Where water is oxidized to dioxygen: Structure of the photosynthetic Mn4Ca cluster from X-ray spectroscopy

Inorganic Chemistry

Volumn 47, Issue 6, 2008, Pages 1711-1726

  Yano, Junko ^a   Yachandra, Vittal K ^a  

^a LAWRENCE BERKELEY NATIONAL LABORATORY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CALCIUM; MANGANESE; METALLOPROTEIN; OXYGEN; WATER;

CHEMISTRY; INFRARED SPECTROSCOPY; METABOLISM; OXIDATION REDUCTION REACTION; PHOTON; PHOTOSYNTHESIS; PLANT; REVIEW; SPECTROMETRY; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

CALCIUM; CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; MANGANESE; METALLOPROTEINS; OXIDATION-REDUCTION; OXYGEN; PHOTONS; PHOTOSYNTHESIS; PLANTS; SPECTROMETRY, X-RAY EMISSION; SPECTROSCOPY, FOURIER TRANSFORM INFRARED; WATER;

EID: 42149154953     PISSN: 00201669     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ic7016837     Document Type: Review

References (107)

1. Wydrzynski, T.; Satoh, S. Photosystem II: The Light-Driven Water: Plastoquinone Oxidoreductase; Springer: Dordrecht, The Netherlands, 2005.
2. Yachandra, V. K.; Sauer, K.; Klein, M. P. Chem. Rev. 1996, 96, 2927-2950.
3. Sauer, K.; Yano, J.; Yachandra, V. K. Coord. Chem. Rev. 2007, in press.
4. Penner-Hahn, J. E. Struct. Bonding (Berlin) 1998, 90, 1-36.
5. Kok, B.; Forbush, B.; McGloin, M. Photochem. Photobiol. 1970, 11, 457-476.
6. Sauer, K. Acc. Chem. Res. 1980, 13, 249-256.
7. Debus, R. J. Biochim. Biophys. Acta 1992, 1102, 269-352.
8. Rutherford, A. W.; Zimmermann, J.-L.; Boussac, A. Oxygen Evolution. In The Photosystems: Structure, Function, and Molecular Biology; Barber, J. , Ed.; Elsevier: Amsterdam, The Netherlands, 1992; pp 179-229..
9. Ort, D. R.; Yocum, C. F. Oxygenic Photosynthesis: The Light Reactions; Kluwer Academic Publishers: Dordrecht, The Netherlands, 1996.
10. Lewis, N. S.; Nocera, D. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 15729-15735.
11. Yano, J.; Kern, J.; Sauer, K.; Latimer, M.; Pushkar, Y.; Biesiadka, J.; Loll, B.; Saenger, W.; Messinger, J.; Zouni, A.; Yachandra, V. K. Science 2006, 314, 821-825.
12. Yano, J.; Pushkar, Y.; Glatzel, P.; Lewis, A.; Sauer, K.; Messinger, J.; Bergmann, U.; Yachandra, V. K. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 14974-14975.
13. Pushkar, Y.; Yano, J.; Glatzel, P.; Messinger, J.; Lewis, A.; Sauer, K.; Bergmann, U.; Yachandra, V. K. J. Biol. Chem. 2007, 282, 7198-7208.
14. Glatzel, P.; Bergmann, U.; Yano, J.; Visser, H.; Robblee, J. H.; Gu, W. W.; de Groot, F. M. F.; Christou, G.; Pecoraro, V. L.; Cramer, S. P.; Yachandra, V. K. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 9946-9959.
15. Glatzel, P.; Yano, J.; Bergmann, U.; Visser, H.; Robblee, J. H.; Gu, W.; de Groot, F. M. F.; Cramer, S. P.; Yachandra, V. K. J. Phys. Chem. Solid 2005, 66, 2163-2167.
16. Yachandra, V. K. The Catalytic Manganese Cluster: Organization of the Metal Ions. In Photosystem II: The Light-Driven Water: Plastoquinone Oxidoreductase; Wydrzynski, T., Satoh, S., Eds.; Springer: Dordrecht, The Netherlands, 2005; Vol. 22, pp 235-260..
17. Dau, H.; Iuzzolino, L.; Dittmer, J. Biochim. Biophys. Acta 2001, 1503, 24-39.
18. Zouni, A.; Witt, H.-T.; Kern, J.; Fromme, P.; Krauss, N.; Saenger, W.; Orth, P. Nature 2001, 409, 739-743.
19. Kamiya, N.; Shen, J. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 98-103.
20. Biesiadka, J.; Loll, B.; Kern, J.; Irrgang, K. D.; Zouni, A. Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 4733-4736.
21. Ferreira, K. N.; Iverson, T. M.; Maghlaoui, K.; Barber, J.; Iwata, S. Science 2004, 303, 1831-1838.
22. Loll, B.; Kern, J.; Saenger, W.; Zouni, A.; Biesiadka, J. Nature 2005, 438, 1040-1044.
23. Yano, J.; Kern, J.; Irrgang, K.-D.; Latimer, M. J.; Bergmann, U.; Glatzel, P.; Pushkar, Y.; Biesiadka, J.; Loll, B.; Sauer, K.; Messinger, J.; Zouni, A.; Yachandra, V. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 12047-12052.
24. Cinco, R. M.; Robblee, J. H.; Messinger, J.; Fernandez, C.; Holman, K. L. M.; Sauer, K.; Yachandra, V. K. Biochemistry 2004, 43, 13271-13282.
25. Dau, H.; Liebisch, P.; Haumann, M. Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 4781-4792.
26. Robblee, J. H.; Messinger, J.; Cinco, R. M.; McFarlane, K. L.; Fernandez, C.; Pizarro, S. A.; Sauer, K.; Yachandra, V. K. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 7459-7471.
27. Peloquin, J. M.; Campbell, K. A.; Randall, D. W.; Evanchik, M. A.; Pecoraro, V. L.; Armstrong, W. H.; Britt, R. D. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 10926-10942.
28. Kulik, L. V.; Epel, B.; Lubitz, W.; Messinger, J. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 2392-2393.
29. Kulik, L. V.; Epel, B.; Lubitz, W.; Messinger, J. J. Am. Chem. Soc. 2007, in press.
30. Debus, R. J.; Strickler, M. A.; Walker, L. M.; Hillier, W. Biochemistry 2005, 44, 1367-1374.
31. Kimura, Y.; Mizusawa, N.; Ishii, A.; Nakazawa, S.; Ono, T. J. Biol. Chem. 2005, 280, 37895-37900.
32. Chu, H. A.; Hillier, W.; Debus, R. J. Biochemistry 2004, 43, 3152-3166.
33. Grabolle, M.; Haumann, M.; Muller, C.; Liebisch, P.; Dau, H. J. Biol. Chem. 2006, 281, 4580-4588.
34. Garman, E. Curr. Opin. Struct. Biol. 2003, 13, 545-551.
35. Henderson, R. Philos. Trans. R. Soc. London, Ser. B: Biol. Sci. 1990, 241, 6-8.
36. Rutherford, A. W. Biochim. Biophys. Acta 1985, 807, 189-201.
37. Mukerji, I.; Andrews, J. C.; DeRose, V. J.; Latimer, M. J.; Yachandra, V. K.; Sauer, K.; Klein, M. P. Biochemistry 1994, 33, 9712-9721.
38. Dau, H.; Andrews, J. C.; Roelofs, T. A.; Latimer, M. J.; Liang, W.; Yachandra, V. K.; Sauer, K.; Klein, M. P. Biochemistry 1995, 34, 5274-5287.
39. George, G. N.; Prince, R. C.; Cramer, S. P. Science 1989, 243, 789-791.
40. Flank, A. M.; Weininger, M.; Mortenson, L. E.; Cramer, S. P. J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 1049.
41. Scott, R. A.; Hahn, J. E.; Doniach, S.; Freeman, H. C.; Hodgson, K. O. J. Am. Chem. Soc. 1982, 104, 5364-5369.
42. Scott, R. A. X-ray absorption spectroscopy. In Structural and Resonance Techniques in Biological Research; Rousseau, D. L., Ed.; Academic Press: Orlando, FL, 1984; pp 295-362.
43. Cramer, S. P. Biochemical Applications of X-ray Absorption Spectroscopy. In X-ray Absorption: Principles, Applications and Techniques of EXAFS, SEXAFS, and XANES; Koningsberger, D. C., Prins, R., Eds.; Wiley-Interscience: New York, 1988; pp 257-326..
44. Yachandra, V. K. Methods Enzymol. 1995, 246, 638-675.
45. Bergmann, U.; Cramer, S. P. A high-resolution large-acceptance analyzer for X-ray fluorescence and Raman spectroscopy. In SPIE Conference on Crystal and Multilayer Optics; SPIE: San Diego, CA, 1998; Vol. 3448, pp 198-209..
46. Cinco, R. M.; Holman, K. L. M.; Robblee, J. H.; Yano, J.; Pizarro, S. A.; Bellacchio, E.; Sauer, K.; Yachandra, V. K. Biochemistry 2002, 41, 12928-12933.
47. Cinco, R. M.; Robblee, J. H.; Rompel, A.; Fernandez, C.; Yachandra, V. K.; Sauer, K.; Klein, M. P. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 8248-8256.
48. Latimer, M. J.; DeRose, V. J.; Mukerji, I.; Yachandra, V. K.; Sauer, K.; Klein, M. P. Biochemistry 1995, 34, 10898-10909.
49. Latimer, M. J.; DeRose, V. J.; Yachandra, V. K.; Sauer, K.; Klein, M. P. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 8257-8265.
50. Yano, J.; Yachandra, V. K. Photosynth. Res. 2007, 92, 289-303.
51. Messinger, J. Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 4764-4771.
52. Peloquin, J. M.; Britt, R. D. Biochim. Biophys. Acta 2001, 1503, 96-111.
53. Carrell, T. G.; Tyryshkin, A. M.; Dismukes, G. C. J. Biol. Inorg. Chem. 2002, 7, 2-22.
54. Brudvig, G. W. Adv. Chem. Ser. 1995, 246, 249-263.
55. Styring, S. A.; Rutherford, A. W. Biochemistry 1988, 27, 4915-4923.
56. Ioannidis, N.; Sarrou, J.; Schansker, G.; Petrouleas, V. Biochemistry 1998, 37, 16445-16451.
57. Ioannidis, N.; Schansker, G.; Barynin, V. V.; Petrouleas, V. J. Biol. Inorg. Chem. 2000, 5, 354-363.
58. Ioannidis, N.; Nugent, J. H. A.; Petrouleas, V. Biochemistry 2002, 41, 9589-9600.
59. Chu, H.-A.; Hillier, W.; Law, N. A.; Babcock, G. T. Biochim. Biophys. Acta 2001, 1503, 69-82.
60. Kimura, Y.; Mizusawa, N.; Ishii, A.; Ono, T. Biochemistry 2005, 44, 16072-16078.
61. Kimura, Y.; Mizusawa, N.; Yamanari, T.; Ishii, A.; Ono, T. J. Biol. Chem. 2005, 280, 2078-2083.
62. Strickler, M. A.; Hillier, W.; Debus, R. J. Biochemistry 2006, 45, 8801-8811.
63. Iuzzolino, L.; Dittmer, J.; Dörner, W.; Meyer-Klaucke, W.; Dau, H. Biochemistry 1998, 37, 17112-17119.
64. Dekker, J. P. Optical studies on the oxygen-evolving complex of photosystem II. In Manganese Redox Enzymes; Pecoraro, V. L., Ed.; VCH Publishers: New York, 1992; pp 85-103..
65. Dismukes, G. C.; Siderer, Y. FEBS Lett. 1980, 121, 78-80.
66. Hansson, O.; Andréasson, L. E. Biochim. Biophys. Acta 1982, 679, 261-268.
67. Messinger, J.; Nugent, J. H. A.; Evans, M. C. W. Biochemistry 1997, 36, 11055-11060.
68. Åhrling, K. A.; Peterson, S.; Styring, S. Biochemistry 1998, 37, 8115-8120.
69. Messinger, J.; Robblee, J. H.; Yu, W. O.; Sauer, K.; Yachandra, V. K.; Klein, M. P. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 11349-11350.
70. Dexheimer, S. L.; Klein, M. P. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 2821-2826.
71. Yamauchi, T.; Mino, H.; Matsukawa, T.; Kawamori, A.; Ono, T.-A. Biochemistry 1997, 36, 7520-7526.
72. Campbell, K. A.; Peloquin, J. M.; Pham, D. P.; Debus, R. J.; Britt, R. D. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 447-448.
73. Matsukawa, T.; Mino, H.; Yoneda, D.; Kawamori, A. Biochemistry 1999, 38, 4072-4077.
74. Roelofs, T. A.; Liang, W.; Latimer, M. J.; Cinco, R. M.; Rompel, A.; Andrews, J. C.; Sauer, K.; Yachandra, V. K.; Klein, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996, 93, 3335-3340.
75. Messinger, J.; Robblee, J. H.; Bergmann, U.; Fernandez, C.; Glatzel, P.; Visser, H.; Cinco, R. M.; McFarlane, K. L.; Bellacchio, E.; Pizarro, S. A.; Cramer, S. P.; Sauer, K.; Klein, M. P.; Yachandra, V. K. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 7804-7820.
76. Haumann, M.; Muller, C.; Liebisch, P.; Iuzzolino, L.; Dittmer, J.; Grabolle, M.; Neisius, T.; Meyer-Klaucke, W.; Dau, H. Biochemistry 2005, 44, 1894-1908.
77. Kuzek, D.; Pace, R. J. Biochim. Biophys. Acta 2001, 1503, 123-137.
78. Yachandra, V. K.; DeRose, V. J.; Latimer, M. J.; Mukerji, I.; Sauer, K.; Klein, M. P. Science 1993, 260, 675-679.
79. Liang, W.; Roelofs, T. A.; Cinco, R. M.; Rompel, A.; Latimer, M. J.; Yu, W. O.; Sauer, K.; Klein, M. P.; Yachandra, V. K. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 3399-3412.
80. Siegbahn, P. E. M. Chem. - Eur. J. 2006, 12, 9217-9227.
81. Visser, H.; Anxolabéhère-Mallart, E.; Bergmann, U.; Glatzel, P.; Robblee, J. H.; Cramer, S. P.; Girerd, J. J.; Sauer, K.; Klein, M. P.; Yachandra, V. K. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 7031-7039.
82. Pizarro, S. A.; Glatzel, P.; Visser, H.; Robblee, J. H.; Christou, G.; Bergmann, U.; Yachandra, V. K. Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 4864-4870.
83. Glatzel, P.; Bergmann, U. Coord. Chem. Rev. 2005, 249, 65-95.
84. de Groot, F. M. F. J. Electron Spectrosc. Relat. Phenom. 1994, 67, 529-622.
85. de Groot, F. Chem. Rev. 2001, 101, 1779-1808.
86. de Groot, F. M. F.; Glatzel, P.; Bergmann, U.; van Aken, P. A.; Barrea, R. A.; Klemme, S.; Havecker, M.; Knop-Gericke, A.; Heijboer, W. M.; Weckhuysen, B. M. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 20751-20762.
87. Renger, G. Biochim. Biophys. Acta 2001, 1503, 210-228.
88. McEvoy, J. P.; Brudvig, G. W. Chem. Rev. 2006, 106, 4455-4483.
89. Vrettos, J. S.; Limburg, J.; Brudvig, G. W. Biochim. Biophys. Acta 2001, 1503, 229-245.
90. Weng, T. C.; Hsieh, W. Y.; Uffelman, E. S.; Gordon-Wylie, S. W.; Collins, T. J.; Pecoraro, V. L.; Penner-Hahn, J. E. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8070-8071.
91. Haumann, M.; Liebisch, P.; Muller, C.; Barra, M.; Grabolle, M.; Dau H. Science 2005, 310, 1019-1021.
92. Yano, J.; Robblee, J.; Pushkar, Y.; Marcus, M. A. M.; Bendix, J.; Workman, J. M.; Collins, T. J.; Solomon, E. I.; George, S. D.; Yachandra, V. K. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 12989-13000.
93. Workman, J. M.; Powell, R. D.; Procyk, A. D.; Collins, T. J.; Bocian, D. F. Inorg. Chem. 1992, 31, 1548-1550.
94. Bendix, J.; Deeth, R. J.; Weyhermüller, T.; Bill, E.; Wieghardt, K. Inorg. Chem. 2000, 39, 930-938.
95. Dismukes, G. C.; Siderer, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1981, 78, 274-278.
96. Casey, J. L.; Sauer, K. Biochim. Biophys. Acta 1984, 767, 21-28.
97. Zimmermann, J.-L.; Rutherford, A. W. Biochim. Biophys. Acta 1984, 767, 160-167.
98. Boussac, A.; Un, S.; Horner, O.; Rutherford, A. W. Biochemistry 1998, 37, 4001-4007.
99. Horner, O.; Rivière, E.; Blondin, G.; Un, S.; Rutherford, A. W.; Girerd, J.-J.; Boussac, A. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 7924-7928.
100. Boussac, A.; Sugiura, M.; Inoue, Y.; Rutherford, A. W. J. Biol. Chem. 2000, 39, 13788-13799.
101. Pushkar, Y.; Yano, J.; Sauer, K.; Boussac, A.; Yachandra, V. K. unpublished data.
102. Siegbahn, P. E. M.; Crabtree, R. H. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 117-127.
103. Siegbahn, P. E. M. Inorg. Chem. 2000, 39, 2923-2935.
104. Wemple, M. W.; Adams, D. M.; Folting, K.; Hendrickson, D. N.; Christou, G. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 7275-7276.
105. Cinco, R. M.; Rompel, A.; Visser, H.; Aromi, G.; Christou, G.; Sauer, K.; Klein, M. P.; Yachandra, V. K. Inorg. Chem. 1999, 38, 5988-5998.
106. Chan, M. K.; Armstrong, W. H. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 5055-5057.
107. Chan, M. K. Ph.D. Dissertation, University of California, Berkeley, Berkeley, CA, 1986.