Cofactor-apoprotein hydrogen bonding in oxidized and fully reduced flavodoxin monitored by trans-hydrogen-bond scalar couplings

ChemBioChem

Volumn 5, Issue 11, 2004, Pages 1523-1534

  Löhr, Frank ^a   Yalloway, Gary N ^a,b   Mayhew, Stephen G ^c   Rüterjans, Heinz ^a  

^a GOETHE UNIVERSITY   (Germany)

^b UNIVERSITY OF BRITISH COLUMBIA   (Canada)

^c UNIVERSITY COLLEGE DUBLIN   (Ireland)

Author keywords

Flavin; NMR spectroscopy; Protein structures; Quantitative J correlation; TROSY

Indexed keywords

APOPROTEIN; FLAVODOXIN; HYDROGEN;

ARTICLE; BASE PAIRING; BINDING AFFINITY; CHEMICAL INTERACTION; CORRELATION ANALYSIS; COUPLING FACTOR; CRYSTALLOGRAPHY; DESULFOVIBRIO VULGARIS; ELECTRON TRANSPORT; HYDROGEN BOND; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; NUCLEIC ACID ANALYSIS; OXIDATION REDUCTION REACTION; PRIORITY JOURNAL; PRODUCT RECOVERY; PROTEIN BINDING; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PULSE RATE;

APOPROTEINS; DESULFOVIBRIO VULGARIS; FLAVODOXIN; HYDROGEN BONDING; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR STRUCTURE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; OXIDATION-REDUCTION; PROTEIN BINDING; RECOMBINANT PROTEINS; STRUCTURE-ACTIVITY RELATIONSHIP;

DESULFOVIBRIO; DESULFOVIBRIO VULGARIS;

EID: 8844284475     PISSN: 14394227     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/cbic.200400171     Document Type: Article

References (140)

1. Chemistry and Biochemistry of Flavoenzymes, Vols. 1-3 (Ed.: F. Müller), CRC Press, Boca Raton, 1992.
2. a) S. G. Mayhew, M. L. Ludwig in The Enzymes, Vol. 12 (Ed.: P. D. Boyer), Academic Press, New York, 1975, pp. 57-118;
3. b) R. P. Simondsen, G. Tollin, Mol. Cell. Biochem. 1980, 33, 13-24;
4. c) S. G. Mayhew, G. Tollin, in Chemistry and Biochemistry of Flavoenzymes, Vol. 3 (Ed.: F. Müller), CRC Press, Boca Raton, 1992, pp. 389-426;
5. d) M. L. Ludwig, C. L. Luschinsky in Chemistry and Biochemistry of Flavoenzymes, Vol. 3 (Ed.: F. Müller), CRC Press, Boca Raton, 1992, pp. 427-466;
6. e) J. Vervoort, D. Heering, S. Peelen, W. van Berkel in Methods in Enzymology, Vol. 243 (Eds.: H. D. Peck, Jr., J. LeGall), Academic Press, New York, 1994, pp. 188-203.
7. a) R. D. Andersen, P. A. Apgar, R. M. Burnett, G. D. Darling, M. E. Le-Quesne, S. G. Mayhew, M. L. Ludwig, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1972, 69, 3189-3191;
8. b) K. D. Watenpaugh, L. C. Sieker, L. H. Jensen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1973, 70, 3857-3860;
9. c) W. W. Smith, R. M. Darling, G. D. Darling, M. L. Ludwig, J. Mol. Biol. 1977, 117, 195-225;
10. d) W. W. Smith, K. A. Pattridge, M. L. Ludwig, G. A. Petsko, D. Tsernoglou, M. Tanaka, K. T. Yasunobu, J. Mol. Biol. 1983, 165, 737-755;
11. e) K. Fukuyama, S. Wakabayashi, H. Matsubara, L. J. Rogers, J. Biol. Chem. 1990, 265, 15 804-15812;
12. f) W. Watt, A. Tulinsky, R. P. Swenson, K. D. Watenpaugh, J. Mol. Biol. 1991, 218, 195-208;
13. g) S. T. Rao, F. Shaffie, C. Yu, K. A. Satyshur, B. J. Stockman, J. L. Markley, M. Sundaralingam, Protein Sci. 1992, 1, 1413-1427;
14. h) C. T. Sharkey, S. G. Mayhew, T. M. Higgins, M. A. Walsh in Flavins and Flavoproteins (Eds.: K.J. Stevenson, V. Massey, C. H. Williams, Jr.), University of Calgary Press, Calgary, 1996, pp. 445-448;
15. i) A. Romero, J. Caldeira, J. LeGall, I. Moura, J. J. G. Moura, M. J. Romao, Eur. J. Biochem. 1996, 239, 190-196;
16. j) D. M. Hoover, M. L. Ludwig, Protein Sci. 1997, 6, 2525-2537;
17. k) M. L Ludwig, K. A. Pattridge, A. L Metzger, M. M. Dixon, M. Eren, Y. Feng, R. P. Swenson, Biochemistry 1997, 36, 1259-1280;
18. l) M. A. Walsh, A. McCarthy, P.A. O'Farrell, P. McArdle, P.D. Cunningham, S. G. Mayhew, T. M. Higgins, Eur. J. Biochem. 1998, 258, 362-371;
19. m) C. L. Drennan, K. A. Pattridge, C. H. Weber, A. L. Metzger, D. M. Hoover, M. L. Ludwig, J. Mol. Biol. 1999, 294, 711-724;
20. n) J. Freigang, K. Diederichs, K. P. Schäfer, W. Welte, R. Paul, Protein Sci. 2002, 11, 253-261;
21. o) R. Artali, G. Bombieri, F. Meneghetti, G. Gilardi, S. J. Sadeghi, D. Cavazzini, G. L. Rossi, Acta Cryst. Sect. D 2002, 58, 1787-1792.
22. a) C. P. M. van Mierlo, P. Lijnzaad, J. Vervoort, F. Müller, H. J. C. Berendsen, J. de Vlieg, Eur. J. Biochem. 1990, 194, 185-198;
23. b) B. J. Stockman, A. M. Krezel, J. L. Markley, K. G. Leonhardt, N. A. Straus, Biochemistry 1990, 29, 9600-9609;
24. c) R. T. Clubb, V. Thanabal, C. Osborne, G. Wagner, Biochemistry 1991, 30, 7718-7730;
25. d) B. J. Stockman, T. E. Richardson, R. P. Swenson, Biochemistry 1994, 33, 15 298-15 308;
26. e) M. Knauf, F. Löhr, M. Blümel, S. G. Mayhew, H. Rüterjans, Eur. J. Biochem. 1996, 238, 423-434;
27. f) S. Peelen, S. S. Wijmenga, P. J. A. Erbel, R. L Robson, R. R. Eady, J. Vervoort, J. Biomol. NMR 1996, 7, 315-330;
28. g) E. Steensma, N. J. M. Nijman, Y. J. M. Bollen, P. A. de Jager, W. A. M. van den Berg, W. M. A. M. van Dongen, C. P. M. van Mierlo, Protein Sci. 1998, 7, 306-317.
29. E. Knight, Jr., R. W. F. Hardy, J. Biol. Chem. 1966, 241, 2752-2756.
30. a) M. Dubourdieu, J. LeGall, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1970, 38, 965-972;
31. b) J.M. Odom, H. D. Peck, Jr., Ann. Rev. Microbiol. 1984, 38, 551-592.
32. a) A. Hvidt, S. O. Nielsen, Adv. Protein Chem. 1966, 21, 287-386;
33. b) G. Wagner, Q. Rev. Biophys. 1983, 16, 1-57;
34. c) S. W. Englander, N. R. Kallenbach, Q. Rev. Biophys. 1983, 16, 521-655.
35. a) S. N. Loh, J. L. Markley, Biochemistry 1994, 33, 1029-1036;
36. b) A. C. LiWang, A. Bax, J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 12864-12865;
37. c) P. M. Bowers, R. E. Klevit, Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 522-531;
38. d) T. K. Harris, A. S. Mildvan, Proteins: Struct. Funct. Genet. 1999, 35, 275-282.
39. I. Vakonakis, M. Salazar, M. Kang, K. R. Dunbar, A. C. LiWang, J. Biomol. NMR 2003, 25, 105-112.
40. a) C. Wang, X. Gao, R. A. Jones, J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 1448-1450;
41. b) I. Vakonakis, A. C. LiWang, J. Biomol NMR 2004, 29, 65-72.
42. a) R. R. Shoup, H. T. Miles, E. D. Becker, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1966, 23, 194-201;
43. b) G. Wagner, A. Pardi, K. Wüthrich, J. Am. Chem. Soc. 1983, 105, 5948-5949;
44. c) D. S. Wishart, B. D. Sykes, F. M. Richards, J. Mol. Biol. 1991, 222, 311-333;
45. d) N. E. Zhou, B.-Y. Zhu, B. D. Sykes, R. S. Hodges, J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 4320-4326.
46. a) N. Tjandra, A. Bax, J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 8076-8082;
47. b) M. Tessari, H. Vis, R. Boelens, R. Kaptein, G. W. Vuister, J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 8985-8990.
48. a) J. Boyd, T. K. Mal, N. Soffe, I. D. Campbell, J. Magn. Reson. 1997, 124, 61-71;
49. b) A. C. LiWang, A. Bax, J. Magn. Reson. 1997, 127, 54-64.
50. a) L. Paolillo, E. D. Becker, J. Magn. Reson. 1970, 2, 168-173;
51. b) C. D. Poulter, C. L. Livingston, Tetrahedron Lett. 1979, 9, 755-758;
52. c) N. Jurani , P. K. llich, S. Macura, J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 405-410;
53. d) E. L. Ash, J. L. Sudmeier, E. C. DeFabo, W. W. Bachovchin, Science, 1997, 278, 1128-1132.
54. a) H. D. Franken, H. Rüterjans, F. Müller, Eur. J. Biochem. 1984, 138, 481-489;
55. b) J. Vervoort, F. Müller, J. LeGall, H. Sedlmaier, Eur. J. Biochem. 1985, 151, 49-57;
56. c) J. Vervoort, F. Müller, S. G. Mayhew, W. A. M. van den Berg, C. T. W. Moonen, A. Bacher, Biochemistry 1986, 25, 6789-6799.
57. a) P. R. Blake, J. B. Park, M.W.W. Adams, M. F. Summers, J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 4931-4933;
58. b) P. R. Blake, B. Lee, M. F. Summers, M. W. W. Adams, J. B. Park, Z. H. Zhou, A. Bax, J. Biomol. NMR 1992, 2, 527-533.
59. A. J. Dingley, S. Grzesiek, J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 8293-8297.
60. K. Pervushin, A. Ono, C. Fernández, T. Szyperski, M. Kainosho, K. Wüthrich, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1998, 95, 14147-14151.
61. F. Cordier, S. Grzesiek, J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 1601-1602.
62. G. Cornilescu, J. S. Hu, A. Bax, J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 2949-2950.
63. A. J. Dingley, J. E. Masse, R. D. Peterson, M. Barfield, J. Feigon, S. Grzesiek, J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 6019-6027.
64. D. P. Giedroc, P. V. Cornish, M. Hennig, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 4676-4677.
65. A. Liu, A. Majumdar, W. Hu, A. Kettani, E. Skripkin, D. J. Patel, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 3206-3210.
66. F. Cordier, M. Rogowski, S. Grzesiek, A. Bax, J. Magn. Reson. 1999, 140, 510-512.
67. A. Meissner, O. Sørensen, J. Magn. Reson. 2000, 143, 387-390.
68. A. Meissner, O. Sorensen, J. Magn. Reson. 2000, 143, 431-434.
69. B. Luy, U. Richter, E. S. DeJong, O. W. Sorensen, J. P. Marino, J. Biomol. NMR 2002, 24, 133-142.
70. F. Cordier, M. Barfield, S. Grzesiek, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 15750-15751.
71. a) A. J. Dingley, F. Cordier, S. Grzesiek, Concepts Magn. Reson. 2001, 13, 103-127;
72. b) S. Grzesiek, F. Cordier, A. J. Dingley in Methods in Enzymology, Vol. 338 (Eds.: T. L. James, V. Dötsch, U. Schmilz), Academic Press, San Diego, 2001, pp. 111-133;
73. c) S. Grzesiek, F. Cordier, A. J. Dingley in Biological Magnetic Resonance, Vol. 20 (Eds.: N. R. Krishna, L. J. Berliner), Kluwer/Plenum, New York, 2003, pp. 255-283;
74. d) A. Dingley, F. Cordier, V. A. Jaravine, S. Grzesiek in Methods and Principles in Medicinal Chemistry, Vol. 16 (Ed.: O. Zerbe), Wiley-VCH, Weinheim, 2003, pp. 207-226.
75. A. Majumdar, D. J. Patel, Acc. Chem. Res. 2002, 35, 1-11.
76. M. Mishima, 5. Hatanaka, 5. Yokoyama, T. Ikegami, M. Wälchli, Y. Ito, M. Shirakawa, J. Am. Chem. Soc. 2000, 722, 5883-5884.
77. F. Löhr, S. G. Mayhew, H. Rüterjans, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 9289-9295.
78. A. Liu, A. Majumdar, F. Jiang, N. Chernichenko, W. Skripkin, D. J. Patel, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 11 226-11 227.
79. a) M. A. Knauf, F. Löhr, G. P. Curley, P. O'Farrell, S. G. Mayhew, F. Müller, H. Rüterjans, Eur. J. Biochem. 1993, 213, 167-184;
80. b) B. J. Stockman, A. Euvrad, D. A. Kloosterman, T. A. Scahill, R. P. Swenson, J. Biomol. NMR 1993, 3, 133-149;
81. c) S. Peelen, J. Vervoort, Arch. Biochem. Biophys. 1994, 314, 291-300.
82. S. G. Mayhew, Eur. J. Biochem. 1999, 265, 698-702.
83. G. P. Curley, M. C. Carr, 5. G. Mayhew, G. Voordouw, Eur. J. Biochem. 1991, 202, 1091-1100.
84. W. L. DeLano, The PyMOL Molecular Graphics System (2002) DeLano Scientific, San Carlos, CA, USA.
85. A. Bax, G. W. Vuister, S. Grzesiek, F. Delaglio, A. C. Wang, R. Tschudin, G. Zhu in Methods in Enzymology, Vol. 239 (Eds.: T. L. James, N. J. Oppenheimer), Academic Press, New York, 1994, pp. 79-105.
86. G. N. Yalloway, F. Löhr, H. Rüterjans, S. G. Mayhew in Flavins and Flavoproteins (Eds.: S. Chapman, R. Perham, N. Scrutton), Rudolf Weber Agency for Scientific Publications, Berlin, 2002, pp. 679-684.
87. F. Löhr, H. Rüterjans, J. Magn. Reson. 1998, 132, 130-137.
88. A. Majumdar, A. Kettani, E. Skripkin, J. Biomol. NMR 1999, 14, 67-70.
89. G. Cornilescu, B. E. Ramirez, M. K. Frank, G. M. Clore, A. M. Gronenborn, A. Bax, J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 6275-6279.
90. Y.-X. Wang, J. Jacob, F. Cordier, P. Wingfield, S. J. Stahl, S. Lee-Huang, D. Torchia, S. Grzesiek, A. Bax, J. Biomol. NMR 1999, 14, 181-184.
91. a) F. Löhr, C. Pérez, J. M. Schmidt, H. Rüterjans, Bull. Magn. Reson. 1999, 20, 9-14;
92. b) F. Löhr, H. Rüterjans, J. Magn. Reson. 2000, 146, 126-131;
93. c) H. L. J. Wienk, M. M. Martínez, G. N. Yalloway, J. M. Schmidt, C. Pérez, H. Rüterjans, F. Löhr, J. Biomol. NMR 2003, 25, 133-145.
94. a) S. Grzesiek, A. Bax, J. Am. Chem. Soc. 1993, 115. 12593-12594;
95. b) J. Stonehouse, G. L. Shaw, J. Keeler, E. D. Laue, J. Magn. Reson. Ser. A 1994, 707, 178-184;
96. c) H. Matsuo, E. Kupce, H. Li, G. Wagner, J. Magn. Reson. Ser. B 1996, 777, 194-198.
97. A. J. Shaka, P. B. Barker, R. Freeman, J. Magn. Reson. 1985, 64, 547-552.
98. D. J. States, R. A. Haberkorn, D. J. Rüben, J. Magn. Reson. 1982, 48, 286-292.
99. G. A. Morris, R. Freeman, J. Am. Chem. Soc. 1979, 707, 760-762.
100. a) A. Bax, R. H. Griffey, B. L. Hawkins, J. Magn. Reson. 1983, 55, 301-315;
101. b) M. R. Bendall, D. T. Pegg, D. M. Doddrell, J. Magn. Reson. 1983, 52, 81-117.
102. K. Kawano, N. Ohishi, A. T. Suzuki, Y. Kyogoku, K. Yagi, Biochemistry 1978, 77, 3854-3859.
103. F.-C. Chang, L.H. Bradley, R. P. Swenson, Biochim. Biophys. Acta 2001, 1504, 319-328.
104. A. Liu, W. Hu, S. Qamar, A. Majumdar, J. Biomol. NMR 2000, 77, 55-61.
105. R. E. London, J. Magn. Reson. 1990, 86, 410-415.
106. C. Pérez, F. Löhr, H. Rüterjans, J. M. Schmidt, J. Am. Chem. Soc. 2001, 723, 7081-7093.
107. G. N. Yalloway, F. Löhr, H. L. J. Wienk, S. G. Mayhew, A. Hrovat, M. A. Knauf, H. Rüterjans, J. Biomol. NMR 2003, 25, 257-258.
108. A. Hrovat, M. Blümel, F. Löhr, S. G. Mayhew, H. Rüterjans, J. Biomol. NMR 1997, 10, 53-62.
109. a) C. Griesinger, O. W. Soørensen, R. R. Ernst, J. Am. Chem. Soc 1985, 107, 6394-6396;
110. b) G. T. Montelione, M. E. Winkler, P. Rauenbuehler, G. Wagner, J. Magn. Reson. 1989, 82, 198-204.
111. M. Barfield, A. J. Dingley, J. Feigon, S. Grzesiek, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 4014-4022.
112. X. Van, X. Kong, Y. Xia, K. H. Sze, G. Zhu, J. Magn. Reson. 2000, 147, 357-360.
113. Z. Wu, A. Ono, M. Kainosho, A. Bax, J. Biomol. NMR 2001, 19, 361-365.
114. K. Pervushin, C. Fernàndez, R. Riek, A. Ono, M. Kainosho, K. Wüthrich, J. Biomol. NMR 2000, 16, 39-46.
115. A. Pardi, G. Wagner, K. Wüthrich, Eur. J. Biochem. 1983, 137, 445-454.
116. a) C. Scheurer, R. Brüschweiler, J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 8661-8662;
117. b) A. Bagno, Chem. Eur. J. 2000, 6, 2925-2930;
118. c) J. Czernek, R. Brüschweiler, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 11 079-11 080;
119. d) M. Barfield, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 4158-4168;
120. e) T. Tuttle, E. Kraka, A. Wu, D. Cremer, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 5093-5107.
121. M. A. Walsh, Ph.D. thesis, National University of Ireland, Galway (Ireland), 1994.
122. P. A. O'Farrell, M. A. Walsh, A. A. McCarthy, T. M. Higgins, G. Voordouw, S. G. Mayhew, Biochemistry 1998, 37, 8405-8416.
123. J. Wöhnert, A. J. Dingley, M. Stoldt, M. Görlach, S. Grzesiek, L. R. Brown, Nucleic Acids Res. 1999, 27, 3104-3110.
124. M. Hennig, B. H. Geierstanger, J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 5123-5126.
125. A. O. Cuello, C. M. McIntosh, V. M. Rotello, J. Am. Chem. Soc. 2000, 124, 3517-3521.
126. L. H. Bradley, R. P. Swenson, Biochemistry 2001, 40, 8686-8695.
127. K. Pervushin, R. Riek, G. Wider, K. Wüthrich, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1997, 94, 12366-12371.
128. a) L. E. Kay, P. Keifer, T. Saarinen, J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 10663-10665;
129. b) M. Czisch, R. Boelens, J. Magn. Reson. 1998, 134, 158-160;
130. c) K. Pervushin, G. Wider, K. Wüthrich, J. Biomol. NMR 1998, 12, 345-348;
131. d) J. Weigelt, J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 10778-10779.
132. D.S. Wishart, C.G. Bigam, J. Yao, F. Abildgaard, H.J. Dyson, E. Oldfield, J. L. Markley, B. D. Sykes, J. Biomol. NMR 1995, 6, 135-140.
133. Ē. Kupče, R. Freeman, J. Magn. Reson. Ser. A 1995, 115, 273-276.
134. a) R. Fiala, J. Czernek, V. Sklenȧř, J. Biomol. NMK 2000, 16, 291 -302;
135. b) P. Permi, I. Kilpeläinen, A. Annila, J. Magn. Reson. 2000, 146, 255-259;
136. c) F. Löhr, S. Pfeiffer, Y-J. Lin, J. Hartleib, O. Klimmek, H. Rüterjans, J. Biomol. NMR 2000, 18, 337-346;
137. d) A. Eletsky, A. Kienhofer, K. Pervushin, J. Biomol. NMR 2001, 20, 177-180.
138. L. Emsley, G. Bodenhausen, Chem. Phys. Lett. 1990, 765, 469-476.
139. a) J. Boyd, N. Soffe, J. Magn. Reson. 1989, 85, 406-413;
140. b) S. Patt, J. Magn. Reson. 1992, 96, 94-102.