From natural to synthetic multisite thrombin inhibitors

Biopolymers - Peptide Science Section

Volumn 51, Issue 1, 1999, Pages 19-39

  Lombardi, Angela ^a   De Simone, Giuseppina ^a   Galdiero, Stefania ^a   Staiano, Norma ^a   Nastri, Flavia ^a   Pavone, Vincenzo ^a  

^a UNIVERSITY OF NAPLES FEDERICO II   (Italy)

Author keywords

Antithrombotics; Hirunorms; Multisite directed thrombin inhibitors; Natural thrombin inhibitors; X ray crystal structures

Indexed keywords

AGENTS; CATALYST ACTIVITY; CRYSTAL STRUCTURE; DRUG PRODUCTS; MOLECULAR STRUCTURE; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

THROMBIN INHIBITORS;

ENZYME INHIBITION;

ANTITHROMBIN; ANTITHROMBIN III; ARGATROBAN; CYCLOTHEONAMIDE A; DANSYLARGINYL DEXTRO PIPERCOLIC ACID; HIRULOG; MDL 28050; NAZUMAMIDE A; ORNITHODORIN; THROMBIN INHIBITOR; TRIABIN; UNCLASSIFIED DRUG;

ANTICOAGULATION; ARTICLE; CRYSTAL STRUCTURE; DRUG CONFORMATION; DRUG ISOLATION; DRUG PROTEIN BINDING; ENZYME ACTIVE SITE; ENZYME INHIBITION; LEECH; SPONGE (PORIFERA); STRUCTURE ACTIVITY RELATION; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

AMINO ACID SEQUENCE; ANIMALS; ANTITHROMBINS; BINDING SITES; DRUG DESIGN; FIBRINOGEN; HIRUDINS; HUMANS; LEECHES; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR SEQUENCE DATA; PROTEIN CONFORMATION; SERINE PROTEINASE INHIBITORS; THROMBIN;

HIRUDINIDA; PORIFERA;

EID: 0033041934     PISSN: 00063525     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/(SICI)1097-0282(1999)51:1<19::AID-BIP4>3.0.CO;2-G     Document Type: Article

References (128)

1. Stone, S. R. Trends Cradiovasc Med 1995, 5, 13-140.
2. Kimball, S. D. Blood Coag Fibrinol 1995, 6, 511-519.
3. Lubin, I. M.; Hayzer, D. J.; Runge, M. S. Trends Cradiovasc Med 1992, 2, 84-89.
4. Mourey, L.; Samama, J. P.; Delarue, M.; Petitou, M.; Choay, J.; Moras, D. J Mol Biol 1993, 232, 223-241.
5. Carrell, R. W.; Stein, P. E.; Fermi, G.; Wardell, M. R. Structure 1994, 2, 257-270.
6. Schreuder, H. A.; de Boer, B., Dijkema, R.; Mulders, J.; Theunissen, H. J. M.; Grootenhuis, P. D. J.; Hol, W. G. J. Nat Struct Biol 1994, 1, 48-54.
7. Skinner, R.; Abrahams, J. P.; Whisstock, J. C.; Lesk, A. M.; Carrell, R. W.; Wardell, M. R. J Mol Biol 1997, 266, 601-609.
8. Jin, L.; Abrahams, J. P.; Skinner, R.; Petitou, M.; Pike, R. N.; Carrell, R. W. Proc Natl Acad Sci USA 1997, 94, 14683-14688.
9. Maryanoff, B. E.; Qiu, X.; Padmanabhan, K. P.; Tulinsky, A.; Almond, H. R., Jr.; Andrade-Gordon, P.; Greco, M. N.; Kauffman, J. A.; Nicolau, K. C.; Liu, A.; Brungs, P. H.; Fusetani, N. Proc Natl Acad Sci 1993, 90, 8048-8052.
10. Ganesh, V.; Lee, A.Y.; Clardy, J.; Tulinsky, A. Protein Sci 1996, 5, 825-835.
11. Nienaber,V.L.;Amparo, E.C.J Am Chem Soc 1996, 118, 6807-6810.
12. Rydel, T. J.; Ravichandran, K. G.; Tulinsky, A.; Bode, W.; Huber, R.; Roitsch, C.; Fenton, J. W., II Science 1990, 249, 277-280.
13. Rydel, T. J.; Tulinsky, A.; Bode, W.; Huber, R. J Mol Biol 1991, 221, 583-601.
14. Bode, W.; Huber, R.; Rydel, T. J.; Tulinsky, A. In Thrombin Structure and Function; Berliner, L. J., Ed.; Plenum Press: New York, 1992; pp 3-61.
15. Grütter, M. G.; Priestle, J. P.; Rahuel, J.; Grossenbacher, H.; Bode, W.; Hofsteenge, J.; Stone, S. R. EMBO J 1990, 9, 2361-2365.
16. Vitali, J.; Martin, P. D.; Malkowski, M. D.; Robertson, W. D.; Lazar, J. B.; Winant, R. C.; Johnson, P. J.; Edwards, B. F. P. J Biol Chem 1992, 267, 17670-17678.
17. Fuentes-Prior, P.; Noeske-Jungblut, C.; Donner, P.; Schleuning, W. D.; Huber, R.; Bode, W. Proc Natl Acad Sci USA 1997, 94, 11845-11850.
18. van de Locht, A.; Lamba, D.; Bauer, M.; Huber, R.; Friedrich, T.; Kröger, B., Höffken, W.; Bode, W. EMBO J 1995, 14, 5149-5157.
19. van de Locht, A.; Stubbs, M. T.; Bode, W.; Friedrich, T.; Bollschweiler, C.; Höffken, W.; Huber, R. EMBO J 1996, 15, 6011-6017.
20. Stone, S. R.; Hofsteenge, J. Biochemistry 1987, 26, 4617-4624.
21. Guillin, M.-C.; Bezeaud, A.; Bouton, M.-C; Jandrot-Perrus, M. Thromb Haemost 1995, 74, 129-133.
22. Betz, A.; Hofsteenge, J.; Stone, S. R. Biochemistry 1992, 31, 4557-4562.
23. Betz, A.; Hopkins, P. C. R.; Le Bonniec, B. F.; Stone, S. R. Biochem J 1994, 298, 507-510.
24. Fenton, J. W., II Coag Disord I 1992, 6, 1121-1129.
25. Bode, W.; Mayr, I; Baumann, U.; Huber, R.; Stone, S. R.; Hofsteenge, J. EMBO J 1989, 8, 3467-3475.
26. Bode, W., Turk, D.; Karshikov, A. Protein Sci 1992, 1, 426-471.
27. Stubbs, M. T.; Bode, W. Thromb Res 1993, 69, 1-58.
28. Tulisky, A.; Qiu, X. Blood Coag Fibrinol 1993, 4, 305-312.
29. Di Cera, E.; Dand, Q. D.; Ayala, Y. M. Cell Mol Life Sci. 1997, 53, 701-730.
30. Pavone, V.; De Simone, G.; Nastri, F.; Galdiero, S.; Staiano, N.; Lombardi, A.; Pedone, C. Biol Chem 1998, 379, 987-1006.
31. Schechter, I.; Berger, A. Biochem Biophys Res Commun 1967, 27, 157-162.
32. Lombardi, A.; De Simone, G.; Nastri, F.; Galdiero, S.; Della Morte, R.; Staiano, N.; Pedone, C.; Bolognesi, M.; Pavone, V. Protein Sci 1999, 8, 91-95.
33. Nardini, M.; Pesce, A.; Rizzi, M.; Casale, E.; Ferraccioli, R., Balliano, G.; Milla, P.; Ascenzi, P.; Bolognesi, M. J Mol Biol 1996, 258, 851-859.
34. De Simone, G.; Lombardi, A.; Galdiero, S.; Nastri, F.; Della Morte, R.; Staiano, N.; Pedone, C.; Bolognesi, M.; Pavone, V. Protein Sci 1998, 7, 243-253.
35. Fenton, J. W., II. Ann NY Acad Sci 1988, 370, 468-495.
36. Fenton, J. W., II, Olson, T. A.; Zabinski, M. P.; Wilner, G. D. Biochemistry 1988, 27, 7106-7112.
37. Naski, M. C.; Fenton, J. W.; Maraganore, J. M.; Olson, S. T.; Shafer, J. A. J Biol Chem 1990, 265, 13484-13489.
38. Hopfner, K. P.; Di Cera, E. Biochemistry 1992, 31, 11567-11571.
39. Bouton, M. C.; Jandrot-Perrus, M.; Bezeaud, A.; Guillin, M. C. Eur J Biochem 1993, 215, 143-149.
40. Vu, T. K. H.; Wheaton, V. I.; Hung, D. T.; Charo, I.; Coughlin, S. R. Nature 1991, 353, 674-677.
41. Vu, T. K. H.; Hung, D. T.; Wheaton, V. I.; Coughlin, S. R. Cell 1991, 64, 1057-1068.
42. Ni, F.; Ripoll, D. R.; Martin, P. D.; Edwards, B. F. P. Biochemistry 1992, 31, 11551-11557.
43. Mathews, I. I.; Padmanabhan, K. P.; Ganesh, V.; Tulinsky, A.; Isshii, M.; Chen, J.; Turck, C. W.; Coughlin, S. R. Biochemistry 1994, 33, 3266-3279.
44. Ishihara, H.; Connolly, A. J.; Zeng, D.; Kahn, M. L.; Zheng, Y. W.; Timmons, C.; Tram, T.; Coughlin, S. R. Nature 1997, 386, 502-505.
45. Hoffsteenge, J.; Stone, S. R. Eur J Biochem 1987, 168, 49-56.
46. Suzuki, K.; Nishioka, J.; Hayashi, T. J Biol Chem. 1990, 265, 13263-13267.
47. Mathews, I. I.; Padmanabhan, K. P.; Tulinsky, A.; Saddler, J. E. Biochemistry 1994, 33, 13547-13552.
48. Srinivasan, J.; Hu, S.; Hrabal, R.; Zhu, Y.; Komives, E. A.; Ni, F. Biochemistry 1994, 33, 3553-3560.
49. Hortin, G. L.; Trimpe, B. L. J Biol Chem 1991, 266, 6866-6871.
50. Rogers, S. J.; Pratt, C. W.; Whinna, H. C.; Church, F. C. J Biol Chem 1992, 267, 3613-3617.
51. Church, F. C.; Pratt, C. W.; Noyes, C. M.; Kalayanamit, T.; Sherrit, G. B.; Tobin, R. B.; Meade, B. J Biol Chem 1989, 264, 18419-18425.
52. Gan, Z.-R.; Li, Y.; Chen, Z.; Lewis, S. D.; Shafer, J. A. J Biol Chem 1994, 269, 1301-1305
53. Sheehan, J. P.; Sadler, J. E. Proc Natl Acad Sci USA 1994, 91, 5518-5522.
54. Stubbs, M. T.; Oschkinat, H.; Mayr, I.; Huber, R.; Angliker, H.; Stone, S. R.; Bode, W. Eur J Biochem 1992, 206, 187-195.
55. Martin, P. D.; Robertson, W.; Turk, D.; Huber, R.; Bode, W. ; Edwards, B. F. B. J Biol Chem 1992, 267, 7911-7920.
56. Martin, P. D.; Malkowski, M. G.; DiMaio, J.; Konishi, Y.; Ni, F.; Edwards, B. F. B. Biochemistry 1996, 35, 13030-13039.
57. Malkowski, M. G.; Martin, P. D.; Lord, S. T.; Edwards, F. P. Biochem J 1997, 326, 815-822.
58. Lombardi, A.; Nastri, F.; Della Morte, R.; Rossi, A.; De Rosa, A.; Staiano, N.; Pedone, C.; Pavone, V. J Med Chem 1996, 39, 2008-2017.
59. Hogg, D. H.; Blomback, B. Thromb Res 1978, 12, 953-964.
60. Blomback, B.; Blomback, M.; Hessel, B.; Iwanaga, S. Nature 1967, 215, 1445-1448.
61. Skrzypczak-Jankun, E.; Carperos, V. E.; Ravichandran, K. G.; Tulinsky, A.; Westbrook, M.; Maraganore, J. M. J Mol Biol 1991, 221, 1379-1393.
62. Pavone, V.; Gaeta, G.; Lombardi, A.; Nastri, F.; Maglio, O.; Isernia, C.; Saviano, M. Biopolymers 1996, 38, 705-721.
63. Huber, R.; Carrell, R. W. Biochemistry 1989, 28, 8951-8966.
64. Rosenberg, R. D.; Damus, P. S. J Biol Chem 1973, 248, 6490-6505.
65. Tollefsen, D. M.; Majerus, D. W.; Blank, M. K. J Biol Chem 1982, 257, 2162-2169.
66. Gronke, R. S.; Bergman, B. L.; Baker, J. B. J Biol Chem 1987, 262, 3030-3036.
67. Jordan, R. E. Arch Biochem Biophys 1983, 227, 587-595.
68. Olson, S. T.; Björk, I. In Thrombin Structure and Function; Berliner, L. J., Ed.; Plenum Press: New York, 1992; pp 159-217.
69. Olds, R. J.; Lane, D. A.; Thein, S. L. Brit J Haematol 1994, 87, 221-226.
70. Olson, S. T., Björk, I.; Sheffer, R.; Craig, P. A.; Shore, J. D.; Choay, J. J Biol Chem 1992, 267, 12528-12538.
71. Jordan, R. E.; Nelson, R. M.; Killpatrick, J.; Newgren, J. O.; Esmon, P. C.; Fournel, M. O. J Biol Chem 1989, 264, 10493-10500.
72. Elliott, P. R.; Lomas, D. A.; Carrell, R. W.; Abrahams, J. P. Nat Struct Biol 1996, 3, 676-681.
73. Fusetani, N.; Matsunaga, S.; Matsumoto, H.; Takebayashi, Y. J Am Chem Soc 1990, 112, 7053-7054.
74. Fusetani, N.; Nakao, Y.; Matsunaga, S. Tetrahedron Lett 1991, 32, 7073-7077.
75. Hayashi, K.; Hamada, Y.; Shioiri, T. Tetrahedron Lett 1992, 33, 5075-5076.
76. Lewis, S. D.; Ng, A. S.; Baldwin, J. J.; Fusetani, N.; Naylor, A. M.; Shafer, J. A. Thromb Res 1993, 70, 173-190.
77. Ascenzi, P.; Amiconi, G.; Bode, W.; Bolognesi, M.; Coletta, M.; Menegatti, E. Mol Aspects Med 1995, 16, 215-313.
78. Markwardt, F. Thromb Res 1994, 74, 1-23.
79. Stone, S. R.; Hofsteenge, J. Biochemistry 1986, 25, 4622-4628.
80. Stone, S. R.; Maraganore, J. M. In Thrombin Structure and Function; Berliner, L. J., Ed.; Plenum Press: New York, 1992; pp 219-256.
81. Markwardt, F. Semin Thromb Hemost 1989, 15, 269-282.
82. Märki, W. E.; Wallis, R. B. Thromb Haemost 1990, 64, 344-348.
83. Fareed, J.; Walenga, J. M.; Pifarre, R.; Hoppensteadt, D.; Koza, M. Haemostasis 1991, 21, 64-72.
84. Clore, G. M.; Sukumaran, D. K.; Nilges, M.; Zarbock, J.; Gronenborn, A. M. EMBO J 1987, 6, 529-537.
85. Sukumaran, D. K.; Clore, G. M.; Preuss, A.; Zarbock, J.; Gronenborn, A. M. Biochemistry 1987, 26, 333-338.
86. Folkers, P. J. M.; Clore, G. M.; Driscoll, P. C.; Dodt, J.; Köhler, S.; Gronenborn, A. M. Biochemistry 1989, 28, 2601-2617.
87. Haruyama, H.; Wutrich, K. Biochemistry 1989, 28, 4301-4312.
88. Haruyama, H.; Quian, Y. Q.; Wutrich, K. Biochemistry 1989, 28, 4312-4317.
89. Szyperski, T.;, Güntert, P.; Stone, S. R.; Tulinsky, A.; Bode, W.; Huber, R.; Wü trich, K. J Mol Biol 1992, 228, 1206-1211.
90. Szyperski, T.; Güntert, P.; Stone, S. R.; Wütrich, K. J Mol Biol 1992, 228, 1193-1205.
91. Iwanowicz, E. J.; Lau, W. F.; Lin, J.; Roberts, D. G. M.; Seiler, S. M. J Med Chem 1994, 37, 2122-2124.
92. Tabernero, L.; Chang, C. Y.; Ohringer, S. L.; Lau, W. F.; Iwanowicz, E. J.; Han, W., Wang, T. C.; Seiler, S. M.; Roberts, D. G. M.; Sack, J. S. J Mol Biol 1995, 246, 14-20.
93. Krstenansky, J. L.; Mao, S. J. T. FEBS Lett 1987, 211, 10-16.
94. Scharf, M.; Engels M.; Tripier D. FEBS Lett 1989,255, 105-110.
95. Vindigni, A.; De Filippis, V.; Zanotti, G.; Visco, C.; Orsini, G.; Fontana, A. Eur J Biochem 1994, 226, 323-333.
96. Steiner, V.; Knecht, R.; Borsen, K. O.; Gassmann, E.; Stone, S. R.; Raschdorf, F.; Schlaeppi, J. M.; Maschler, R. Biochemistry 1992, 31, 2294-2298.
97. Krstenansky, J. L.; Owen, T. J.; Yates, M. T.; Mao, S. J. T. FEBS Lett 1990, 269, 425-429.
98. Qiu, X.; Yin, M.; Padmanabhan, K. P.; Krstenansky, J. L.; Tulinsky, A. J Biol Chem 1993, 268, 20318-20326.
99. De Filippis, V.; Vindigni, A.; Altichieri, L.; Fontana, A. Biochemistry 1995, 34, 9552-9564.
100. Strube, K. H.; Kröger, B.; Bialojan, S.; Otte, M.; Dodt, J. J Biol Chem 1993, 268, 8590-8595.
101. Noeske-Jungblut, C.; Haendler, B.; Donner, P.; Alagon, A.; Possani, L.; Schleuning, W. D. J Biol Chem 1995, 270, 28629-28634.
102. Friedrich, T.; Kröger, B.; Bialojan, S.; Lemaire, H. G.; Höffken, H. W.; Reuschenbach, P.; Otte, M.; Dodt, J. J Biol Chem 1993, 268, 16216-16222.
103. Bolognesi, M.; Gatti, G.; Menegatti, E.; Guarneri, M.; Marquart, M.; Papamokos, E.; Huber, R. J Mol Biol 1982, 162, 839-868.
104. Bode, W.; Huber, R. Eur J Biochem 1992, 204, 443-452.
105. Laskowski, M.; Kato, I. Ann Rev Biochem 1980, 49, 593-626.
106. Maraganore, J. M.; Bourdon, P.; Jablonski, J.; Ramachandran, K. L.; Fenton, J. W., II Biochemistry 1990, 29, 7095-7101
107. Qiu, X.; Padmanabhan, K. P.; Carperos, V. E.; Tulinsky, A.; Kline, T.; Maraganore, J. M.; Fenton, J. W., IIBiochemistry 1992, 31, 11689-11697.
108. DiMaio, J.; Gibb, B.; Munn, D.; Lefebre, J.; Ni, F.; Konishi, Y. J Biol Chem 1990, 265, 21968-21703.
109. DiMaio, J.; Gibb, B.; Munn, D.; Lefebre, J.; Ni, F.; Konishi, Y. FEBS Lett 1991, 282, 47-52.
110. DiMaio, J.; Gibb, B.; Lefebre, J.; Konishi, Y.; Munn, D.; Yue, S. Y. J Med Chem 1992, 35, 33
111. Szewczuk, Z.; Gibbs, B. F.; Yue, S. Y.; Purisima, E. O.; Zdanov, A.; Cygler, M.; Konishi, Y. Biochemistry 1993, 32, 3396-3404.
112. Zdanov, A.; Wu, S.; DiMaio, J.; Konishi, Y.; Li, Y.; Wu, X.; Edwards, B. F. P.; Martin, P. D.; Cygler, M. Proteins Struct Funct Genet 1993, 17, 252-265.
113. Witting, J. I.; Bourdon, P.; Brezniak, D. V.; Maraganore, J. M.; Fenton, J. W., II Biochem J 1992, 283, 737-743.
114. Kline, T.; Hammond, C.; Bourdon, P.; Maraganore, J. Biochem Biophys Res Commun 1991, 177, 1049-1055.
115. Read, R. J.; James M. N. G.In Protein Inhibitors; Barret, A. J., Salven, E. Eds.; Elsevier: Amsterdam, 1986; pp 301-336.
116. Tsuda, Y.; Cygler, M.; Gibbs, B. F.; Pedyczac, A.; Féthière, J.; Yue, S. Y.; Konishi, Y. Biochemistry 1994, 33, 14443-14451.
117. Féthière, J.; Tsuda, Y.; Coulombe, R.; Konishi, Y.; Cygler, M. Protein Sci 1996, 5, 1174-1183.
118. Slon-Usakiewicz, J. J.; Purisima, E.; Tsuda, Y.; Sulea, T.; Pedyczak, A.; Féthière, J.; Cygler, M.; Konishi, Y. Biochemistry 1997, 36, 13494-13502.
119. Okamoto, S.; Hijikata, A.; Kikumoto, R.; Tonomura, S.; Hara, N.; Ninomiya, K.; Maruyama, A.; Sugano, M.; Tamao, Y. Biochem Biophys Res Commun 1981, 101, 440-446.
120. Kikumoto, R.; Tamao, Y.; Tezuka, T.; Tonomura, S.; Hara, N.; Ninomiya, K.; Hijikata, A.; Okamoto, S. Biochemistry 1984, 23, 85-89.
121. Banner, D. W.; Hadvary, P. J Biol Chem 1991, 266, 20085-20093.
122. 22. Brandstetter, H.; Turk, D.; Hoeffken, H. W.; Grosse, D.; Stürzebecher, J.; Martin, P. D.; Ewards, B. F. P.; Bode, W. J Mol Biol 1992, 226, 1085-1099.
123. Rehse, P. H.; Steinmetzer, T.; Li, Y.; Konishi, Y.; Cygler, M. Biochemistry 1995, 34, 11537-11544.
124. Krishnan, R.; Tulinsky, A.; Vlasuk, G. P.; Pearson, D.; Vallar, P.; Bergum, P.; Brunck, T. K.; Ripka, W. C. Protein Sci 1996, 5, 422-433.
125. Stenflo, J.; Fernlund, P. J Biol Chem 1982, 257, 12180-12190.
126. Elgendy, S.; Patel, G.; Green, D.; Goodwin, C. A.; Scully, M. F.; Husman, W.; Skordalakes, E.; Kakkar, V. V.; Deadman, J. J. Tetrahedron Lett 1997, 38, 3305-3038.
127. Lombardi, A.; Saviano, M.; Nastri, F.; Maglio, O.; Mazzeo, M.; Isernia, C.; Paolillo, L.; Pavone, V. Biopolymers 1996, 38, 693-703.
128. Abola, E. E.; Sussman, J. L.; Prilusky, J.; Manning, N. O. Methods Enzymol 1997, 277, 556-571.