Structural Design Elements in Biological Materials: Application to Bioinspiration

Advanced Materials

Volumn 27, Issue 37, 2015, Pages 5455-5476

  Naleway, Steven E ^a   Porter, Michael M ^b   McKittrick, Joanna ^a,c   Meyers, Marc A ^a,c,d  

^a UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

^b AMRL   (United States)

^c UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

^d UNIVERSITY OF CALIFORNIA SAN DIEGO   (United States)

Author keywords

bioinspired materials; biological materials science; structural design elements

Indexed keywords

CONSTITUTIVE EQUATIONS; DESIGN; FRACTURE; FRACTURE TOUGHNESS; MECHANICAL PROPERTIES; STIFFNESS; STRUCTURAL DESIGN; TOUGHNESS; WEAR RESISTANCE;

BIO-INSPIRED DESIGNS; BIO-INSPIRED MATERIALS; CRITICAL DESIGN PARAMETERS; IMPACT PROTECTION; MECHANICAL BEHAVIOR; STRUCTURAL APPLICATIONS; STRUCTURAL ELEMENTS; WEIGHT REDUCTION;

BIOLOGICAL MATERIALS;

BIOMIMETIC MATERIAL;

ANIMAL; BIOMIMETICS; HUMAN; MECHANICS; PROCEDURES;

ANIMALS; BIOMIMETIC MATERIALS; BIOMIMETICS; HUMANS; MECHANICAL PHENOMENA;

EID: 84942817177     PISSN: 09359648     EISSN: 15214095     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/adma.201502403     Document Type: Review

References (154)

1. C. Mora, D. P. Tittensor, S. Adl, A. G. B. Simpson, PLoS Bio. 2011, 9, e1001127.
2. S. Weiner, W. Traub, H. D. Wagner, J. Struct. Biol. 1999, 126, 241.
3. Y. S. Lin, C. T. Wei, E. A. Olevsky, M. A. Meyers, J. Mech. Behav. Biomed. Mater. 2011, 4, 1145.
4. F. Barthelat, H. Tang, P. D. Zavattieri, C. M. Li, H. D. Espinosa, J. Mech. Phys. Solids 2007, 55, 306.
5. R. Menig, M. H. Meyers, M. A. Meyers, K. S. Vecchio, Acta Mater. 2000, 48, 2383.
6. F. Barthelat, H. D. Espinosa, Exp. Mech. 2007, 47, 311.
7. J. Aizenberg, J. C. Weaver, M. S. Thanawala, V. C. Sundar, D. E. Morse, P. Fratzl, Science 2005, 309, 275.
8. M. A. Meyers, P.-Y. Chen, A. Y. M. Lin, Y. Seki, Prog. Mater. Sci. 2008, 53, 1.
9. P.-Y. Chen, J. McKittrick, M. A. Meyers, Prog. Mater. Sci. 2012, 57, 1492.
10. S. E. Naleway, J. R. A. Taylor, M. M. Porter, M. A. Meyers, J. McKittrick, unpublished.
11. J. McKittrick, P.-Y. Chen, L. Tombolato, E. E. Novitskaya, M. W. Trim, G. A. Hirata, E. A. Olevsky, M. F. Horstemeyer, M. A. Meyers, Mater. Sci. Eng. C 2010, 30, 331.
12. D. S. Fudge, K. H. Gardner, V. T. Forsyth, C. Riekel, J. M. Gosline, Biophys. J. 2003, 85, 2015.
13. V. Ottani, D. Martini, M. Franchi, A. Ruggeri, M. Raspanti, Micron 2002, 33, 587.
14. J. A. Kluge, O. Rabotyagova, G. G. Leisk, D. L. Kaplan, Trends Biotechnol. 2008, 26, 244.
15. T. Lenau, M. Barfoed, Adv. Eng. Mater. 2008, 10, 299.
16. J. C. Weaver, G. W. Milliron, A. Miserez, K. Evans-Lutterodt, S. Herrera, I. Gallana, W. J. Mershon, B. Swanson, P. Zavattieri, E. DiMasi, D. Kisailus, Science 2012, 336, 1275.
17. S. Bechtle, T. Fett, G. Rizzi, S. Habelitz, A. Klocke, G. A. Schneider, Biomaterials 2010, 31, 4238.
18. B. W. Cribb, A. Rathmell, R. Charters, R. Rasch, H. Huang, I. R. Tibbetts, Arthopod Struct. Development 2009, 38, 173.
19. A. Miserez, T. Schneberk, C. J. Sun, F. W. Zok, J. H. Waite, Science 2008, 319, 1816.
20. P.-Y. Chen, J. Schirer, A. Simpson, R. Nay, Y.-S. Lin, W. Yang, M. I. Lopez, J. Li, E. A. Olevsky, M. A. Meyers, J. Mater. Res. 2012, 27, 100.
21. J. H. Kinney, S. J. Marshall, G. W. Marshall, Crit. Rev. Oral Biol. Med. 2003, 14, 13.
22. W. Yang, B. Gludovatz, E. A. Zimmermann, H. A. Bale, R. O. Ritchie, M. A. Meyers, Acta Biomater. 2013, 9, 5876.
23. L. Tombolato, E. E. Novitskaya, P.-Y. Chen, F. A. Sheppard, J. McKittrick, Acta Biomater. 2010, 6, 319.
24. W. Yang, C. Chao, J. McKittrick, Acta Biomater. 2013, 9, 5297.
25. P.-Y. Chen, A. G. Stokes, J. McKittrick, Acta Biomater. 2009, 5, 693.
26. S. Hamza, N. Slimane, Z. Azari, G. Pluvinage, Appl. Surf. Sci. 2013, 264, 485.
27. W. Yang, S. E. Naleway, M. M. Porter, M. A. Meyers, J. McKittrick, Acta Biomater. 2015, 23, 1.
28. S. Krauss, E. Monsonego-Ornan, E. Zelzer, P. Fratzl, R. Shahar, Adv. Mater. 2009, 21, 407.
29. Y. Li, C. Ortiz, M. C. Boyce, J. Mech. Phys. Solids 2013, 61, 1144.
30. M. M. Porter, E. E. Novitskaya, A. B. Castro-Cesena, M. A. Meyers, J. McKittrick, Acta Biomater. 2013, 9, 6763.
31. A. K. Dastjerdi, F. Barthelat, J. Mech. Behav. Biomed. Mater. 2015, DOI: 10.1016/j.jmbbm.2014.09.025.
32. M. J. Connors, H. Ehrlich, M. Hog, C. Godeffroy, S. Araya, I. Kallai, D. Gazit, M. Boyce, C. Ortiz, J. Struct. Biol. 2012, 177, 314.
33. F. Vollrath, Mol. Biotechnol. 2000, 74, 67.
34. D. S. Fudge, J. M. Gosline, Proc. R. Soc. B 2004, 271, 291.
35. D. S. Fudge, N. Levy, S. Chiu, J. M. Gosline, J. Exp. Biol. 2005, 208, 4613.
36. V. R. Sherman, W. Yang, M. A. Meyers, J. Mech. Behav. Biomed. Mater. 2015, DOI: 10.1016/j.jmbbm.2015.05.023.
37. M. Heim, D. Keerl, T. Scheibel, Angew. Chem. 2009, 48, 3584.
38. J. McKittrick, P.-Y. Chen, S. G. Bodde, W. Yang, E. E. Novitskaya, M. A. Meyers, JOM 2012, 64, 449.
39. S. W. Downing, R. H. Spitzer, W. L. Salo, J. S. Downing, L. J. Saidel, E. A. Koch, Science 1981, 212, 326.
40. J. G. Hardy, L. M. Romer, T. R. Scheibel, Polymer 2008, 49, 4309.
41. M. A. Meyers, J. McKittrick, P.-Y. Chen, Science 2013, 339, 773.
42. A. Gautieri, S. Vesentini, A. Redaelli, M. J. Buehler, Nano Lett. 2011, 11, 757.
43. Y. Lanir, Biophys. J. 1978, 24, 541.
44. A. D. Freed, T. C. Doehring, J. Biomech. Eng. 2005, 127, 587.
45. V. R. Sherman, W. Yang, M. A. Meyers, unpublished.
46. R. W. Ogden, Proc. R. Soc. London Ser. A 1972, 326, 565.
47. E. M. Arruda, M. C. Boyce, J. Mech. Phys. Solids 1993, 41, 389.
48. Y. C. Fung, Biomechanics: Mechanical Porperties of Living Tissues, 2nd ed., Springer, New York 1993.
49. T. Yamamoto, T. Hasegawa, M. Sasaki, H. Hongo, C. Tabata, Z. S. Liu, M. Q. Li, N. Amizuka, J. Electron Microsc. 2012, 61, 113.
50. J. C. Weaver, J. Aizenberg, G. E. Fantner, D. Kisailus, A. Woesz, P. Allen, K. Fields, M. J. Porter, F. W. Zok, P. K. Hansma, P. Fratzl, D. E. Morse, J. Struct. Biol. 2007, 158, 93.
51. Y. Bouligand, Tissue Cell 1972, 4, 189.
52. E. A. Zimmermann, B. Gludovatz, E. Schaible, N. K. N. Dave, W. Yang, M. A. Meyers, R. O. Ritchie, Nat. Commun. 2013, 4, 2634.
53. W. Yang, V. R. Sherman, B. Gludovatz, M. Mackey, E. A. Zimmermann, E. H. Chang, E. Schaible, Z. Qin, M. J. Buehler, R. O. Ritchie, M. A. Meyers, Acta Biomater. 2014, 10, 3599.
54. A. C. Neville, Biological Fibrous Composites: Devlopment Beyond the Cell Membrane, Cambridge University Press, New York 1993.
55. D. Zhu, C. F. Ortega, R. Motamedi, L. Szewciw, F. Vernerey, F. Barthelat, Adv. Eng. Mater. 2012, 14, B185.
56. G. A. Sword, M. Lecoq, S. J. Simpson, J. Insect Physiol. 2010, 56, 949.
57. N. Guarin-Zapata, J. Gomez, N. Yaraghi, D. Kisailus, P. D. Zavattieri, Acta Biomater. 2015, DOI: 10.1016/j.actbio.2015.04.039.
58. M. C. S. Kingsley, M. A. Ramsay, Arctic 1988, 41, 236.
59. S. Skatter, B. Kucera, Holz als Roh- und Werkstoff 1997, 55, 207.
60. M. M. Porter, L. Meraz, A. Calderon, H. Choi, A. Chouhan, L. Wang, M. A. Meyers, J. McKittrick, Compos. Struct. 2015, 119, 174.
61. D. A. W. Thompson, On Growth and Form, Cambridge University Press, Cambridge, UK 1917.
62. G. Harary, A. Tal, Comput. Graphics Forum 2011, 30, 237.
63. B. J. F. Bruet, J. H. Song, M. C. Boyce, C. Ortiz, Nat. Mater. 2008, 7, 748.
64. S. Roy, B. Basu, Mater. Characterization 2008, 59, 747.
65. S. Suresh, Science 2001, 292, 2447.
66. S. Suresh, A. E. Giannakopoulos, J. Alcala, Acta Mater. 1997, 45, 1307.
67. I. S. Choi, M. Dao, S. Suresh, J. Mech. Phys. Solids 2008, 56, 157.
68. A. E. Giannakopoulos, S. Suresh, Int. J. Solids Struct. 1997, 34, 2357.
69. A. E. Giannakopoulos, S. Suresh, M. Finot, M. Olsson, Acta Metall. 1995, 43, 1335.
70. A. S. Kim, J. Besson, A. Pineau, Int. J. Solids Struct. 1999, 36, 1845.
71. A. S. Kim, S. Suresh, C. F. Shih, Int. J. Solids Struct. 1997, 34, 3415.
72. V. Imbeni, J. J. Kruzic, G. W. Marshall, S. J. Marshall, R. O. Ritchie, Nat. Mater. 2005, 4, 229.
73. A. Miserez, D. Rubin, J. H. Waite, J. Biol. Chem. 2010, 285, 38115.
74. A. Woesz, J. C. Weaver, M. Kazanci, Y. Dauphin, J. Aizenberg, D. E. Morse, P. Fratzl, J. Mater. Res. 2006, 21, 2068.
75. P. M. Hughes, Tissue Cell 1987, 19, 705.
76. A. Y. M. Lin, M. A. Meyers, K. S. Vecchio, Mater. Sci. Eng. C 2006, 26, 1380.
77. T. L. Anderson, Fracture Mechanics Fundamentals and Applications, 3rd ed., Taylor & Francis Group, Boca Raton, FL, USA 2005.
78. R. K. Nalla, J. J. Kruzic, R. O. Ritchie, Bone 2004, 34, 790.
79. M. E. Launey, M. J. Buehler, R. O. Ritchie, Annu. Rev. Mater. Sci. 2010, 40, 25.
80. M. E. Launey, P.-Y. Chen, J. McKittrick, R. O. Ritchie, Acta Biomater. 2010, 6, 1505.
81. R. O. Ritchie, M. J. Buehler, P. Hansma, Phys. Today 2009, 62, 41.
82. R. O. Ritchie, Int. J. Fract. 1999, 100, 55.
83. R. O. Ritchie, Nat. Mater. 2011, 10, 817.
84. R. Menig, M. H. Meyers, M. A. Meyers, K. S. Vecchio, Mater. Sci. Eng. A 2001, 297, 203.
85. M. A. Kasapi, J. M. Gosline, J. Exp. Biol. 1997, 200, 1639.
86. M. W. Trim, M. F. Horstemeyer, H. Rhee, H. Le Kadiri, L. N. Williams, J. Liao, K. B. Walters, J. McKittrick, S. J. Park, Acta Biomater. 2011, 7, 1228.
87. P.-Y. Chen, A. Y. M. Lin, J. McKittrick, M. A. Meyers, Acta Biomater. 2008, 4, 587.
88. J. Whitfield, Nature 2003, DOI: 10.1038/news031208-10.
89. V. A. Lubarda, Introduction to the Mechanics of Deformable Bodies, 2nd ed., University of Montenegro Press, Podgorica, Montenegro 1989.
90. G. E. Exadaktylos, K. N. Kaklis, Int. J. Rock Mech. Mining Sci. 2001, 38, 227.
91. M. A. Kasapi, J. M. Gosline, Equine Veterinary J. 1998, 26, 10.
92. C. Ziskind, S. Fleischer, K. Zhang, S. R. Cohen, H. D. Wagner, in: Advances in Mathematical Modeling and Experimental Methods for Materials and Structures, (Eds:, R. Gilat, L. Banks-Sills,), Springer, Dordrecht, The Netherlands 2009, p. 187.
93. R. K. Nalla, J. H. Kinney, R. O. Ritchie, Biomaterials 2003, 24, 3955.
94. R. O. Ritchie, J. H. Kinney, J. J. Kruzic, R. K. Nalla, Fatigue Fract. Eng. Mater. Struct. 2005, 28, 345.
95. M. Petrtyl, J. Hert, P. Fiala, J. Biomech. 1996, 29, 161.
96. W. Yang, J. McKittrick, Acta Biomater. 2013, 9, 9065.
97. M. A. Meyers, P.-Y. Chen, M. I. Lopez, Y. Seki, A. Y. M. Lin, J. Mech. Behav. Biomed. Mater. 2011, 4, 626.
98. Y. Seki, M. S. Schneider, M. A. Meyers, Acta Mater. 2005, 53, 5281.
99. H. Rhee, M. F. Horstemeyer, Y. Hwang, H. Lim, H. El Kadiri, W. Trim, Mater. Sci. Eng. C 2009, 29, 2333.
100. S. G. Bodde, M. A. Meyers, J. McKittrick, J. Mech. Behav. Biomed. Mater. 2011, 4, 723.
101. S. Ravindran, Sci. Am. 2013, 309, 14.
102. L. J. Gibson, M. F. Ashby, Cellular Solids: Structure and Properties, 2nd ed., Cambridge University Press, Cambridge, UK 1997.
103. L. J. Gibson, J. Biomechanics 2005, 38, 377.
104. M. F. Ashby, Metall. Mater. Trans. A 1983, 14, 1755.
105. Y. Seki, S. G. Bodde, M. A. Meyers, Acta Biomater. 2010, 6, 331.
106. Z. Q. Liu, D. Jiao, M. A. Meyers, Z. F. Zhang, Acta Biomater. 2015, 17, 137.
107. G. N. Karam, L. J. Gibson, Int. J. Solids Struct. 1995, 32, 1259.
108. G. N. Karam, L. J. Gibson, Int. J. Solids Struct. 1995, 32, 1285.
109. F. B. Gill, Ornithology, 3rd ed., W.H. Freeman & Company, New York 2007.
110. N. S. Proctor, P. J. Lynch, Manual of Ornithology: Avian Structure and Function,: Yale University Press, New Haven, CT, USA 1993.
111. P. M. O'Connor, L. P. A. M. Claessens, Nature 2005, 436, 253.
112. J. D. Currey, R. M. Alexander, J. Zool. 1985, 206, 453.
113. W. C. Young, R. G. Budynas, A. M. Sadegh, Roark's Formulas for Stress and Strain, 8th ed. McGraw Hill, New York 2012.
114. C. J. Pennycuick, Modelling the Flying Bird, Elseview Academic Press, San Diego, CA, USA 2008.
115. I. H. Chen, W. Yang, M. A. Meyers, unpublished.
116. C. W. Nicolay, M. J. Vaders, J. Morphol. 2006, 267, 841.
117. C. R. Jaslow, J. Biomech. 1990, 23, 313.
118. J. H. Song, S. Reichert, I. Kallai, D. Gazit, M. Wund, M. C. Boyce, C. Ortiz, J. Struct. Biol. 2010, 171, 318.
119. I. C. Gebeshuber, J. H. Kindt, J. B. Thompson, Y. Del Amo, H. Stachelberger, M. A. Brzezinski, G. D. Stucky, D. E. Morse, P. K. Hansma, J. Microsc.-(Oxford) 2003, 212, 292.
120. I. H. Chen, J. H. Kiang, V. Correa, M. I. Lopez, P.-Y. Chen, J. McKittrick, M. A. Meyers, J. Mech. Behav. Biomed. Mater. 2011, 4, 713.
121. Y. Li, C. Ortiz, M. C. Boyce, Phys. Rev. E 2012, 85, 031901.
122. E. Stokstad, Science 2005, 307, 827.
123. Y. Li, C. Ortiz, M. C. Boyce, Phys. Rev. E 2011, 84, 062904.
124. E. Lin, Y. N. Li, J. C. Weaver, C. Ortiz, M. C. Boyce, J. Mater. Res. 2014, 29, 1867.
125. W. Yang, I. H. Chen, B. Gludovatz, E. A. Zimmermann, R. O. Ritchie, M. A. Meyers, Adv. Mater. 2013, 25, 31.
126. A. Sosinka, M. M. Rost-Roszkowska, J. Vilimova, K. Tajovsky, M. Kszuk-Jendrysik, L. Chajec, L. Sonakowska, K. Kaminska, M. Hyra, I. Poprawa, Arthopod Struct. Development 2014, 43, 477.
127. A. Browning, C. Ortiz, M. C. Boyce, J. Mech. Behav. Biomed. Mater. 2013, 19, 75.
128. J. Cornfield, Sci. Am. 2008, 18, 58.
129. A. Mitchell, Nature 1998, 391, 842.
130. F. J. Vernerey, F. Barthelat, J. Mech. Phys. Solids 2014, 68, 66.
131. F. J. Vernerey, F. Barthelat, Int. J. Solids Struct. 2010, 47, 2268.
132. F. J. Vernerey, K. Musiket, F. Barthelat, Int. J. Solids Struct. 2014, 51, 274.
133. D. J. Zhu, L. Szewciw, F. Vernerey, F. Barthelat, J. Mech. Behav. Biomed. Mater. 2013, 24, 30.
134. M. M. Porter, D. Adriaens, R. L. Hatton, M. A. Meyers, J. McKittrick, Science 2015, 349, aaa6683.
135. T. Praet, D. Adriaens, S. Van Cauter, B. Masschaele, M. De Beule, B. Verhegghe, Int. J. Numerical Methods Biomed. Eng. 2012, 28, 1028.
136. C. Neutens, D. Adriaens, J. Christiaens, B. De Kegel, M. Dierick, R. Boistel, L. Van Hoorebeke, J. Anat. 2014, 224, 710.
137. P. Fratzl, J. R. Soc. Interface 2007, 4, 637.
138. A. Lazaris, S. Arcidiacono, Y. Huang, J.-F. Zhou, F. Duguay, N. Chretien, E. A. Welsh, J. W. Soares, C. N. Karatzas, Science 2002, 295, 472.
139. R. M. Erb, R. Libanori, N. Rothfuchs, A. R. Studart, Science 2012, 335, 199.
140. E. Munch, M. E. Launey, D. H. Alsem, E. Saiz, A. P. Tomsia, R. O. Ritchie, Science 2008, 322, 1516.
141. A. Tampieri, S. Sprio, A. Ruffini, G. Celotti, I. G. Lesci, N. Roveri, J. Mater. Chem. 2009, 19, 4973.
142. B. G. Compton, J. A. Lewis, Adv. Mater. 2014, 26, 5930.
143. M. Mirkhalaf, A. K. Dastjerdi, F. Barthelat, Nat. Commun. 2014, 5, 3166.
144. X.-X. Xia, Z.-G. Qian, C. S. Ki, Y. H. Park, D. L. Kaplan, S. Y. Lee, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 14059.
145. F. Vollrath, D. P. Knight, Nature 2001, 410, 541.
146. S. G. Zhang, Nat. Biotechnol. 2003, 21, 1171.
147. L. K. Grunenfelder, N. Suksangpanya, C. Salinas, G. Milliron, N. Yaraghi, S. Herrera, K. Evans-Lutterodt, S. R. Nutt, P. Zavattieri, D. Kisailus, Acta Biomater. 2014, 10, 3997.
148. G. Milliron, Ph.D. Thesis, UC Riverside, Riverside, CA, USA 2012.
149. S. Deville, E. Saiz, R. K. Nalla, A. P. Tomsia, Science 2006, 311, 515.
150. F. Bouville, E. Maire, S. Meille, B. Van de Moortele, A. J. Stevenson, S. Deville, Nat. Mater. 2014, 13, 508.
151. M. M. Porter, M. Yeh, J. Strawson, T. Goehring, S. Lujan, P. Siripasopsotorn, M. A. Meyers, J. McKittrick, Mater. Sci. Eng. A 2012, 556, 741.
152. I. Corni, T. J. Harvey, J. A. Wharton, K. R. Stokes, F. C. Walsh, R. J. K. Wood, Bioinspiration Biomimetics 2012, 7, 031001.
153. L. Kou, C. Gao, Nanoscale 2013, 5, 4370.
154. C. Sachs, H. Fabritius, D. Raabe, J. Struct. Biol. 2008, 161, 120.