Tuning Cellular Uptake of Molecular Probes by Rational Design of Their Assembly into Supramolecular Nanoprobes

Journal of the American Chemical Society

Volumn 138, Issue 10, 2016, Pages 3533-3540

  Lock, Lye Lin ^a   Reyes, Claudia D ^a   Zhang, Pengcheng ^a   Cui, Honggang ^a,b,c  

^a Johns Hopkins University   (United States)

^b JOHNS HOPKINS UNIVERSITY   (United States)

^c JOHNS HOPKINS UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CATHEPSIN B; FLUORESCENT DYE; NANOMATERIAL; OLIGOPEPTIDE;

CHEMISTRY; DRUG DESIGN; ENZYMOLOGY; FLOW CYTOMETRY; GENETIC PROCEDURES; HUMAN; MALE; PROCEDURES; PROSTATE TUMOR; SYNTHESIS; TUMOR CELL LINE;

BIOSENSING TECHNIQUES; CATHEPSIN B; CELL LINE, TUMOR; DRUG DESIGN; FLOW CYTOMETRY; FLUORESCENT DYES; HUMANS; MALE; NANOSTRUCTURES; OLIGOPEPTIDES; PROSTATIC NEOPLASMS;

EID: 84961275913     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.6b00073     Document Type: Article

References (78)

1. Weissleder, R. Science 2006, 312, 1168-1171 10.1126/science.1125949
2. Willmann, J. K.; van Bruggen, L. M.; Dinkelborg, L. M.; Gambhir, S. S. Nat. Rev. Drug Discovery 2008, 7, 591-607 10.1038/nrd2290
3. Chen, K.; Chen, X. Y. Curr. Top. Med. Chem. 2010, 10, 1227-1236 10.2174/156802610791384225
4. Wender, P. A.; Mitchell, D. J.; Pattabiraman, K.; Pelkey, E. T.; Steinman, L.; Rothbard, J. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000, 97, 13003-13008 10.1073/pnas.97.24.13003
5. Banerjee, S. R.; Pullambhatla, M.; Foss, C. A.; Nimmagadda, S.; Ferdani, R.; Anderson, C. J.; Mease, R. C.; Pomper, M. G. J. Med. Chem. 2014, 57, 2657-2669 10.1021/jm401921j
6. Missirlis, D.; Khant, H.; Tirrell, M. Biochemistry 2009, 48, 3304-3314 10.1021/bi802356k
7. Zhang, P.; Lock, L. L.; Cheetham, A. G.; Cui, H. Mol. Pharmaceutics 2014, 11, 964-973 10.1021/mp400619v
8. Choi, C. H. J.; Hao, L. L.; Narayan, S. P.; Auyeung, E.; Mirkin, C. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 7625-7630 10.1073/pnas.1305804110
9. Rosi, N. L.; Giljohann, D. A.; Thaxton, C. S.; Lytton-Jean, A. K. R.; Han, M. S.; Mirkin, C. A. Science 2006, 312, 1027-1030 10.1126/science.1125559
10. Cheetham, A. G.; Zhang, P. C.; Lin, Y. A.; Lock, L. L.; Cui, H. G. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 2907-2910 10.1021/ja3115983
11. Lock, L. L.; Cheetham, A. G.; Zhang, P. C.; Cui, H. G. ACS Nano 2013, 7, 4924-4932 10.1021/nn400218a
12. Agarwal, R.; Singh, V.; Jurney, P.; Shi, L.; Sreenivasan, S. V.; Roy, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 17247-17252 10.1073/pnas.1305000110
13. Albanese, A.; Walkey, C. D.; Olsen, J. B.; Guo, H.; Emili, A.; Chan, W. C. W. ACS Nano 2014, 8, 5515-5526 10.1021/nn4061012
14. Chithrani, B. D.; Ghazani, A. A.; Chan, W. C. W. Nano Lett. 2006, 6, 662-668 10.1021/nl052396o
15. Geng, Y.; Dalhaimer, P.; Cai, S. S.; Tsai, R.; Tewari, M.; Minko, T.; Discher, D. E. Nat. Nanotechnol. 2007, 2, 249-255 10.1038/nnano.2007.70
16. Gratton, S. E. A.; Ropp, P. A.; Pohlhaus, P. D.; Luft, J. C.; Madden, V. J.; Napier, M. E.; DeSimone, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 11613-11618 10.1073/pnas.0801763105
17. Jiang, W.; Kim, B. Y. S.; Rutka, J. T.; Chan, W. C. W. Nat. Nanotechnol. 2008, 3, 145-150 10.1038/nnano.2008.30
18. Kolhar, P.; Anselmo, A. C.; Gupta, V.; Pant, K.; Prabhakarpandian, B.; Ruoslahti, E.; Mitragotri, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 10753-10758 10.1073/pnas.1308345110
19. Rejman, J.; Oberle, V.; Zuhorn, I. S.; Hoekstra, D. Biochem. J. 2004, 377, 159-169 10.1042/bj20031253
20. Tang, L.; Yang, X. J.; Yin, Q.; Cai, K. M.; Wang, H.; Chaudhury, I.; Yao, C.; Zhou, Q.; Kwon, M.; Hartman, J. A.; Dobrucki, I. T.; Dobrucki, L. W.; Borst, L. B.; Lezmig, S.; Helferich, W. G.; Ferguson, A. L.; Fan, T. M.; Cheng, J. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 15344-15349 10.1073/pnas.1411499111
21. Zhang, S. L.; Li, J.; Lykotrafitis, G.; Bao, G.; Suresh, S. Adv. Mater. 2009, 21, 419-424 10.1002/adma.200801393
22. Champion, J. A.; Katare, Y. K.; Mitragotri, S. J. Controlled Release 2007, 121, 3-9 10.1016/j.jconrel.2007.03.022
23. Champion, J. A.; Mitragotri, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 4930-4934 10.1073/pnas.0600997103
24. Tyagi, S.; Kramer, F. R. Nat. Biotechnol. 1996, 14, 303-308 10.1038/nbt0396-303
25. Chen, J.; Liu, T. W. B.; Lo, P. C.; Wilson, B. C.; Zheng, G. Bioconjugate Chem. 2009, 20, 1836-1842 10.1021/bc900207k
26. Lee, S.; Xie, J.; Chen, X. Y. Curr. Top. Med. Chem. 2010, 10, 1135-1144 10.2174/156802610791384270
27. Olson, E. S.; Jiang, T.; Aguilera, T. A.; Nguyen, Q. T.; Ellies, L. G.; Scadeng, M.; Tsien, R. Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 4311-4316 10.1073/pnas.0910283107
28. Thurley, S.; Roglin, L.; Seitz, O. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 12693-12695 10.1021/ja075487r
29. Zheng, G.; Chen, J.; Stefflova, K.; Jarvi, M.; Li, H.; Wilson, B. C.; Thurley, S.; Roglin, L.; Seitz, O. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 12693 10.1021/ja075487r
30. Hamley, I. W. Chem. Rev. 2012, 112, 5147-5192 10.1021/cr3000994
31. Nelson, R.; Sawaya, M. R.; Balbirnie, M.; Madsen, A. O.; Riekel, C.; Grothe, R.; Eisenberg, D. Nature 2005, 435, 773-778 10.1038/nature03680
32. Han, S. Y.; Cao, S. S.; Wang, Y. M.; Wang, J. Q.; Xia, D. H.; Xu, H.; Zhao, X. B.; Lu, J. R. Chem.-Eur. J. 2011, 17, 13095-13102 10.1002/chem.201101970
33. Cui, H. G.; Cheetham, A. G.; Pashuck, E. T.; Stupp, S. I. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 12461-12468 10.1021/ja507051w
34. Cui, H. G.; Webber, M. J.; Stupp, S. I. Biopolymers 2010, 94, 1-18 10.1002/bip.21328
35. Hartgerink, J. D.; Beniash, E.; Stupp, S. I. Science 2001, 294, 1684-1688 10.1126/science.1063187
36. Lowik, D. W. P. M.; Garcia-Hartjes, J.; Meijer, J. T.; van Hest, J. C. M. Langmuir 2005, 21, 524-526 10.1021/la047578x
37. Missirlis, D.; Chworos, A.; Fu, C. J.; Khant, H. A.; Krogstad, D. V.; Tirrell, M. Langmuir 2011, 27, 6163-6170 10.1021/la200800e
38. Paramonov, S. E.; Jun, H. W.; Hartgerink, J. D. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 7291-7298 10.1021/ja060573x
39. Pashuck, E. T.; Cui, H. G.; Stupp, S. I. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 6041-6046 10.1021/ja908560n
40. Stendahl, J. C.; Rao, M. S.; Guler, M. O.; Stupp, S. I. Adv. Funct. Mater. 2006, 16, 499-508 10.1002/adfm.200500161
41. Stupp, S. I.; Zha, R. H.; Palmer, L. C.; Cui, H. G.; Bitton, R. Faraday Discuss. 2013, 166, 9-30 10.1039/c3fd00120b
42. Bai, S.; Pappas, C.; Debnath, S.; Frederix, P. W. J. M.; Leckie, J.; Fleming, S.; Ulijn, R. V. ACS Nano 2014, 8, 7005-7013 10.1021/nn501909j
43. Cavalli, S.; Albericio, F.; Kros, A. Chem. Soc. Rev. 2010, 39, 241-263 10.1039/B906701A
44. Kuang, Y.; Du, X. W.; Zhou, J.; Xu, B. Adv. Healthcare Mater. 2014, 3, 1217-1221 10.1002/adhm.201300645
45. Duncan, R.; Cable, H. C.; Lloyd, J. B.; Rejmanova, P.; Kopecek, J. Makromol. Chem. 1983, 184, 1997-2008 10.1002/macp.1983.021841005
46. Jedeszko, C.; Sloane, B. F. Biol. Chem. 2004, 385, 1017-1027 10.1515/BC.2004.132
47. Weissleder, R.; Tung, C. H.; Mahmood, U.; Bogdanov, A., Jr. Nat. Biotechnol. 1999, 17, 375-378 10.1038/7933
48. Gosal, W. S.; Morten, I. J.; Hewitt, E. W.; Smith, D. A.; Thomson, N. H.; Radford, S. E. J. Mol. Biol. 2005, 351, 850-864 10.1016/j.jmb.2005.06.040
49. Jonkheijm, P.; van der Schoot, P.; Schenning, A. P. H. J.; Meijer, E. W. Science 2006, 313, 80-83 10.1126/science.1127884
50. Korevaar, P. A.; Newcomb, C. J.; Meijer, E. W.; Stupp, S. I. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 8540-8543 10.1021/ja503882s
51. Pappas, C. G.; Sasselli, I. R.; Ulijn, R. V. Angew. Chem., Int. Ed. 2015, 54, 8119-8123 10.1002/anie.201500867
52. Tantakitti, F.; Boekhoven, J.; Wang, X.; Kazantsev, R. V.; Yu, T.; Li, J.; Zhuang, E.; Zandi, R.; Ortony, J. H.; Newcomb, C. J.; Palmer, L. C.; Shekhawat, G. S.; Olvera de la Cruz, M.; Schatz, G. C.; Stupp, S. I. Nat. Mater. 2016, 10.1038/nmat4538
53. Zhang, Y.; Zhou, N.; Shi, J. F.; Pochapsky, S. S.; Pochapsky, T. C.; Zhang, B.; Zhang, X. X.; Xu, B. Nat. Commun. 2015, 6.
54. Shimada, T.; Sakamoto, N.; Motokawa, R.; Koizumi, S.; Tirrell, M. J. Phys. Chem. B 2012, 116, 240-243 10.1021/jp209105z
55. Stine, W. B.; Dahlgren, K. N.; Krafft, G. A.; LaDu, M. J. J. Biol. Chem. 2003, 278, 11612-11622 10.1074/jbc.M210207200
56. Shimada, T.; Lee, S.; Bates, F. S.; Hotta, A.; Tirrell, M. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 13711-13714 10.1021/jp901727q
57. Velichko, Y. S.; Stupp, S. I.; Olvera de la Cruz, M. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 2326-2334 10.1021/jp074420n
58. Ohshima, H. Langmuir 2015, 31, 13633-13638 10.1021/acs.langmuir.5b02969
59. Stigter, D. J. Phys. Chem. 1978, 82, 1417-1423 10.1021/j100501a019
60. Stigter, D. J. Phys. Chem. 1978, 82, 1424-1429 10.1021/j100501a020
61. Nel, A. E.; Madler, L.; Velegol, D.; Xia, T.; Hoek, E. M. V.; Somasundaran, P.; Klaessig, F.; Castranova, V.; Thompson, M. Nat. Mater. 2009, 8, 543-557 10.1038/nmat2442
62. Yim, E. K.; Leong, K. W. Nanomedicine 2005, 1, 10-21 10.1016/j.nano.2004.11.008
63. Zhang, K.; Fang, H. F.; Chen, Z. Y.; Taylor, J. S. A.; Wooley, K. L. Bioconjugate Chem. 2008, 19, 1880-1887 10.1021/bc800160b
64. Zhang, K.; Rossin, R.; Hagooly, A.; Chen, Z. Y.; Welch, M. J.; Wooley, K. L. J. Polym. Sci., Part A: Polym. Chem. 2008, 46, 7578-7583 10.1002/pola.23020
65. Shen, C. L.; Murphy, R. M. Biophys. J. 1995, 69, 640-651 10.1016/S0006-3495(95)79940-4
66. Szpaderska, A. M.; Frankfater, A. Cancer Res. 2001, 61, 3493-3500
67. Chen, L.; McCrate, J. M.; Lee, J. C.; Li, H. Nanotechnology 2011, 22, 105708 10.1088/0957-4484/22/10/105708
68. Dasgupta, S.; Auth, T.; Gompper, G. Nano Lett. 2014, 14, 687-693 10.1021/nl403949h
69. Beddoes, C. M.; Case, C. P.; Briscoe, W. H. Adv. Colloid Interface Sci. 2015, 218, 48-68 10.1016/j.cis.2015.01.007
70. Lin, J. Q.; Alexander-Katz, A. ACS Nano 2013, 7, 10799-10808 10.1021/nn4040553
71. Osaki, F.; Kanamori, T.; Sando, S.; Sera, T.; Aoyama, Y. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 6520-6521 10.1021/ja048792a
72. Wang, T. T.; Bai, J.; Jiang, X.; Nienhaus, G. U. ACS Nano 2012, 6, 1251-1259 10.1021/nn203892h
73. Steinman, R. M.; Silver, J. M.; Cohn, Z. A. J. Cell Biol. 1974, 63, 949-969 10.1083/jcb.63.3.949
74. Unno, N.; Menconi, M. J.; Salzman, A. L.; Smith, M.; Hagen, S.; Ge, Y. M.; Ezzell, R. M.; Fink, M. P. Am. J. Physiol.-Gastr. L 1996, 270, G1010-G1021
75. Vasilyeva, E.; Forgac, M. J. Biol. Chem. 1998, 273, 23823-23829 10.1074/jbc.273.37.23823
76. Chen, J. M.; Hessler, J. A.; Putchakayala, K.; Panama, B. K.; Khan, D. P.; Hong, S.; Mullen, D. G.; DiMaggio, S. C.; Som, A.; Tew, G. N.; Lopatin, A. N.; Baker, J. R.; Holl, M. M. B.; Orr, B. G. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 11179-11185 10.1021/jp9033936
77. Hong, S. P.; Leroueil, P. R.; Janus, E. K.; Peters, J. L.; Kober, M. M.; Islam, M. T.; Orr, B. G.; Baker, J. R.; Holl, M. M. B. Bioconjugate Chem. 2006, 17, 728-734 10.1021/bc060077y
78. Sovadinova, I.; Palermo, E. F.; Huang, R.; Thoma, L. M.; Kuroda, K. Biomacromolecules 2011, 12, 260-268 10.1021/bm1011739