Solid-state NMR spectroscopy of human immunodeficiency virus fusion peptides associated with host-cell-like membranes: 2D correlation spectra and distance measurements support a fully extended conformation and models for specific antiparallel strand registries

Journal of the American Chemical Society

Volumn 130, Issue 16, 2008, Pages 5459-5471

  Qiang, Wei ^a   Bodner, Michele L ^a   Weliky, David P ^a  

^a MICHIGAN STATE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CATALYST ACTIVITY; CORRELATION METHODS; MATHEMATICAL MODELS; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY;

HYDROPHOBIC MEMBRANE; STRUCTURAL MODELS;

IMMUNOLOGY;

ALANINE; AMINO ACID; CARBON 13; GLYCINE; GLYCOPROTEIN GP 41; ISOLEUCINE; PHENYLALANINE; VALINE; VIRUS FUSION PROTEIN;

AMINO TERMINAL SEQUENCE; ARTICLE; CARBON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; CATALYSIS; CELL MEMBRANE; CONFORMATION; CORRELATION ANALYSIS; HUMAN IMMUNODEFICIENCY VIRUS; HYDROGEN BOND; HYDROPHOBICITY; MEMBRANE STRUCTURE; NITROGEN NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEIN FUNCTION; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; SOLID STATE; SYNTHESIS; VIRUS ENVELOPE;

AMINO ACID SEQUENCE; CARBON RADIOISOTOPES; CELL MEMBRANE; HIV; HIV ENVELOPE PROTEIN GP41; HUMANS; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; MEMBRANE FUSION; MOLECULAR SEQUENCE DATA; NITROGEN ISOTOPES; PEPTIDES; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY;

EID: 42949163133     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja077302m     Document Type: Article

References (92)

1. Eckert, D. M.; Kim, P. S. Annu. Rev. Biochem. 2001, 70, 777-810.
2. Jahn, R.; Lang, T.; Sudhof, T. C. Cell 2003, 112, 519-533.
3. Freed, E. O.; Myers, D. J.; Risser, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1990, 87, 4650-4654.
4. Freed, E. O.; Delwart, E. L.; Buchschacher, G. L., Jr.; Panganiban, A. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1992, 89, 70-74.
5. Schaal, H.; Klein, M.; Gehrmann, P.; Adams, O.; Scheid, A. J. Virol. 1995, 69, 3308-3314.
6. Delahunty, M. D.; Rhee, I.; Freed, E. O.; Bonifacino, J. S. Virology 1996, 218, 94-102.
7. Durell, S. R.; Martin, I.; Ruysschaert, J. M.; Shai, Y.; Blumenthal, R. Mol. Membr. Biol. 1997, 14, 97-112.
8. Pereira, F. B.; Goni, F. M.; Muga, A.; Nieva, J. L. Biophys. J. 1997, 73, 1977-1986.
9. Kliger, Y.; Aharoni, A.; Rapaport, D.; Jones, P.; Blumenthal, R.; Shai, Y. J. Biol. Chem. 1997, 272, 13496-13505.
10. Tan, K.; Liu, J.; Wang, J.; Shen, S.; Lu, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 12303-12308.
11. Caffrey, M.; Cai, M.; Kaufman, J.; Stahl, S. J.; Wingfield, P. T.; Covell, D. G.; Gronenborn, A. M.; Clore, G. M. EMBO J. 1998, 17, 4572-4584.
12. Chang, D. K.; Cheng, S. F.; Chien, W. J. J. Virol. 1997, 71, 6593-6602.
13. Morris, K. F.; Gao, X. F.; Wong, T. C. Biochim. Biophys. Acta 2004, 1667, 67-81.
14. Jaroniec, C. P.; Kaufman, J. D.; Stahl, S. J.; Viard, M.; Blumenthal, R.; Wingfield, P. T.; Bax, A. Biochemistry 2005, 44, 16167-16180.
15. Li, Y. L.; Tamm, L. K. Biophys. J. 2007, 93, 876-885.
16. Rafalski, M.; Lear, J. D.; DeGrado, W. F. Biochemistry 1990, 29, 7917-7922.
17. Nieva, J. L.; Nir, S.; Muga, A.; Goni, F. M.; Wilschut, J. Biochemistry 1994, 33, 3201-3209.
18. Aloia, R. C.; Tian, H.; Jensen, F. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 5181-5185.
19. Wasniewski, C. M.; Parkanzky, P. D.; Bodner, M. L.; Weliky, D. P. Chem. Phys. Lipids 2004, 132, 89-100.
20. Zheng, Z.; Yang, R.; Bodner, M. L.; Weliky, D. P. Biochemistry 2006, 45, 12960-12975.
21. Brugger, B.; Glass, B.; Haberkant, P.; Leibrecht, I.; Wieland, F. T.; Krasslich, H. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 2641-2646.
22. Long, J. R.; Shaw, W. J.; Stayton, P. S.; Drobny, G. P. Biochemistry 2001, 40, 15451-15455.
23. Murphy, O. J., III; Kovacs, F. A.; Sicard, E. L.; Thompson, L. K. Biochemistry 2001, 40, 1358-1366.
24. Smith, S. O.; Eilers, M.; Song, D.; Crocker, E.; Ying, W. W.; Groesbeek, M.; Metz, G.; Ziliox, M.; Aimoto, S. Biophys. J. 2002, 82, 2476-2486.
25. Toke, O.; Maloy, W. L.; Kim, S. J.; Blazyk, J.; Schaefer, J. Biophys. J. 2004, 87, 662-674.
26. Abu-Baker, S.; Lorigan, G. A. Biochemistry 2006, 45, 13312-13322.
27. Ketchem, R. R.; Hu, W.; Cross, T. A. Science 1993, 261, 1457-60.
28. Lansbury, P. T., Jr.; Costa, P. R.; Griffiths, J. M.; Simon, E. J.; Auger, M.; Halverson, K. J.; Kocisko, D. A.; Hendsch, Z. S.; Ashburn, T. T.; Spencer, R. G.; Tidor, B.; Griffin, R. G. Nat. Struct. Biol. 1995, 2, 990-998,
29. Marassi, F. M.; Opella, S. J. Protein Sci. 2003, 12, 403-411.
30. Pauli, J.; Baldus, M.; van Rossum, B.; de Groot, H.; Oschkinat, H. Chembiochem 2001, 2, 272-281.
31. Castellani, F.; van Rossum, B.; Diehl, A.; Schubert, M.; Rehbein, K.; Oschkinat, H. Nature 2002, 420, 98-102.
32. Bockmann, A.; Lange, A.; Galinier, A.; Luca, S.; Giraud, N.; Juy, M.; Heise, H.; Montserret, R.; Penin, F.; Baldus, M. J. Biomol. NMR 2003, 27, 323-339.
33. Zech, S. G.; Wand, A. D.; McDermott, A. E. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 8618-8626.
34. Marulanda, D.; Tasayco, M. L.; Cataldi, M.; Arriaran, V.; Polenova, T. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 18135-18145.
35. Franks, W. T.; Zhou, D. H.; Wylie, B. J.; Money, B. G.; Graesser, D. T.; Frericks, H. L.; Sahota, G.; Rienstra, C. M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12291-12305.
36. Lange, A.; Giller, K.; Hornig, S.; Martin-Eauclaire, M. F.; Pongs, O.; Becker, S.; Baldus, M. Nature 2006, 440, 959-962.
37. Reuther, G.; Tan, K. T.; Kohler, J.; Nowak, C.; Pampel, A.; Arnold, K.; Kuhlmann, J.; Waldmann, H.; Huster, D. Angew. Chem. Intl. Ed. 2006, 45, 5387-5390.
38. Jaroniec, C. P.; MacPhee, C. E.; Astrof, N. S.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 16748-16753.
39. van Gammeren, A. J.; Hulsbergen, F. B.; Hollander, J. G.; de Groot, H. J. M. J. Biomol. NMR 2005, 31, 279-293.
40. Todokoro, Y.; Yumen, I.; Fukushima, K.; Kang, S. W.; Park, J. S.; Kohno, T.; Wakamatsu, K.; Akutsu, H.; Fujiwara, T. Biophys. J. 2006, 91, 1368-1379.
41. Andersson, K. M.; Hovmöller, S. Acta Crystallogr. D 2000, 56, 789-790.
42. Andronesi, O. C.; Becker, S.; Seidel, K.; Heise, H.; Young, H. S.; Baldus, M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12965-12974.
43. Zamoon, J.; Mascioni, A.; Thomas, D. D.; Veglia, G. Biophys. J. 2003, 85, 2589-2598.
44. Bodner, M. L.; Gabrys, C. M.; Struppe, J. O.; Weliky, D. P. J. Chem. Phys. 2008, 128, 052319.
45. Petkova, A. T.; Ishii, Y.; Balbach, J. J.; Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Delaglio, F.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 16742-16747.
46. Paravastu, A. K.; Petkova, A. T.; Tycko, R. Biophys. J. 2006, 90, 4618-4629.
47. Sharpe, S.; Yau, W. M.; Tycko, R. Biochemistry 2006, 45, 918-933.
48. Yang, J.; Gabrys, C. M.; Weliky, D. P. Biochemistry 2001, 40, 8126-8137.
49. Yang, J.; Parkanzky, P. D.; Bodner, M. L.; Duskin, C. G.; Weliky, D. P. J. Magn. Reson. 2002, 159, 101-110.
50. Taylor, S. E.; Desbat, B.; Blaudez, D.; Jacobi, S.; Chi, L. F.; Fuchs, H.; Schwarz, G. Biophys. Chem. 2000, 87, 63-72.
51. Haque, M. E.; Koppaka, V.; Axelsen, P. H.; Lentz, B. R. Biophys. J. 2005, 89, 3183-3194.
52. Yang, J.; Weliky, D. P. Biochemistry 2003, 42, 11879-11890.
53. Bodner, M. L.; Gabrys, C. M.; Parkanzky, P. D.; Yang, J.; Duskin, C. A.; Weliky, D. P. Magn. Reson. Chem. 2004, 42, 187-194.
54. Qiang, W.; Yang, J.; Weliky, D. P. Biochemistry 2007, 46, 4997-5008.
55. Munoz-Barroso, I.; Durell, S.; Sakaguchi, K.; Appella, E.; Blumenthal, R. J. Cell Biol. 1998, 140, 315-323.
56. Lapatsanis, L.; Milias, G.; Froussios, K.; Kolovos, M. Synthesis (Stuttgart) 1983, 8, 671-673.
57. Yang, R.; Prorok, M.; Castellino, F. J.; Weliky, D. P. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 14722-14723.
58. Bodner, M. L. Ph.D. Dissertation. Michigan State University, East Lansing, MI, 2006.
59. Yang, J.; Prorok, M.; Castellino, F. J.; Weliky, D. P. Biophys. J. 2004, 87, 1951-1963.
60. Slepushkin, V. A.; Andreev, S. M.; Sidorova, M. V.; Melikyan, G. B.; Grigoriev, V. B.; Chumakov, V. M.; Grinfeldt, A. E.; Manukyan, R. A.; Karamov, E. V. AIDS Res. Hum. Retroviruses 1992, 8, 9-18.
61. Morcombe, C. R.; Zilm, K. W. J. Magn. Reson. 2003, 162, 479-486.
62. Bennett, A. E.; Rienstra, C. M.; Auger, M.; Lakshmi, K. V.; Griffin, R. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 6951-6958.
63. McDowell, L. M.; Holl, S. M.; Qian, S. J.; Li, E.; Schaefer, J. Biochemistry 1993, 32, 4560-4563.
64. Anderson, R. C.; Gullion, T.; Joers, J. M.; Shapiro, M.; Villhauer, E. B.; Weber, H. P. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 10546-10550.
65. Gullion, T. Concepts Magn. Reson. 1998, 10, 277-289.
66. Long, H. W.; Tycko, R. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 7039-7048.
67. Bevington, P. R.; Robinson, D. K. Data Reduction and Error Analysis for the Physical Sciences, 2nd ed.; McGraw-Hill: Boston, MA, 1992.
68. Bak, M.; Rasmussen, J. T.; Nielsen, N. C. J. Magn. Reson. 2000, 147, 296-330.
69. Gabrys, C. M.; Yang, J.; Weliky, D. P. J. Biomol. NMR 2003, 26, 49-68.
70. Yildiz, O.; Vinothkumar, K. R.; Goswami, P.; Kuhlbrandt, W. EMBO J. 2006, 25, 3702-3713.
71. Mehring, M. Principles of high-resolution NMR in solids, 2nd ed.; Springer: Berlin, 1983.
72. Oas, T. G.; Hartzell, C. J.; McMahon, T. J.; Drobny, G. P.; Dahlquist, F. W. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 5956-5962.
73. Evans, J. N. S. Biomolecular NMR Spectroscopy; Oxford Press: New York, 1995.
74. Zhang, H. Y.; Neal, S.; Wishart, D. S. J. Biomol. NMR 2003, 25, 173-195.
75. Kricheldorf, H. R.; Muller, D. Macromolecules 1983, 16, 615-623.
76. Igumenova, T. I.; McDermott, A. E.; Zilm, K. W.; Martin, R. W.; Paulson, E. K.; Wand, A. J. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 6720-6727.
77. Cornilescu, G.; Delaglio, F.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1999, 13, 289-302.
78. Sackett, K.; Shai, Y. J. Mol. Biol. 2005, 350, 790-805.
79. Vogt, F. G.; Gibson, J. M.; Mattingly, S. M.; Mueller, K. T. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 1272-1283.
80. Sharpe, S.; Kessler, N.; Anglister, J. A.; Yau, W. M.; Tycko, R. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 4979-4990.
81. Castano, S.; Desbat, B. Biochim. Biophys. Acta. 2005, 1715, 81-95.
82. Gordon, L. M.; Mobley, P. W.; Pilpa, R.; Sherman, M. A.; Waring, A. J. Biochim. Biophys. Acta 2002, 1559, 96-120.
83. Petkova, A. T.; Buntkowsky, G.; Dyda, F.; Leapman, R. D.; Yau, W. M.; Tycko, R. J. Mol. Biol. 2004, 335, 247-260.
84. Zhou, Z.; Macosko, J. C.; Hughes, D. W.; Sayer, B. G.; Hawes, J.; Epand, R. M. Biophys. J. 2000, 78, 2418-2425.
85. Gabrys, C. M.; Weliky, D. P. Biochim. Biophys. Acta. 2007, 1768, 3225-3234.
86. Hofmann, M. W.; Weise, K.; Ollesch, J.; Agrawal, P.; Stalz, H.; Stelzer, W.; Hulsbergen, F.; de Groot, H.; Gerwert, K.; Reed, J.; Langosch, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 14776-14781.
87. Reichert, J.; Grasnick, D.; Afonin, S.; Buerck, J.; Wadhwani, P.; Ulrich, A. S. Eur. Biophys. J. 2007, 36, 405-413.
88. Zheng, Z.; Qiang, W.; Weliky, D. P. Magn. Reson. Chem. 2007, 245, S247-S260.
89. Yang, J.; Parkanzky, P. D.; Khunte, B. A.; Canlas, C. G.; Yang, R.; Gabrys, C. M.; Weliky, D. P. J. Mol. Graph. Model. 2001, 19, 129-135.
90. Luo, W.; Hong, M. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 7242-7251.
91. Han, X.; Bushweller, J. H.; Cafiso, D. S.; Tamm, L. K. Nat. Struct. Biol. 2001, 8, 715-720.
92. Hovmoller, S.; Zhou, T.; Ohlson, T. Acta Crystallogr. D 2002, 58, 768-776.