Mechanism of electron transfer in heme proteins and models: The NMR approach

Chemical Reviews

Volumn 105, Issue 6, 2005, Pages 2627-2646

  Simonneaux, Gérard ^a   Bondon, Arnaud ^b  

^a UMR 6509 Organometalliques et Catalyse Chimie et Electrochimie Moleculaires   (France)

^b CNRS   (France)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOCHEMISTRY; CHARGE TRANSFER; ELECTRONS; HEMOGLOBIN; ION EXCHANGE; IRON COMPOUNDS; MOLECULAR DYNAMICS; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEINS; SATURATION (MATERIALS COMPOSITION);

CYTOCHROMES; ELECTRON TRANSFER; HEME MODELS; HEME PROTEINS; IRON PORPHYRINS; KINETIC MEASUREMENTS; MYOGLOBIN; PROTEIN-PROTEIN INTERACTION;

REACTION KINETICS;

CYTOCHROME; HEMOPROTEIN;

CHEMICAL MODEL; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; ELECTRON TRANSPORT; KINETICS; METHODOLOGY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PROTEIN CONFORMATION; REVIEW;

CYTOCHROMES; ELECTRON TRANSPORT; HEMEPROTEINS; KINETICS; MODELS, CHEMICAL; MODELS, MOLECULAR; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PROTEIN CONFORMATION;

EID: 21844466961     PISSN: 00092665     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr030731s     Document Type: Review

References (304)

1. Marcus, R. A.; Sutin, N. Biochim. Biophys. Acta 1985, 811, 265.
2. Huber, R. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1989, 28, 848.
3. Deisenhofer, J.; Michel, H. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1989, 28, 829.
4. McLendon, G.; Hake, R. Chem. Rev. 1992, 92, 481.
5. Marcus, R. A. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1993, 32, 1111.
6. Davidson, V. L. Acc. Chem. Res. 2000, 33, 87.
7. Sutin, N. Acc. Chem. Res. 1982, 15, 275.
8. Bolton, J. R., Mataga, N., McLendon, G., Eds. Electron Transfer in Inorganic, Organic and Biological Systems; ACS Advances in Chemistry Series 228; American Chemical Society: Washington, DC, 1991.
9. Pelletier, H.; Kraut, J. Science 1992, 258, 1748.
10. Sutin, N. Adv. Chem. Ser. 1991, 228, 25.
11. Makinen, M. W.; Schichman, S. A.; Hill, S. C.; Gray, H. B. Science 1983, 222, 929.
12. Ma, D.; Wu, Y.; Qian, C.; Tang, W.; Wang, Y. H.; Wang, W. H.; Lu, J. X.; Xie, Y.; Huang, Z. X. Inorg. Chem. 1999, 38, 5749.
13. Cutruzzola, F.; Arese, M.; Ranghino, G.; van Pouderoyen, G.; Canters, G.; Brunori, M. J. Inorg. Biochem. 2002, 88, 353.
14. Moore, G. R. FEBS Lett. 1983, 161, 171.
15. Reid, L. S.; Mauk, M. R.; Mauk, A. G. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 2182.
16. Van Leeuwen, J. W. Biochim. Biophys. Acta 1983, 743, 408.
17. Nocek, J. M.; Zhou, J. S.; De Forest, S.; Priyadarshy, S.; Beratan, D. N.; Onuchic, J. N.; Hoffman, B. M. Chem. Rev. 1996, 96, 2459.
18. King, G. C.; Binstead, R. A.; Wright, P. E. Biochim. Biophys. Acta 1985, 806, 262.
19. Meyer, T. E.; Rivera, M.; Walker, F. A.; Mauk, M. R.; Mauk, A. G.; Cusanovich, M. A.; Tollin, G. Biochemistry 1993, 32, 622.
20. Moore, G. R.; Williams, R. P. J.; Chien, J. C. W.; Dickinson, L. C. J. Inorg. Biochem. 1980, 12, 1.
21. Anni, H.; Vanderkooi, J. M.; Mayne, L. Biochemistry 1995, 34, 5744.
22. Natan, M. J.; Baxter, W. W.; Kuila, D.; Gingrich, D. J.; Martin, G. S.; Hoffman, B. M. Adv. Chem. Ser. 1991, 228, 201.
23. McLenden, G.; Feitelson, J. Methods Enzymol. 1994, 232, 86.
24. Therien, M. J.; Chang, J.; Raphael, A.; Bowler, B. E.; Gray, H. B. Struct. Bonding 1991, 75, 109.
25. Therien, M. J.; Bowler, B. E.; Selman, M. A.; Gray, H. B.; Chang, I. J.; Winkler, J. R. Adv. Chem. Ser. 1991, 228, 191.
26. Winkler, J. R.; Gray, H. B. Chem. Rev. 1992, 92, 369.
27. Winkler, J. R.; Nocera, D. G.; Yocom, K. M.; Bordignon, E.; Gray, H. B. J. Am. Chem. Soc. 1982, 104, 5798.
28. Mines, G. A.; Bjerrum, M. J.; Hill, M. G.; Casimiro, D. R.; Chang, I. J.; Winkler, J. R.; Gray, H. B. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 1961.
29. Gray, H. B.; Malmström, B. G. Biochemistry 1989, 28, 7499.
30. Kotowski, M.; van Eldik, R. Coord. Chem. Rev. 1989, 93, 19.
31. Ilkowska, E.; van Eldik, R.; Stochel, G. J. Biol. Inorg. Chem. 1997, 2, 603.
32. Amini, A.; Harriman, A. J. Photochem. Photobiol. C 2003, 4, 155.
33. Mauk, A. G.; Mauk, M. R.; Moore, G. R.; Northrup, S. N. J. Bioenerg. Biomembr. 1995, 27, 311.
34. Gupta, R. K.; Redfield, A. G. Science 1970, 169, 1204.
35. Dixon, D. W.; Hong, X.; Woehler, S. E.; Mauk, A. G.; Sishta, B. P. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 1082.
36. Fukuzumi, S. Electron-Transfer Chemistry of Porphyrins and Metalloporphyrins. In The Porphyrin Handbook; Kadish, K. M., Smith, K. M., Guilard, R., Eds.; Academic Press: San Diego, CA, 2000; Vol. 8, p 115.
37. Bertini, I.; Turano, P.; Vila, A. J. Chem. Rev. 1993, 93, 2833.
38. Riek, R.; Pervushin, K.; Wüthrich, K. Trends Biochem. Sci. 2000, 25, 462.
39. Zuiderweg, E. R. P. Biochemistry 2002, 41, 1.
40. Grampp, G.; Landgraf, S.; Rasmussen, K. J. Chem. Soc, Perkin Trans. 2 1999, 1897.
41. Justinek, M.; Grampp, G.; Landgraf, S.; Hore, P. J.; Lukzen, N. N. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 5635.
42. Banci, L.; Bertini, I.; Luchinat, C.; Turano, P. Solution Structures of Hemoproteins. In The Porphyrin Handbook; Kadish, K. M., Smith, K. M., Guilard, R., Eds.; Academic Press: San Diego, CA, 2000; Vol. 5, p 323.
43. Xavier, A. V.; Turner, D. L.; Santos, H. Methods Enzymol. 1993, 227, 1.
44. La Mar, G. N.; Satterlee, J. D.; de Ropp, J. S. Nuclear Magnetic Resonance of Hemoproteins. In The Porphyrin Handbook; Kadish, K. M., Smith, K. M., Guilard, R., Eds.; Academic Press: San Diego, CA, 2000; Vol. 5, p 185.
45. Morelli, X. J.; Palma, P. N.; Guerlesquin, F.; Rigby, A. C. Protein Sci. 2001, 10, 2131.
46. Banci, L.; Piccioli, M.; Scozzafava, A. Coord. Chem. Rev. 1992, 120, 1.
47. La Mar, G. N.; de Ropp, J. S. Biological Magnetic Resonance; Plenum Press: New York, 1993; Vol. 12, p 1.
48. Banci, L.; Bertini, I.; Luchinat, C. Methods Enzymol. 1994, 239, 485.
49. Ho, C.; Perussi, J. R. Methods Enzymol. 1994, 232, 97.
50. La Mar, G. N. Nuclear Magnetic Resonance of Paramagnetic Molecules; Kluwer Academic Publishers: Dordrecht, 1995.
51. Simonneaux, G. Coord. Chem. Rev. 1997, 165, 447.
52. Qiu, F.; Rivera, M.; Stark, R. E. J. Magn. Reson. 1998, 130, 76.
53. Simonneaux, G.; Bondon, A. Isocyanides and Phosphines as Axial Ligands in Heme Proteins and Iron Porphyrin Models. In The Porphyrin Handbook; Kadish, K. M., Smith, K. M., Guilard, R., Eds.; Academic Press: San Diego, CA, 2000, Vol. 5, p 299.
54. Beratan, D. N.; Onuchic, J. N.; Betts, J. N.; Bowler, B. E.; Gray, H. B. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 7915.
55. Moser, C. C.; Keske, J. M.; Warncke, K.; Farid, R. S.; Dutton, P. L. Nature 1992, 355, 796.
56. Chou, M.; Creutz, C.; Sutin, N. J. Am. Chem. Soc. 1977, 99, 5615.
57. Bolton, J. R.; Archer, M. D. Adv. Chem. Ser. 1991, 228, 7.
58. Bloch, F. Phys. Rev. 1946, 70, 460.
59. McConnell, H. M. J. Chem. Phys. 1958, 28, 430.
60. Hansen, D. F.; Led, J. J. J. Magn. Reson. 2003, 163, 215.
61. Gupta, R. K.; Mildvan, A. S. Methods Enzymol. 1978, 54, 151.
62. Clore, G. M.; Roberts, G. C. K.; Gronenborn, A.; Birdsall, B.; Feeney, J. J. Magn. Reson. 1981, 45, 151.
63. Alger, J. R.; Shulman, R. G. Q. Rev. Biophys. 1984, 17, 83.
64. Forsén, S.; Hoffman, R. A. J. Chem. Phys. 1963, 39, 2892.
65. Bain, A. D. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2003, 43, 63.
66. Drago, R. S. Physical Methods in Chemistry; W. B. Sanders Company: Toronto, 1977; p 252.
67. La Mar, G. N.; Walker, F. A. In The Porphyrins; Delphin, D., Ed.; Academic Press: New York, 1979; Vol. 4, p 61.
68. Jensen, M. R.; Led, J. J. J. Magn. Reson. 2004, 167, 169.
69. Chan, M. S.; Wahl, A. C. J. Phys. Chem. 1978, 82, 2542.
70. Rao, B. D. N. Methods Enzymol. 1989, 176, 279.
71. Gupta, R. K.; Koenig, S. H.; Redfield, A. G. J. Magn. Reson. 1972, 7, 66.
72. Brunel, C.; Bondon, A.; Simonneaux, G. Biochim. Biophys. Acta 1992, 1101, 73.
73. Legrand, N.; Bondon, A.; Simonneaux, G.; Schejter, A. Magn. Reson. Chem. 1993, 31, S23.
74. Legrand, N.; Bondon, A.; Simonneaux, G. Inorg. Chem. 1996, 35, 1627.
75. Mann, B. E. J. Magn. Reson. 1977, 25, 91.
76. Wagner, G.; Wüthrich, K. J. Magn Reson. 1979, 33, 675.
77. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 265.
78. Lecomte, J. T. J.; Unger, S. W.; La Mar, G. N. J. Magn. Reson. 1991, 94, 112.
79. Mouro, C.; Bondon, A.; Jung, C.; de Certaines, J.; Simonneaux, G. Eur. J. Biochem. 2000, 267, 216.
80. Rydzy, M.; Deslauriers, R.; Smith, I. C. P.; Saunders: J. K. Magn. Reson. Chem. 1990, 15, 260.
81. Taitelbaum, H.; Weiss, G. H.; Spencer, R. G. S. NMR Biomed. 1994, 7, 287.
82. Katki, H.; Weiss, G. H.; Kefir, J. E.; Taitelbaum, H.; Spencer, R. G. S. NMR Biomed. 1996, 9, 135.
83. Mouro, C.; Bondon, A.; Jung, C.; Hui Bon Hoa, G.; de Certaines, J.; Spencer, R. G. S.; Simonneaux, G. FEBS Lett. 1999, 455, 302.
84. Jeener, J.; Meier, B. H.; Bachmann, P.; Ernst, R. R. J. Chem. Phys. 1979, 71, 4546.
85. Simonneaux, G.; Bondon, A.; Sodden, P. Biochim. Biophys. Acta 1990, 1038, 199.
86. Wienk, H.; Maneg, O.; Lücke, C.; Pristovsek, P.; Löhr, F.; Ludwig, B.; Rüterjans, H. Biochemistry 2003, 42, 6005.
87. Fesik, S. W.; Luly, J. R.; Erickson, J. W.; Abad-Zapatero, C. Biochemistry 1988, 27, 8297.
88. Otting, G.; Wüthrich, K. Q. Rev. Biophys. 1990, 23, 39.
89. Boas, A.; Grzesiek, S. Acc. Chem. Res. 1993, 26, 131.
90. Stevens, S. Y.; Sanker, S.; Kent, C.; Zuiderweg, E. R. Nat. Struct. Biol. 2001, 8, 947.
91. Guiles, R. D.; Sarma, S.; DiGate, R. J.; Banville, D.; Basus, V. J.; Kuntz, I. D.; Waksell, L. Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 333.
92. Ubbink, M.; Ejdebäck, M.; Karlsson, B. G.; Bendall, D. S. Structure 1998, 6, 323.
93. Crowley, P. B.; Otting, G.; Schlarb-Ridley, B. G.; Canters, G. W.; Ubbink, M. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 10444.
94. Weaver, M. J. Chem. Rev. 1992, 92, 463.
95. Rush, J. D.; Lan, J.; Koppenol, W. H. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 2679.
96. Dixon, D. W.; Hong, X.; Woehler, S. E. Biophys. J. 1989, 56, 339.
97. Dixon, D. W.; Barbush, M.; Shirazi, A. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 4638.
98. Dixon, D. W.; Barbush, M.; Shirazi, A. Inorg. Chem. 1985, 24, 1081.
99. Shirazi, A.; Barbush, M.; Ghosh, S.; Dixon, D. W. Inorg. Chem. 1985, 24, 2495.
100. Dixon, D. W.; Woehler, S.; Hong, X.; Stolzenberg, A. M. Inorg. Chem. 1988, 27, 3682.
101. Cassat, J. C.; Kukuruzinska, M.; Bender, J. W. Inorg. Chem. 1977, 16, 3371.
102. Pasternack, R. F.; Spiro, E. G. J. Am. Chem. Soc. 1978, 100, 2613.
103. Chapman, R. D.; Fleischer, E. B. J. Am. Chem. Soc. 1982, 104, 1575.
104. Chapman, R. D.; Fleischer, E. B. J. Am. Chem. Soc. 1982, 104, 1582.
105. Sutin, M. Prog. Inorg. Chem. 1983, 30, 441.
106. Takano, T.; Dickerson, R. E. J. Mol. Biol. 1981, 153, 79.
107. Takano, T.; Dickerson, R. E. J. Mol. Biol. 1981, 153, 95.
108. Churg, A. K.; Weiss, R. M.; Warshel, A.; Takano, T. J. Phys. Chem. 1983, 87, 1683.
109. Gerig, J. T. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 1994, 26, 293.
110. Hirai, Y.; Yamamoto, Y.; Suzuki, A. Bull. Chem. Soc. Jpn. 2000, 73, 2309.
111. Poliart, C.; Briand, J. F.; Tortevoie, F.; Leroy, J.; Simonneaux, G.; Bondon, A. Magn. Reson. Chem. 2001, 39, 615.
112. Yamamoto, Y.; Nagao, S.; Hirai, Y.; Inose, T.; Terui, N.; Mita, H.; Suzuki, A. J. Biol. Inorg. Chem. 2004, 9, 152.
113. Ando, A.; Shinada, T.; Kinoshita, S.; Arimura, N.; Koyama, M.; Nagai, T.; Miki, T.; Kumadaki, I.; Sato, H. Chem. Pharm. Bull. 1990, 38, 2175.
114. Sun, H.; Smirnov, V. V.; DiMagno, S. G. Inorg. Chem. 2003, 42, 6032.
115. Fukuzumi, S.; Endo, Y.; Imahori, H. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 10974.
116. Dixon, D. W.; Hong, X. Adv. Chem. Ser. 1990, 226, 161.
117. Andrew, S. M.; Thomasson, K. A.; Northrup, S. H. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 5516.
118. Keller, R. M.; Wüthrich, K.; Pecht, I. FEBS Lett. 1976, 70, 180.
119. Timkovich, R.; Cork, M. S. Biochemistry 1984, 23, 851.
120. Kowalski, A. Biochemistry 1965, 4, 2382.
121. Concar, D. W.; Hill, H. A. O.; Moore, G. R.; Whitford, D.; Williams, R. J. P. FEBS Lett. 1986, 206, 15.
122. Chien, J. C.; Gibson, H. L.; Dickinson, L. C. Biochemistry 1978, 17, 2579.
123. Harbury, H. A.; Loach, P. A. J. Biol. Chem. 1960, 235, 3640.
124. Kimura, K.; Peterson, J.; Wilson, M.; Cookson, D. J.; Williams, R. J. P. J. Inorg. Biochem. 1981, 15, 11.
125. Gulik-Krzywicki, T.; Schejter, E.; Luzzati, V.; Faure, M. Nature 1969, 223, 1116.
126. Shipley, G. G.; Leslie, R. B.; Chapman, D. Nature 1969, 222, 561.
127. Nicholls, P. Biochim. Biophys. Acta 1974, 346, 261.
128. Cortese, J. D.; Voglino, A. L.; Hackenbrock, C. R. Biochemistry 1998, 37, 6402.
129. Cheddar, G.; Tollin, G. Arch. Biochem. Biophys. 1994, 310, 392.
130. Chevance, S.; Le Rumeur, E.; de Certaines, J.; Simonneaux, G.; Bondon, A. Biochemistry 2903, 42, 15342.
131. Yoshimura, T. Arch. Biochem. Biophys. 1988, 264, 450.
132. Gebicka, L.; Gebicki, J. L. J. Protein Chem. 1999, 18, 165.
133. Oellerich, S.; Wackerbath, H.; Hildebrandt, P. Eur. Biophys. J. 2003, 32, 599.
134. Bertini, I.; Turano, P.; Vasos, P. R.; Bondon, A.; Chevance, S.; Simonneaux, G. J. Mol. Biol. 2094, 336, 489.
135. Ubbink, M.; Canters, G. W. Biochemistry 1993, 32, 13893.
136. Timkovich, R.; Cork, M. S.; Traylor, P. V. Biochemistry 1984, 23, 3526.
137. Timkovich, R. Inorg. Chem. 1991, 30, 37.
138. Cai, M.; Timkovich, R. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1999, 254, 675.
139. Detlefsen, D. J.; Thanabal, V.; Pecoraro, V. L.; Wagner, G. Biochemistry 1991, 30, 9040.
140. Herbert, R. G.; Northrup, S. H. J. Mol. Liquids 1989, 41, 207.
141. Saraiva, L. M.; Liu, M. Y.; Payne, W. J.; LeGall, J.; Moura, J. J.; Moura, I. Eur. J. Biochem. 1990, 189, 333.
142. Fleischmann, G.; Lederer, F.; Müller, P.; Bacher, A.; Rüterjans, H. Eur. J. Biochem. 2000, 267, 5156.
143. Brunt, C. E.; Cox, M. C.; Thurgood, A. G. P.; Moore, G. R.; Reid, G. A.; Chapman, S. K. Biochem. J. 1992, 283, 87.
144. Reid, L. S.; Mauk, A. G. J. Am. Chem. Soc. 1982, 104, 841.
145. Argos, P.; Mathew, F. S. J. Biol. Chem. 1975, 250, 747.
146. Gupta, R. K. Biochim. Biophys. Acta 1973 292, 291.
147. Cheng, M. C.; Rich, A. M.; Armstrong, R. S.; Ellis, P. J.; Lay, P. A. Inorg. Chem. 1999, 38, 5703.
148. Muegge, I.; Qi, P. X.; Wand, A. J.; Chu, Z. T.; Warshel, A. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 825.
149. Rawlings, J.; Wherland, S.; Gray, H. B. J. Am. Chem. Soc. 1977, 99, 1968.
150. Mauk, A. G.; Gray, H. B. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1979, 86, 206.
151. Tsukahara, K. Inorg. Chim. Acta 1986, 124, 199.
152. Tsukahara, K.; Okazawa, T.; Takahashi, H.; Yamamoto, Y. Inorg. Chem. 1986, 25, 4756.
153. Cassat, J. C.; Marini, C. P.; Bender, J. W. Biochemistry 1975, 14, 5470.
154. Tsukahara, K. Chem. Lett. 1987, 1291.
155. Brunel, C.; Bondon, A.; Simonneaux, G. Eur. J. Biochem. 1993, 214, 405.
156. Simonneaux, G.; Bondon, A.; Sodden, P. Inorg. Chem. 1987, 26, 3636.
157. Brunel, C.; Bondon, A.; Simonneaux, G. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 11827.
158. Bondon, A.; Petrinko, P.; Sodden, P.; Simonneaux, G. Biochim. Biophys. Acta 1986, 872, 163.
159. Banerjee, R.; Cassoly, R. J. Mol. Biol. 1969, 42, 337.
160. Brunori, M.; Alfsen, A.; Saggese, U.; Antonini, E.; Wyman, J. J. Biol. Chem. 1968, 243, 2950.
161. Catarino, T.; Turner, D. L. ChemBioChem 2001, 2, 416.
162. Moura, J. J. G.; Costa, C.; Liu, M. Y.; Moura, I.; LeGall, J. Biochim. Biophys. Acta 1991, 1058, 61.
163. Guerlesquin, F.; Dolla, A.; Bruschi, M. Biochimie 1994, 76, 515.
164. Christensen, H. E. M.; Coutinho, I.; Conrad, L. S.; Hammerstad-Pedersen, J. M.; Iversen, G.; Jensen, M. H.; Karlsson, J. J.; Ulstrup, J.; Xavier, A. V. J. Photochem. Photobiol. A 1994, 82, 103.
165. Sharp, R. E.; Chapman, S. K. Biochim. Biophys. Acta 1999, 1432, 143.
166. McDonald, C. C.; Phillips, W. D.; LeGall, J. Biochemistry 1974, 13, 1952.
167. Matias, P. M.; Morais, J.; Coelho, R.; Carrondo, M. A.; Wilson, K.; Dauter, Z.; Sieker, L. Protein Sci. 1996, 5, 1342.
168. Morimoto, Y.; Tani, T.; Okumura, H.; Higushi, Y.; Yasuoka, N. J. Biochem. 1991, 110, 532.
169. Higushi, Y.; Bando, S.; Kusunoki, M.; Matsuura, Y.; Yasuoka, N.; Kakudo, M.; Yamanaka, T.; Yagi, T.; Inokuchi, H. J. Biochem. 1981, 89, 1659.
170. Czjzek, M.; Payan, F.; Guerlesquin, F.; Bruschi, M.; Haser, R. J. Mol. Biol. 1994, 243, 653.
171. Pierrot, M.; Haser, R.; Frey, M.; Payan, F.; Astier, J. P. J. Mol. Biol. 1982, 257, 14341.
172. Sola, M.; Cowan, J. A. Inorg. Chim. Acta 1992, 202, 241.
173. Louro, R. O.; Pacheco, I.; Turner, D. L.; LeGall, J.; Xavier, A. V. FEBS Lett. 1996, 390, 59.
174. Pessanha, M.; Brennan, L.; Xavier, A. V.; Cuthbertson, M.; Reid, G. A.; Chapman, S. K.; Turner, D. L.; Salgueiro, C. A. FEBS Lett. 2001, 489, 8.
175. ElAntak, L.; Bornet, O.; Morelli, X.; Dolla, A.; Guerlesquin, F. J. Biomol. NMR 2002, 23, 69.
176. Guerlesquin, F.; Bruschi, M.; Wüthrich, K. Biochim. Biophys. Acta 1985, 830, 296.
177. Moura, J. G.; Santos, H.; Moura, I.; LeGall, J.; Moore, G. R.; Williams, R. P. J.; Xavier, A. V. Eur. J. Biochem. 1982, 127, 151.
178. Santos, H.; Moura, J. G.; Moura, I.; LeGall, J.; Xavier, V. A. Eur. J. Biochem. 1984, 141, 283.
179. Fan, K.; Akutsu, H.; Kyoguku, Y.; Niki, K. Biochemistry 1990, 29, 2257.
180. Park, J. S.; Kano, K.; Niki, K.; Akutsu, H. FEBS Lett. 1991, 285, 149.
181. Salgueiro, C. A.; Turner, D. L.; Santos, H.; LeGall, J.; Xavier, A. V. FEBS Lett. 1992, 314, 155.
182. Park, C. M.; Ohmura, T.; Kano, K.; Sagara, T.; Niki, K.; Kyoguku, Y.; Akutsu, H. Biochim. Biophys. Acta 1996, 1293, 45.
183. Moura, I.; Teixeira, M.; Huynh, B. H.; LeGall, J.; Moura, J. G. Eur. J. Biochem. 1988, 176, 365.
184. Morais, J.; Palma, P. N.; Frazao, C.; Caldeira, J.; LeGall, J.; Moura, I.; Moura, J. G.; Carrondo, M. A. Biochemistry 1995, 34, 0.
185. Salgueiro, C. A.; da Costa, P. N.; Turner, D. L.; Messias, A. C.; van Dongen, W. M.; Saraiva, L. M.; Xavier, A. V. Biochemistry 2001, 40, 9709.
186. Pessanha, M.; Turner, D. L.; Rothery, E.; Pankhurst, K. L.; Reid, G. A.; Chapman, S. K.; Xavier, A. V.; Salgueiro, C. A. Inorg. Chim. Acta 2003, 356, 379.
187. Gadsby, P. M. A.; Hartshorn, R. T.; Moura, J. J. G.; Sinclair-Day, J. D.; Sykes, A. G.; Thomson, A. J. Biochim. Biophys. Acta 1989, 994, 37.
188. Bertini, I.; Briganti, F.; Scozzafava, A. Inorg. Chem. 1990, 29, 3623.
189. Cavazza, C.; Giudici-Orticoni, M. T.; Nitschke, W.; Appia, C.; Bonnefoy, V.; Bruschi, M. Eur. J. Biochem. 1996, 242, 308.
190. Giudici-Orticoni, M. T.; Leroy, G.; Nitschke, W.; Bruschi, M. Biochemistry 2000, 39, 7205.
191. Karlsson, J. J.; Nielsen, M. F.; Thuesen, M. H.; Ulstrup, J. J. Phys. Chem. 1997, 101, 2430.
192. Abergel, C.; Nitschke, W.; Malarte, G.; Bruschi, M.; Claverie, J. M.; Giudici-Orticoni, M. T. Structure 2003, 11, 547.
193. Timkovich, R. Biochemistry 1986, 25, 1089.
194. Bruschi, M. Methods Enzymol. 1994, 243, 140.
195. Correia, I. J.; Paquete, C. M.; Louro, R. O.; Catarino, T.; Turner, D. L.; Xavier, A. V. Eur. J. Biochem. 2002, 269, 5722.
196. Coutinho, I. B.; Turner, D. L.; Liu, M. Y.; LeGall, J.; Xavier, A. V. J. Biol. Inorg. Chem. 1996, 1, 305.
197. Banci, L.; Bertini, I.; Bruschi, M.; Sompornpisut, P.; Turano, P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996, 93, 14396.
198. Turner, D. L.; Costa, H. S.; Coutinho, I. B.; LeGall, J.; Xavier, A. V. Eur. J. Biochem. 1997, 243, 474.
199. Czjzek, M.; Arnoux, P.; Haser, R.; Shepard, W. Acta Crystallogr. 2001, D57, 670.
200. Pessanha, M.; Londer, Y. Y.; Long, W. C.; Erickson, J. W.; Pokkuluri, P. R.; Schiffer, M.; Salgueiro, C. A. Biochemistry 2004, 43, 9909.
201. Pokkuluri, P. R.; Londer, Y. Y.; Duke, N. E. C.; Long, W. C. Biochemistry 2004, 43, 849.
202. Moore, G. R.; Cox, M. C.; Crowe, D.; Osborne, M. J.; Mauk, A. G.; Wilson, M. T. 1995, 95.
203. Nooren, I. M. A.; Thornton, J. M. J. Mol. Biol. 2003, 325, 991.
204. Crowley, P. B.; Ubbink, M. Acc. Chem. Res. 2003, 36, 723.
205. Gupta, R. K.; Yonetani, T. Biochim. Biophys. Acta 1973, 292, 502.
206. Worrall, J. A. R.; Liu, Y.; Crowley, P. B.; Nocek, J. M.; Hoffman, B. M.; Ubbink, M. Biochemistry 2002, 41, 11721.
207. Prudêncio, M.; Ubbink, M. J. Mol. Recognit. 2004, 17, 524.
208. Concar, D. W.; Whitford, D.; Pielak, G. J.; Williams, R. J. P. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 2401.
209. Whitford, D.; Gao, Y.; Pielak, G. J.; Williams, R. J. P.; McLendon, G. L.; Sherman, F. Eur. J. Biochem. 1991, 200, 359.
210. Lederer, F. Biochimie 1994, 76, 674.
211. Sun, Y. L.; Wang, Y. H.; Yan, M. M.; Sun, B. Y.; Xie, Y.; Huang, Z. X.; Jiang, S. K.; Wu, H. M. J. Mol. Biol. 1999, 285, 347.
212. Wendoloski, J. J.; Mathew, J. B.; Weber, P. C.; Salemme, F. R. Science 1987, 238, 794.
213. Willie, A.; McLean, M.; Liu, R. Q.; Hilgen-Willis, S.; Saunders, A. J.; Pielak, G. J.; Sligar, S. G.; Durham, B.; Millett, F. Biochemistry 1993, 32, 7519.
214. Banci, L.; Bertini, I.; Felli, I. C.; Krippahl, L.; Kubicek, K.; Moura, J. J. G.; Rosato, A. J. Biol. Inorg. Chem. 2003, 8, 777.
215. McLendon, G.; Miller, J. R. J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 7811.
216. Shao, W.; Im, S. C.; Zuiderweg, E. R. P.; Waskell, L. Biochemistry 2003, 42, 14774.
217. Salemme, F. R. J. Mol. Biol. 1976, 102, 563.
218. Rodgers, K. K.; Sligar, S. G. J. Mol. Biol. 1991, 221, 1453.
219. Northrup, S. H.; Thomasson, K. A.; Miller, C. M.; Barker, P. D.; Eltis, L. D.; Guillemette, G.; Inglis, S. C.; Mauk, A. G. Biochemistry 1993, 32, 6613.
220. Storch, E. M.; Daggett, V. Biochemistry 1995, 34, 9682.
221. Eley, C. G. S.; Moore, G. R. Biochem. J. 1983, 215, 11.
222. Rodriguez-Maranon, M. J.; Qiu, F.; Stark, R. E.; White, S. P.; Zhang, X.; Foundling, S. I.; Rodriguez, V.; Schilling, C. L., III.; Bunce, R. A.; Rivera, M. Biochemistry 1996, 35, 16378.
223. Hom, K.; Ma, Q. F.; Wolfe, G.; Zhang, H.; Storch, E. M.; Daggett, V.; Basus, V. J.; Waskell, L. Biochemistry 2000, 39, 14025.
224. Satterlee, J. D.; Moench, S. J.; Erman, J. E. Biochim. Biophys. Acta 1987, 912, 87.
225. Moench, S. J.; Chroni, S.; Lou, B. S.; Erman, J. E.; Satterlee, J. D. Biochemistry 1992, 31, 3661.
226. Yi, Q.; Erman, J. E.; Satterlee, J. D. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 7907.
227. Yi, Q.; Erman, J. E.; Satterlee, J. D. Biochemistry 1993, 32, 10988.
228. Yi, Q.; Satterlee, J. D.; Erman, J. E. Magn. Reson. Chem. 1993, 31, S53.
229. Yi, Q.; Erman, J. E.; Satterlee, J. D. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 1981.
230. Jeng, M. F.; Englander, S. W.; Pardue, K.; Rogalski, J. S.; McLendon, G. Nat. Struct. Biol. 1994, 1, 234.
231. Erman, J. E.; Satterlee, J. D. Adv. Biophys. Chem. 1995, 5, 141.
232. Erman, J. E.; Vitello, L. B. J. Biochem. Mol. Biol. 1998, 31, 307.
233. Worrall, J. A. R.; Kolczak, U.; Canters, G. W.; Ubbink, M. Biochemistry 2001, 40, 7069.
234. Pettigrew, G. W.; Pauleta, S. R.; Goodhew, C. F.; Cooper, A.; Nutley, M.; Jumel, K.; Harding, S. E.; Costa, C.; Krippahl, L.; Moura, I.; Moura, J. Biochemistry 2003, 42, 11968.
235. Pauleta, S. R.; Guerlesquin, F.; Goodhew, C. F.; Devreese, B.; Van Beeumen, J.; Pereira, A. S.; Moura, I.; Pettigrew, G. W. Biochemistry 2004, 43, 11214.
236. Pauleta, S. R.; Cooper, A.; Nutley, M.; Errington, N.; Harding, S. E.; Guerlesquin, F.; Goodhew, C. F.; Moura, I.; Moura, J. J. G.; Pettigrew, G. W. Biochemistry 2004, 43, 14566.
237. Flöck, D.; Helms, V. Proteins 2002, 47, 75.
238. Martinez, S. E.; Huang, D.; Szcepaniak, A.; Cramer, W. A.; Smith, J. L. Structure 1994, 2, 95.
239. Martinez, S. E.; Huang, D.; Ponomarev, M.; Cramer, W. A.; Smith, J. L. Protein Sci. 1996, 5, 1081.
240. Crowley, P. B.; Rabe, K. S.; Worrall, J. A. R.; Canters, G. W.; Ubbink, M. ChemBioChem 2002, 3, 526.
241. Ubbink, M.; Bendall, D. S. Biochemistry 1997, 36, 6326.
242. Guerlesquin, F.; Bruschi, M.; Bovier-Lapierre, G. Biochimie 1984, 66, 93.
243. Guerlesquin, F.; Noailly, M.; Bruschi, M. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1985, 130, 1102.
244. Cambillau, C.; Frey, M.; Mossé, J.; Guerlesquin, F.; Bruschi, M. Proteins: Struct., Funct., Genet. 1988, 4, 63.
245. Dolla, A.; Guerlesquin, F.; Bruschi, M.; Haser, R. J. Mol. Recognit. 1991, 4, 27.
246. Park, J. S.; Kano, K.; Morimoto, Y.; Higushi, Y.; Yasuoka, N.; Ogata, M.; Niki, K.; Akutsu, H. J. Biomol. NMR 1991, 1, 271.
247. Blanchard, L.; Payan, F.; Qian, M.; Haser, R.; Noailly, M.; Bruschi, M.; Guerlesquin, F. Biochim. Biophys. Acta 1993, 1144, 125.
248. Palma, P. N.; Moura, I.; LeGall, J.; Beeumen, J. V.; Wampler, J. E.; Moura, J. J. Biochemistry 1994, 33, 6394.
249. Feng, Y.; Swenson, R. P. Biochemistry 1997, 36, 13617.
250. Stewart, D. E.; LeGall, J.; Moura, I.; Moura, J. J.; Peck, H. D. J.; Xavier, A. V.; Weiner, P. K.; Wampler, J. E. Eur. J. Biochem. 1989, 185, 695.
251. ElAntak, L.; Morelli, X.; Bornet, O.; Hatchikian, C.; Czjzek, M.; Dolla, A.; Guerlesquin, F. FEBS Lett. 2003, 548, 1.
252. Czjzek, M.; ElAntak, L.; Zamboni, V.; Morelli, X.; Dolla, A.; Guerlesquin, F.; Bruschi, M. Structure 2002, 10, 1677.
253. Morelli, X.; Czjzek, M.; Hatchikian, C. E.; Bornet, O.; Fontecilla-Camps, J. C.; Palma, P. N.; Moura, J. J. G.; Guerlesquin, F. J. Biol. Chem. 2000, 275, 23204.
254. Morelli, X.; Dolla, A.; Czjzek, M.; Palma, P. N.; Blasko, F.; Krippahl, L.; Moura, J. J.; Guerlesquin, F. Biochemistry 2000, 39, 2530.
255. Gong, X. S.; Wen, J. Q.; Gray, J. C. Eur. J. Biochem. 2000, 267, 1732.
256. Crowley, P. B.; Hunter, D. M.; Sato, K.; McFarlane, W.; Dennison, C. Biochem. J. 2004, 378, 45.
257. Crowley, P. B.; Vintonenko, N.; Bullerjahn, G. S.; Ubbink, M. Biochemistry 2002, 41, 15698.
258. Crowley, P. B.; Diaz-Quintana, A.; Molina-Heredia, F. P.; Nieto, P.; Sutter, M.; Haehnel, W.; De la Rosa, M. A.; Ubbink, M. J. Biol. Chem. 2002, 277, 48685.
259. Molina-Heredia, F. P.; Diaz-Quintana, A.; Hervas, M.; Navarro, J. A.; De la Rosa, M. A. J. Biol. Chem. 1998, 274, 33565.
260. Sannes, L. J.; Hultquist, D. E. Biochim. Biophys. Acta 1978, 544, 547.
261. Hultquist, D. E.; Passon, P. G. Nat. New. Biol. 1971, 229, 252.
262. Gacon, G.; Lostanlen, D.; Labie, D.; Kaplan, J. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1980, 77, 1917.
263. Mauk, M. R.; Mauk, A. G. Biochemistry 1982, 21, 4730.
264. Simolo, K. P.; McLendon, G. L.; Mauk, M. R.; Mauk, A. G. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 5012.
265. Simmons, J.; McLendon, G.; Qiao, T. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 4889.
266. Qiao, T.; Witkowski, R.; Henderson, R.; McLendon, G. J. Biol. Inorg. Chem. 1996, 1, 432.
267. Poulos, T. L.; Mauk, A. G. J. Biol. Chem. 1983, 258, 7369.
268. Liang, Z. X.; Jiang, M.; Ning, Q.; Hoffman, B. M. J. Biol. Inorg. Chem. 2002, 7, 580.
269. Livingston, D. J.; McLachlan, S. J.; La Mar, G. N.; Brown, W. D. J. Biol. Chem. 1985, 260, 15699.
270. Liang, Z. X.; Nocek, J. M.; Huang, K.; Hayes, R. T.; Kurnikov, I. V.; Beratan, D. N.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 6849.
271. Mueller, E. J.; Loida, P. J.; Sligar, S. G. In Cytochrome P-450, Structure, Mechanism and Biochemistry; Ortiz de Montellano, P. R., Ed.; Plenum Press: New York, 1995; p 83.
272. Hintz, M. J.; Peterson, J. A. J. Biol. Chem. 1981, 256, 6721.
273. Brewer, C. B.; Peterson, J. A. J. Biol. Chem. 1988, 263, 791.
274. Aoki, M.; Ishimori, K.; Morishima, I. Biochim. Biophys. Acta 1998, 1386, 157.
275. Furukawa, Y.; Ishimori, K.; Morishima, I. Biochemistry 2000, 39, 10996.
276. Tosha, T.; Yoshioka, S.; Hori, H.; Takahashi, S.; Ishimori, K.; Morishima, I. Biochemistry 2002, 41, 13883.
277. Unno, M.; Christian, J. F.; Sjodin, T.; Benson, D. E.; Mcdonald, I. D. G.; Sligar, S. G.; Champion, P. M. J. Biol. Chem. 2002, 277, 2547.
278. Pylypenko, O.; Schlichting, I. Annu. Rev. Biochem. 2004, 73, 991.
279. Shimada, H.; Nagano, S.; Arigas, Y.; Unno, M.; Egawa, T.; Hishiki, T.; Ishimura, Y.; Masuya, F.; Obata, T.; Hori, H. J. Biol. Chem. 1999, 274, 9363.
280. Mouro, C.; Jung, C.; Bondon, A.; Simonneaux, G. Biochemistry 1997, 36, 8125.
281. Nagano, S.; Shimada, H.; Tarumi, A.; Hishiki, T.; Kimata-Ariga, Y.; Egawa, T.; Suematsu, M.; Park, S. Y.; Adachi, S.; Shiro, Y.; Ishimura, Y. Biochemistry 2003, 42, 14507.
282. Dawson, J. H.; Sono, M. Chem. Rev. 1987, 87, 1255.
283. Keller, R. M.; Wüthrich, K. J.; Debrunner, P. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1972, 69, 2073.
284. Philson, S. B.; Debrunner, P. G.; Schmidt, P. G.; Gunsalus, I. C. J. Biol. Chem. 1979, 254, 10173.
285. Lukat, G. S.; Goff, H. M. Biochim. Biophys. Acta 1990, 1037, 351.
286. Banci, L.; Bertini, I.; Marconi, S.; Pierattelli, R. Eur. J. Biochem. 1993, 215, 431.
287. Banci, L.; Bertini, I.; Marconi, S.; Pierattelli, R.; Sligar, S. G. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 4866.
288. Mouro, C.; Bondon, A.; Simonneaux, G.; Jung, C. FEBS Lett. 1997, 414, 203.
289. Griffin, B.; Peterson, J. A. Arch. Biochem. Biophys. 1971, 145, 220.
290. Lee, D. S.; Park, S. Y.; Yamane, K.; Obayashi, E.; Hori, H.; Shiro, Y. Biochemistry 2001, 40, 2669.
291. Sligar, S. G.; Debrunner, P. G.; Lipscomb, J. D.; Namtvedt, M. J.; Gunsalus, I. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1974, 71, 3906.
292. Davies, M. D.; Sligar, S. G. Biochemistry 1992, 31, 11383.
293. Poulos, T. L.; Finzel, B. C.; Howard, A. J. J. Mol. Biol. 1987, 195, 687.
294. Pochapsky, T. C.; Ye, X. M.; Ratnaswamy, G.; Lyons, T. A. Biochemistry 1994, 33, 6424.
295. Pochapsky, T. C.; Jain, N. U.; Kuti, M.; Lyons, T. A.; Heymont, J. Biochemistry 1999, 38, 4681.
296. Fedorov, R.; Ghosh, D. K.; Schlichting, I. Arch. Biochem. Biophys. 2003, 409, 25.
297. Sjodin, T.; Christian, J. F.; Mcdonald, I. D. G.; Davydov, R.; Unno, M.; Sligar, S. G.; Hoffman, B. M.; Champion, P. M. Biochemistry 2001, 40, 6852.
298. Hlavica, P.; Schulze, J.; Lewis, D. F. V. J. Inorg. Biochem. 2003, 96, 279.
299. Legrand, N.; Bondon, A.; Simonneaux, G.; Jung, C.; Gill, E. FEBS Lett. 1995, 364, 152.
300. Pochapsky, S. S.; Pochapsky, T. C.; Wei, J. W. Biochemistry 2003, 42, 5649.
301. Tosha, T.; Yoshioka, S.; Takahashi, S.; Ishimori, K.; Shimada, H.; Morishima, I. J. Biol. Chem. 2003, 278, 39809.
302. Tosha, T.; Yoshioka, S.; Ishimori, K.; Morishima, I. J. Biol. Chem. 2004, 279, 42836.
303. Timkovich, R.; Cai, M. L.; Dixon, D. W. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1988, 150, 1044.
304. Senn, H.; Eugster, A.; Wüthrich, K. Biochim. Biophys. Acta 1983, 743, 58.