Key role of active-site water molecules in bacteriorhodopsin proton-transfer reactions

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 112, Issue 47, 2008, Pages 14729-14741

  Bondar, Ana Nicoleta ^a,b,c   Baudry, Jerome ^d,e   Suhai, Sándor ^b   Fischer, Stefan ^a   Smith, Jeremy C ^d,e,f  

^a UNIVERSITY OF HEIDELBERG   (Germany)

^b GERMAN CANCER RESEARCH CENTER DKFZ   (Germany)

^c UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

^d OAK RIDGE NATIONAL LABORATORY   (United States)

^e UNIVERSITY OF TENNESSEE   (United States)

^f UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

DYNAMICS; FREE ENERGY; HYDROGEN; HYDROGEN BONDS; MOLECULAR DYNAMICS; PROTON TRANSFER; PROTONS; QUANTUM CHEMISTRY; REACTION KINETICS;

ACTIVE SITES; CONCERTED MECHANISMS; ELECTROSTATIC INTERACTIONS; ENERGY CONFORMERS; FREE ENERGY COMPUTATIONS; FUNCTIONAL MECHANISMS; HYDROGEN BONDINGS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; NON EQUILIBRIUMS; PATH SIMULATIONS; PHOTOCYCLE; PROCESS MEANS; PROTON ACCEPTORS; PROTON CARRIERS; PROTON PUMPS; REACTION STEPS; SCHIFF BASE; TIME SCALES; TRANSFER REACTIONS; WATER MOLECULES;

MOLECULES;

EID: 57449095198     PISSN: 15206106     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp801916f     Document Type: Article

References (101)

1. Swanson, J. M. J.; Maupin, C. M.; Chen, H.; Petersen, M. K.; Xu, J.; Wu, Y.; Voth, G. A. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 4300-4314.
2. Gennis, R. B. Proc. Natl. Acad. Sci U.S.A. 1998, 95, 12747-12749.
3. Seibold, S. A.; Mills, D. A.; Ferguson-Miller, S.; Cukier, R. I. Biochemistry 2005, 44, 10475-10485.
4. Dencher, N. A.; Sass, H. J.; Buldt, G. Biochim. Biophys. Acta 2000, 1460, 192-203.
5. Wikstrom, M.; Verkhovsky, M. I.; Hummer, G. Biochim. Biophys. Acta 2003, 1604, 61-65.
6. Mulkidjanian, A. Y.; Heberle, J.; Cherepanov, D. A. Biochim. Biophys. Acta 2006, 1757, 913-930.
7. Namslauer, A.; Lepp, H.; Bränden, M.; Jasaitis, A.; Verkhovsky, M. I.; Brzezinski, P. J. Biol. Chem. 2007, 282, 15148-15158.
8. Garczarek, F., K; Gerwert, K. Nature 2006, 439, 109-112.
9. Kandori, H. Biochim. Biophys. Acta 2004, 1658, 72-79.
10. Oesterhelt. D.; Stoeckenius, W. Proc Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1973, 70, 2853-2857.
11. Luecke, H.; Schobert, B.; Richter, H.-T.; Cartailler, J.-P.; Lanyi, J. K J. Mol. Biol. 1999, 291, 899-911.
12. Belrhali, H.; Nollert, P.; Royant, A.; Menzel, C.; Rosenbuch, J. P.; Landau, E. M.; Pebay-Peyroula, E. Structure 1999, 7, 909-917.
13. Lanyi, J. K.; Schobert, B. J. Mol. Biol. 2007, 365, 1379-1392.
14. Kouyama, T.; Nishikawa, T.; Tokuhisa, T.; Okumura, H. J. Mol. Biol. 2004, 335, 531-546.
15. Mak-Jurkauskas, M. L.; Bajaj, V. S.; Hornstein, M. K.; Belenky, M.; Griffin, R. G.; Herzfeld, J. Proc Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105. 883-888.
16. Bondar, A.-N.; Elstner, M.; Suhai. S.; Smith, J. C.; Fischer, S. Structure 2004, 12, 1281-1288.
17. Morgan, J. E.; Gennis, R. B.; Maeda, A. Photochem. Photobiol., in press.
18. Murata, K.; Fujii, Y.; Enomoto, N.; Hata, M.; Hoshino, T.; Tsuda, M. Biophys. J. 2000, 79, 982-991.
19. Hayashi, S.; Ohmine, I. J. Phys. Chem. B 2000, 104, 10678-10691.
20. Bondar, A.-N.; Suhai, S.; Fischer, S.; Smith, J. C.; Elstner, M. J. Struct. Biol. 2007, 157, 454-169.
21. Schobert, B.; Brown, L. S.; Lanyi, J. K. J. Mol. Biol. 2003, 330, 553-570.
22. Sass, H. J.; Büldt, G.; Gesscnich, R.; Hehn, D.; Neff, D.; Schlesinger, R.; Berendzen, J.; Ormos, P. Nature 2000, 406, 649-653.
23. Roux, B.; Nina, M.; Pòmes, R.; Smith, J. C. Biophys. J. 1996, 71, 670-681.
24. Mathias, G.; Marx, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 6980-6985.
25. Braun-Sand, S.; Sharma, P. K.; Chu, Z. T.; Piskliakov, A. V.; Warshel, A. Biochem. Biophys. Acta 2008, 1777, 441-152.
26. Lórenz-Fonfria, V. A.; Furutani, Y.; Kandori, H. Biochemistry 2008, 47, 4071-1081.
27. Herzfeld, J.; Lansing, J. C. Annu. Rev: Biophys: Biomol. Struct. 2002, 31, 73-95.
28. Lanyi, J. K.; Schobert, B. J. Mol. Biol. 2003, 328, 439-450.
29. Fodor, S. P. A.; Ames, J. B.; Gebhard, R.; van der Berg, E. M. M.; Stoeckenius, W.; Lugtenburg, J.; Mathies, R. A. Biochemistry 1988, 27, 7097-7101.
30. Ames, J. B.; Fodor, S. P. A.; Gebhard, R.; Raap, J.; van der Berg, E. M. M.; Lugtenburg, J.; Mathies, R. A. Biochemistry 1989, 28, 3681-3687.
31. Bondar, A.-N.; Fischer, S.; Smith, J. C.; Elstner, M.; Suhai, S. J. Am. Chem. Soc 2004, 126, 14668-14677.
32. Bondar, A.-N.; Smith, J. C.; Fischer, S. Photochem. Photobioi. Sci. 2006, 5, 547-552.
33. Berman, H. M.; Westbrook, J.; Feng, Z.; Gilliland, G.; Bhat, T. N.; Weissig, H.; Shinsyalov, I. N.; Bourne, P. E. Nucleic Acid Res. 2000, 28, 235-242.
34. Morgan, J. E.; Vakkasoglu, A. S.; Gennis, R. B.; Maeda, A. Biochemistry 2007, 46, 2787-2796.
35. Tóth-Boconádi, R.; Der, A.; Taneva, S. C.; Kesztthlyi, L. Biophys. J. 2006, 90, 2651-2655.
36. Royant, A.; Edman, K.; Ursby, T.; Peyroula, E. P.; Landau, E. M.; Neutze, R. Nature 2000, 406, 645-648.
37. Edman, K.; Royant, A.; Larsson, G.; Jacobson, F.; Taylor, T.; van der Spoel, D.; Landau, E. M.; Pebay-Peyroula. E.; Neutze, R. J. Biol. Chem. 2004, 279, 2147-2158.
38. Hayashi, S.; Tajkhorshid, E.; Schulten, K. Biophys. J. 2002, 83, 1281-1297.
39. Wood, K.; Plazanet, M.; Gabel, F.; Kessler, B.; Oesterhelt, D.; Tobias, D. J.; Zaccai, G.; Weik, M. Proc Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 104, 18049-18054.
40. Quillin, M. L.; Wingfield, P. T.; Matthews, B. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 19749-19753.
41. Levitt, M.; Park, B. H. Structure 1993, 1, 223-226.
42. Gottschalk, M.; Dencher, N. A.; Halle, B. J. Mol. Biol. 2001, 311, 605-621.
43. Grudinin, S.; Billdt, G.; Gordeliy, V.; Baumgartner, A. Biophys. J. 2005, 88, 3252-3261.
44. Lemaître, V.; Yeagle, P.; Watts, A. Biochemistry 2005, 44, 12667-12680.
45. Tajkhorshid, E.; Baudry, J.; Schulten, K.; Suhai, S. Biophys. J. 2000, 78, 683-693.
46. Lau, P.-W.; Grossfield, A.; Feller, S. E.; Pitman, M. C.; Brown, M. F. J. Mol. Biol. 2007, 372, 906-917.
47. Warshel, A. Photochem. Photobiol. 1979, 30, 285-290.
48. Edman, K.; Nollert, P.; Royant, A.; Belrhali, H.; Pebay-Peyroula, E.; Hajdu, J.; Neutze, R.; Landau, E. M. Nature 1999, 401, 822-826.
49. Schobert, B.; Cupp-Vickery, J.; Hornak, V.; Smith, S. O.; Lanvi, J. K. J. Mol. Biol. 2002, 321, 715-726.
50. Brooks, B. R.; Bruccoleri, R. E.; Olafson, B. D.; States, D. J.; Swaminathan, S.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1983, 4, 187-217.
51. Metz, G.; Siebert, F.; Engelhard, M. FEBS Lett. 1992, 303, 237-241.
52. Brown, L. S.; Sasaki, J.; Kandori, H.; Maeda, A.; Needleman, R.; Lanyi, J. K. J. Biol. Chem. 1995, 270, 27122-27126.
53. MacKerell, A. D., Jr.; Bashford, D.; Bellott, R. L.; Dunbrack, R. L.,64, Jr.; Evanseck, J. D.; Field, M. J.; Fischer, S.; Gao. J.; Guo, H.; Ha, S.; Joseph-McCarthy. D.; Kuchnir, L.; Kuczera, K.; Lau, F. T. K.; Mattos. C.; Michnick, S.; Ngo, T.; Nguyen, D. T; Prodhom, B.; Reiher, W. E., III: Roux. B.; Schlenkrich, M.; Smith, J. C.; Stote, R.; Straub, J.; Watanabe, M.; Wiorkiewicz-Kuczera, J.; Yin, D.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586-3616.
54. Jorgensen, W.; Chandrasekhar, J.; Madura, J.; Impey, R.; Klein, M. J. Comput. Chem. 1983, 79, 926-935.
55. Gruia, A. D.; Bondar. A.-N.; Smith, J. C.; Fischer, S. Structure 2005, 13, 617-627.
56. Nina, M.; Roux, B.; Smith, J. C. Biophys. J. 1995, 68, 25-39.
57. Field, M. J.; Bash, P. A.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1990, 11. 700-733.
58. Singh, U. C.; Kollman, P. J. Comput. Chem. 1986, 7, 718-730.
59. Warshel, A. Computer modeling of chemical reactions in enzymes and solutions; John Willey & Sons: New York, 1991.
60. Neria, E.; Fischer, S.; Karplus, M. J. Chem. Phys. 1996, 105, 1902-1921.
61. Elstner, M.; Porezag, D.; Jungnickel, G.; Einer. J.; Haugk, M.; Frauenheim, T.; Suhai. S.; Seifert, G. Phys. Rev. B 1998, 58, 7260-7268.
62. Cui, Q.; Elstner, M.; Kaxiras, E.; Frauenheim, T.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 569-585.
63. Elstner, M.; Frauenheim, T.; Kaxiras, E.; Seifert, G.; Suhai, S. Phys. Status Saudi B 2000, 217, 357-376.
64. Zhou. H.; Tajkhosrhid, E.; Frauenheim, T.; Suhai, S.; Elstner, M. Chem. Phys. 2002, 277, 91-103.
65. Riccardi, D.; König, P.; Guo, H.; Cui, Q. Biochemistry 2008, 47, 2369-2378.
66. Xu, Q.; Guo, H.; Gorin, A.; Guo, H. J. Phys. Chem. H 2007, 111, 6501-6506.
67. Guo, H.; Rao. N; Xu. N.; Guo, H. J. Am. Chem. Soc 2005, 127, 3191-3197.
68. Subramaniam, S.; Lindahl, M.; Bullough, P; Faruki, A. R.; Tittor, J.; Oesterhelt, D.; Brown, L.; Lanyi, J. K; Henderson, R. J. Mol. Biol. 1999, 287, 145-161.
69. Ludman, K.; Gergely, C.; Váró, G. Biophys. J. 1998, 75, 31 10-3119.
70. Fischer. S.; Karplus, M. Chem. Phys: Lett. 1992, 194, 252-261.
71. Fischer, S.; Windshügel, B.; Horak, D.; Holmes, K. C.; Smith, J. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 6873-6878.
72. Schwarzl, S. M.; Smith, J. C.; Fischer, S. Biochemistry 2006, 45, 5830-5847.
73. Bondar, N; Elster, M.; Fischer, S.; Smith, J. C.; Suhai, S. Phase Transitions 2004, 77, 47-52.
74. Nina, M.; Smith, J. C.; Roux, B. J. Mol. Struct. (Theochem) 1993, 286, 231-245.
75. Baudry, J.; Tajkhorshid, E.; Molnar, F.; Phillips, J.; Schulten, K. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 905-918.
76. Kirkwood, J. G. J. Chem. Phys. 1935, 3, 300-313.
77. Kollman, P. Chem. Rev: 1993, 93, 2395-2417.
78. Torrie, G. M.; Valleau, J. P. Chem. Phys. Lett. 1974, 28, 578-581.
79. Grossfield, A.http://membrane.urmc.rochester.edu/Grossrield-Lab/Software. html.
80. Kumar, S.; Rosenberg, J.; Bouzida, D.; Swendsen, R. H.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1995, 16, 1339-1350.
81. Roux. B. Comput. Phys. Commun. 1995, 91, 275-282.
82. Souaillc, M.; Roux, B. Comput. Phys. Commun. 2001, 135, 40-57.
83. Harbison, G. S.; Roberts, J. E.; Herzfeld, J.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc 1988, 110, 7221-7223.
84. Deng, H.; Huang, L.; Callender, R.; Ebrey, T. Biophys. J. 1994, 66, 1129-1136.
85. Maeda, A.; Herzfeld, J.; Belenky, M.; Needleman, R.; Gennis, R. B.; Balashov, S. P.; Ebrey, T. G. Biochemistry 2003, 42, 14122-14129.
86. Schrauber, H.; Eisenhaber, F.; Argos, P. J. Mol. Biol. 1993, 230, 592-612.
87. Kandori, H.; Yamazaki, Y.; Schichida, Y.; Raap. J.; Lugtenburg, J.; Belenky. M.; Herzfeld, J. Proc Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 1571-1576.
88. Okada, T.; Sugihara, M.; Bondar, A.-N.; Elstner, M.; Entel, P.; Buss, V. J. Mol. Biol. 2004, 342, 571-583.
89. Lanyi, J. K.; Schobert, B. J. Mol. Biol. 2007, 321, 727-737.
90. Bondar, A.-N.; Fischer, S.; Suhai, S.; Smith, J. C. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 14786-14788.
91. Marti, T.; Otto, H.; Mogi, T.; Rösselet, S. J.; Heyn, M. P.; Khorana, H. G. J. Biol. Chem. 1991, 266, 6919-6927.
92. Heberle, J.; Oesterhelt, D.; Dencher, N. A. EMBO J. 1993, 12, 3721-3727.
93. Butt, H. J.; Fendler, K.; Bamberg, E.; Tittor, J.; Oesterhelt, D. EMBO J. 1989, 8, 1657-1663.
94. Otto, H.; Marti, T.; Heyn, P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1990, 87, 1018-1022.
95. Lany, J. K.; Tittor, J; Váró, G.; Kripphl, G.; Oesterhelt. D Biochim. Biophys. Acta 1992, 1099, 102-110.
96. Greenhalgh, D. A.; Subramaniam, S.; Alexiev, U.; Otto, H.; Heyn, M. P.; Khorana, H. G. J. Biol. Chem. 1992, 267, 25734-25738.
97. Takeda, K.; Matsui, Y.; Kamiya, N.; Adachi, S.; Okumura, H.; Kouyama, T. J. Mol. Biol. 2004, 341, 1023-1037.
98. Luecke, H. Biochim. Biophys. Acta 2000, 1460, 133-156.
99. Hummer, G. Mol. Phys. 2007, 105, 201-207.
100. Maeda, A.; Tomson, F. L.; Gennis, R. B.; Ebrey, T. G.; Balashov, S. P. Biochemistry 1999, 38, 8800-8807.
101. Humphrey, W.; Dalke, A., K; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14.1, 33-38.