, 26, 283-291.
48. F. Delaglio, S. Grzesiek, G. W. Vuister, G. Zhu, J. Pfeifer, A. Bax, J. Biomol. NMR 1995, 6, 277-293.
49. B. A. Johnson, Methods Mol. Biol. 2004, 278, 313-352.
50. J. P. Linge, M. Habeck, W. Rieping, M. Nilges, Bioinformatics 2003, 19, 315-316.
51. A. T. Brünger, P. D. Adams, G. M. Clore, W. L. DeLano, P. Gros, R. W. Grosse-Kunstleve, J. S. Jiang, J. Kuszewski, M. Nilges, N. S. Pannu, R. J. Read, L. M. Rice, T. Simonson, G. L. Warren, Acta Crystallogr. Sect. D 1998, 54, 905-921.
52. a) Y. Bai, J. S. Milne, L. Mayne, S. W. Englander, Protein J. 1993, 17, 75-86;
53. b) A. T. Alexandrescu, S. A. Dames, R. Wiltscheck, Protein Sci. 1996, 5, 1942-1946.
54. S. Koide, W. Jahnke, P. E. Wright, J. Biomol. NMR 1995, 6, 306-312.
55. A. L. Schwartz, J. D. Cutnell, J. Magn. Reson. 1983, 53, 398-411.
56. M. J. Frisch, G. W. Trucks, H. B. Schlegel, G. E. Scuseria, M. A. Robb, J. R. Cheeseman, J. A. Montgomery, T. Vreven, K. N. Kudin, J. C. Burant, J. M. Millam, S. S. Iyengar, J. Tomasi, V. Barone, B. Mennucci, M. Cossi, G. Scalmani, N. Rega, G. A. Petersson, H. Nakatsuji, M. Hada, M. Ehara, K. Toyota, R. Fukuda, J. Hasegawa, M. Ishida, T. Nakajima, Y. Honda, O. Kitao, H. Nakai, M. Klene, X. Li, J. E. Knox, H. P. Hratchian, J. B. Cross, V. Bakken, C. Adamo, J. Jaramillo, R. Gomperts, R. E. Stratmann, O. Yazyev, A. J. Austin, R. Cammi, C. Pomelli, J. W. Ochterski, P. Y. Ayala, K. Morokuma, G. A. Voth, P. Salvador, J. J. Dannenberg, V. G. Zakrzewski, S. Dapprich, A. D. Daniels, M. C. Strain, O. Farkas, D. K. Malick, A. D. Rabuck, K. Raghavachari, J. B. Foresman, J. V. Ortiz, Q. Cui, A. G. Baboul, S. Clifford, J. Cioslowski, B. B. Stefanov, G. Liu, A. Liashenko, P. Piskorz, I. Komaromi, R. L. Martin, D. J. Fox, T. Keith, M. A. Al-Laham, C. Y. Peng, A. Nanayakkara, M. Challacombe, P. M. W. Gill, B. Johnson, W. Chen, M. W. Wong, C. Gonzalez, J. A. Pople, Gaussian, Inc., Wallingford CT 2004.
57. a) C. I. Bayly, P. Cieplak, W. D. Cornell, P. A. Kollman, J. Phys. Chem. 1993, 97, 10269-10280;
58. b) W. D. Cornell, P. Cieplak, C. I. Bayly, P. A. Kollman, J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 9620-9631.
59. a) D. A. Pearlman, D. A. Case, J. W. Caldwell, W. S. Ross, T. E. Cheatham III, S. DeBolt, D. Ferguson, G. Seibel, P. A. Kollman, Comput. Phys. Commun. 1995, 91, 1-41;
60. b) D. A. Case, T. A. Darden, T. E. Cheatham III, C. L. Simmerling, J. Wang, R. E. Duke, R. Luo, K. M. Merz, B. Wang, D. A. Pearlman, M. Crowley, S. Brozell, V. Tsui, H. Gohlke, J. Mongan, V. Hornak, G. Cui, P. Beroza, C. Schafmeister, J. W. Caldwell, W. S. Ross, P. A. Kollman, University of California, San Francisco 2004.
61. a) W. D. Cornell, P. Cieplak, C. I. Bayly, I. R. Gould, K. M. J. Merz, D. M. Ferguson, D. C. Spellmeyer, T. Fox, J. W. Caldwell, P. A. Kollman, J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179-5197;
62. b) T. E. Cheatham 3rd, P. Cieplak, P. A. Kollman, J. Biomol. Struct. Dyn. 1999, 17, 845-862.
63. W. L. Jorgensen, J. Chandrasekhar, J. D. Madura, R. W. Impey, M. L. Klein, J. Phys. Chem. 1983, 87, 926-935.
64. W. Kabsch, C. Sander, Biopolymers 1983, 22, 2577-2637.