Anti-cancer therapies of 21st century: Novel approach to treat human cancers using cold atmospheric plasma

Plasma Processes and Polymers

Volumn 11, Issue 12, 2014, Pages 1128-1137

  Ratovitski, Edward A ^a,b   Cheng, Xiaoqian ^a   Yan, Dayun ^a   Sherman, Jonathan H ^c   Canady, Jerome ^d   Trink, Barry ^b,e   Keidar, Michael ^a  

^a George Washington University   (United States)

^b JOHNS HOPKINS UNIVERSITY SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

^c GEORGE WASHINGTON UNIVERSITY   (United States)

^d Jerome Canady Research Institute for Advanced Biological and Technological Sciences   (United States)

^e RAMBAM MEDICAL CENTER   (Israel)

Author keywords

Apoptosis; Cancer; Cell cycle arrest; Cold atmospheric plasma; Non thermal plasma; Reactive nitrogen species; Reactive oxygen species

Indexed keywords

CELL DEATH; NITROGEN PLASMA; REACTIVE OXYGEN SPECIES; TUMORS;

CANCER; CELL-CYCLE ARREST; COLD ATMOSPHERIC PLASMAS; NONTHERMAL PLASMA; REACTIVE NITROGEN SPECIES;

DISEASES;

EID: 84916631784     PISSN: 16128850     EISSN: 16128869     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/ppap.201400071     Document Type: Review

References (100)

1. S. Crawford, Front. Pharmacol. 2013, 4, 68.
2. G. Wondrak, Antioxid. Redox Signal. 2009, 11, 3013.
3. M. Kuo, Antioxid. Redox Signal. 2009, 11, 99.
4. C. Lord, A. Ashworth, Nature 2012, 481, 287.
5. T. Bagnyukova, I. Serebriiskii, Y. Zhou, E. Hopper-Borge, E. Golemis, I. Astsaturov, Cancer Biol. Ther. 2010, 10, 839.
6. G. Schwartz, M. Shah, J. Clin. Oncol. 2005, 23, 9408.
7. C. Kim, J. Bahn, S. Lee, G. Kim, S. Jun, K. Lee, S. Baek, J. Biotechnol. 2010, 150, 530.
8. R. Sensenig, S. Kalghatgi, E. Cerchar, G. Fridman, A. Shereshevsky, B. Torabi, K. Arjunan, E. Podolsky, A. Fridman, G. Friedman, J. Azizkhan-Clifford, A. Brooks, Ann. Biomed. Eng. 2011, 39, 674.
9. M. Keidar, R. Walk, A. Shashurin, P. Srinivasan, A. Sandler, S. Dasgupta, R. Ravi, R. Guerrero-Preston, B. Trink, Br. J. Cancer 2011, 105, 1295.
10. H. Ahn, K. Kim, G. Kim, E. Moon, S. Yang, J. Lee, PLoS ONE 2011, 6, e28154.
11. J. Kim, J. Ballato, P. Foy, T. Hawkins, Y. Wei, J. Li, S. Kim, Biosens. Bioelectron. 2011, 28, 333.
12. J. Schlegel, J. Köritzer, V. Boxhammer, Clin. Plasma Med. 2013, 1, 2.
13. N. Barekzi, M. Laroussi, Plasma Process. Polym. 2013, 10, 1039.
14. X. Yan, Z. Xiong, F. Zou, S. Zhao, X. Lu, G. Yang, G. He, K. Ostrikov, Plasma Process. Polym. 2012, 9, 59.
15. S. Arndt, E. Wacker, Y. Li, T. Shimizu, H. Thomas, G. Morfill, S. Karrer, J. Zimmermann, A. Bosserhoff, Exp. Dermatol. 2013, 22, 284.
16. G. Daeschlein, S. Scholz, S. Lutze, A. Arnold, S. von Podewils, T. Kiefer, T. Tueting, O. Hardt, H. Haase, O. Grisk, S. Langner, C. Ritter, T. von Woedtke, M. Junger, Exp. Dermatol. 2013, 22, 582.
17. F. Utsumi, H. Kajiyama, K. Nakamura, H. Tanaka, M. Mizuno, K. Ishikawa, H. Kondo, H. Kano, M. Hori, F. Kikkawa, PLoS ONE 2013, 8, e81576.
18. M. Wang, B. Holmes, X. Cheng, W. Zhu, M. Keidar, L. Zhang, PLoS ONE 2013, 8, e73741.
19. J. Koritzer, V. Boxhammer, A. Schafer, T. Shimizu, T. Klampfl, Y. Li, C. Welz, S. Schwenk-Zieger, G. Morfill, J. Zimmermann, J. Schlegel, PLoS ONE 2013, 8, e64498.
20. R. Walk, J. Snyder, P. Srinivasan, J. Kirsch, S. Diaz, F. Blanco, A. Shashurin,M. Keidar, A. Sandler, J. Pediatr. Surg. 2013, 48, 67.
21. L. Brulle, M. Vandamme, D. Ries, E. Martel, E. Robert, S. Lerondel, V. Trichet, S. Richard, J. Pouvesle, A. Le Pape, PLoS ONE 2012, 7, e52653.
22. L. Partecke, K. Evert, J. Haugk, F. Doering, L. Normann, S. Diedrich, F. Weiss, M. Evert, N. Huebner, C. Guenther, C. Heidecke, A. Kramer, R. Bussiahn, K. Weltmann, O. Pati, C. Bender, W. von Bernstorff, BMC Cancer 2012, 12, 473.
23. J. Chang, S. Kang, Y. Shin, K. Kim, S. Seo, S. Yang, J. Lee, E. Moon, S. Baek, K. Lee, C. Kim, Arch. Biochem. Biophys. 2014, 545, 133.
24. A. Hirst, F. Frame, N. Maitland, D. O'Connell, Biomed. Res. Int. 2014, 2014, 878319.
25. O. Volotskova, T. Hawley, M. Stepp, M. Keidar, Sci. Rep. 2012, 2, 636.
26. G. C. Kim, G. J. Kim, S. Park, S. Jeon, H. Seo, F. Iza, J. Lee, J. Phys. D: Appl. Phys. 2009, 42, 032005.
27. M. Kong, M. Keidar, K. Ostrikov, J. Phys. D: Appl. Phys. 2011, 44, 174018.
28. G. Park, S. Park, M. Choi, I. Koo, J. Byun, J. Hong, J. Sim, G. Collins, J. Lee, Plasma Sources Sci. Technol. 2012, 21, 043001.
29. X. Cheng, W. Murphy, N. Recek, D. Yan, U. Cvelbar, A. Vesel, M. Mozetic, J. Canady, M. Keidar, J. Sherman, J. Phys. D: Appl. Phys. 2014, 47, 335402.
30. G. Fogarty, A. Hong, J. Surg. Oncol. 2014, 109, 370.
31. M. Vandamme, E. Robert, S. Lerondel, V. Sarron, D. Ries, S. Dozias, J. Sobilo, D. Gosset, C. Kieda, B. Legrain, J. Pouvesle, A. Pape, Int. J. Cancer 2012, 130, 2185.
32. G. Collet, E. Robert, A. Lenoir, M. Vandamme, T. Darny, S. Dozias, C. Kieda, J. Pouvesle, Plasma Sources Sci. Technol. 2014, 23, 012005.
33. E. Robert, M. Vandamme, L. Brulle, S. Lerondel, A. LePape, V. Sarron, D. Ries, T. Darny, S. Dozias, G. Collet, C. Kieda, J. Pouvesle, Clin. Plasma Med. 2013, 1, 8.
34. J. Zirnheld, S. Zucker, T. DiSanto, R. Berezney, K. Etemadi, IEEE Trans. Plasma Sci. 2010, 38, 948.
35. S. Zucker, J. Zirnheld, A. Bagati, T. DiSanto, B. Des Soye, J. Wawrzyniak, K. Etemadi, M. Nikiforov, R. Berezney, Cancer Biol. Ther. 2012, 13, 1299.
36. N. Georgescu, A. Lupu, IEEE Trans. Plasma Sci. 2010, 38, 1949.
37. S. Iseki, K. Nakamura, M. Hayashi, H. Tanaka, H. Kondo, H. Kajiyama, H. Kano, F. Kikkawa, M. Hori, Appl. Phys. Lett. 2012, 100, 113702.
38. N. Kaushik, P. Attri, N. Kaushik, E. Choi, Molecules 2013, 18, 4917.
39. H. Ahn, K. Kim, N. Hoan, C. Kim, E. Moon, K. Choi, S. Yang, J. Lee, PLoS ONE 2014, 9, e86173.
40. D. Trachootham, J. Alexandre, P. Huang, Nat. Rev. Drug Discov. 2009, 8, 579.
41. M. Marletta, Trends Biochem. Sci. 1989, 14, 488.
42. D. Graves, J. Phys. D: Appl. Phys. 2012, 45, 263001.
43. P. Lukes, E. Dolezalova, I. Sisrova, M. Clupek, Plasma Sources Sci. Technol. 2014, 23, 015019.
44. S. Kalghatgi, C. M. Kelly, E. Cerchar, B. Torabi, O. Alekseev, A. Fridman, G. Friedman, J. Azizkhan-Clifford, PLoS ONE 2011, 6, e16270.
45. S. Kalghatgi, A. Fridman, J. Azizkhan-Clifford, G. Friedman, Plasma Process. Polym. 2012, 9, 726.
46. K. Panngom, K. Baik, M. Nam, J. Han, H. Rhim, E. Choi, Cell Death Dis. 2013, 4, e642.
47. S. Gebicki, J. Gebicki, Biochem. J. 1993, 289, 743.
48. K. Davies,M. Delsignore, S. Lin, J. Biol. Chem. 1987, 262, 9902.
49. C. Wong, A. Cheema, L. Zhang, Y. Suzuki, Circ. Res. 2008, 102, 310.
50. Y. Suzuki, M. Carini, D. Butterfield, Antioxid. Redox Signal. 2010, 12, 323.
51. G. Bienert, A. Moller, K. Kristiansen, A. Schulz, I. Moller, J. Schjoerring, T. Jahn, J. Biol. Chem. 2007, 282, 1183.
52. G. Bienert, J. Schjoerring, T. Jahn, Biochim. Biophys. Acta 2006, 1758, 994.
53. T. Slater, Biochem. J. 1984, 222, 1.
54. T. Finkel, J. Leukoc. Biol. 1999, 65, 337.
55. T. Finkel, FEBS Lett. 2000, 476, 52.
56. R. Salganik, J. Am. Coll. Nutr. 2001, 20, S464.
57. R. Snider, R. Moore, Bios 1986, 57, 63.
58. S. Jain, J. Biol. Chem. 1984, 259, 3391.
59. P. McNeil, R. Steinhardt, J. Cell Biol. 1997, 137, 1.
60. H. Simon, A. Haj-Yehia, F. Levi-Schaffer, Apoptosis 2000, 5, 415.
61. Y. Ryu, Y. Kim, J. Lee, G. Shim, H. Uhm, G. Park, E. Choi, PLoS ONE 2013, 8, e66231.
62. O. Volotskova, A. Shashurin, M. Stepp, S. Pal-Ghosh, M. Keidar, Plasma Med. 2011, 1, 85.
63. S. Zhao, Z. Xiong, X. Mao, D. Meng, Q. Lei, Y. Li, P. Deng, M. Chen, M. Tu, X. Lu, G. Yang, G. He, PLoS ONE 2013, 8, e73665.
64. S. Jo, M. Son, H. Koh, S. Lee, I. Song, Y. Kim, Y. Lee, K. Jeong, W. Kim, J. Park, B. Song, T. Huh, J. Biol. Chem. 2001, 276, 16168.
65. S. Moncada, J. Erusalimsky, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2002, 3, 214.
66. C. Szabo, H. Ischiropoulos, R. Radi, Nat. Rev. Drug Discov. 2007, 6, 662.
67. D. Moreno, M. Marti, P. De Biase, D. Estrin, V. Demicheli, R. Radi, L. Boechi, Arch. Biochem. Biophys. 2011, 507, 304.
68. W. Shen, J. Hu, J. Zheng, J. Int. Med. Res. 2014, 42, 164.
69. J. Beckta, S. Ahmad, H. Yang, K. Valerie, Cell Cycle 2014, 13, 710.
70. S. Ashwell, S. Zabludoff, Clin. Cancer Res. 2008, 14, 4032.
71. M. Ishaq, S. Kumar, H. Varinli, Z. Han, A. Rider, M. Evans, A. Murphy, K. Ostrikov, Mol. Biol. Cell 2014, 25, 1523.
72. J. Kim, Y. Wei, J. Li, S. Kim, Biosens. Bioelectron. 2010, 26, 555.
73. R. Nuccitelli, X. Chen, A. Pakhomov, W. Baldwin, S. Sheikh, J. Pomicter, W. Ren, C. Osgood, R. Swanson, J. Kolb, S. Beebe, K. Schoenbach, Int. J. Cancer 2009, 125, 438.
74. J. Reed, Nat. Rev. Drug Discov. 2002, 1, 111.
75. R. Nuccitelli, R. Wood, M. Kreis, B. Athos, J. Huynh, K. Lui, P. Nuccitelli, E. Epstein, Exp. Dermatol. 2014, 23, 135.
76. R. Nuccitelli, J. Huynh, K. Lui, R. Wood, M. Kreis, B. Athos, P. Nuccitelli, Int. J. Cancer 2013, 132, 1933.
77. B. Haertel, M. Hahnel, S. Blackert, K. Wende, T. von Woedtke, U. Lindequist, Cell Biol. Int. 2012, 36, 1217.
78. K. Wende, S. Straenburg, B. Haertel, M. Harms, S. Holtz, A. Barton, K. Masur, T. von Woedtke, U. Lindequist, Cell Biol. Int. 2014, 38, 412.
79. B. Haertel, S. Straenburg, K. Oehmigen, K. Wende, T. von Woedtke, U. Lindequist, Biomed. Res. Int. 2013, 2013, 761451.
80. S. Blackert, B.Haertel, K.Wende, T. vonWoedtke, U. Lindequist, J. Derm. Sci. 2013, 70, 173.
81. H. Lee, C. Shon, Y. Kim, S. Kim, G. Kim, M. Kong, New J. Phys. 2009, 11, 115026.
82. S. Kim, T. Chung, S. Bae, S. Leem, Appl. Phys. Lett. 2010, 97, 023702.
83. N. Barekzi, M. Laroussi, J. Phys. D: Appl. Phys. 2012, 45, 422002.
84. S. Yonson, S. Coulombe, V. Leveille, R. Leask, J. Phys. D: Appl. Phys. 2006, 39, 3508.
85. X. Zhang, M. Li, R. Zhou, K. Feng, S. Yang, Appl. Phys. Lett. 2008, 93, 021502.
86. M. Leduc, D. Guay, R. Leask, S. Coulombe, New J. Phys. 2009, 11, 115021.
87. G. Fridman, A. Shereshevsky, M. Jost, A. Brooks, A. Fridman, A. Gutsol, V. Vasilets, G. Friedman, Plasma Chem. Plasma Proc. 2007, 27, 163.
88. A. Lupu, N. Georgescu, A. Calugaru, L. Cremer, G. Szegli, F. Kerek, Roum. Arch. Microbiol. Immunol. 2009, 68, 136.
89. G. C. Kim, H. J. Lee, C.H. Shon, J. Korean Phys. Soc. 2009, 54, 625.
90. E. Stoffels, I. Kieft, R. Sladek, L. van der Bedem, E. van der Laan, M. Steinbuch, Plasma Sources Sci. Technol. 2006, 15, S169.
91. M. Thiyagarajan, L. Waldbeser, A. Whitmill, Stud. Health Technol. Inform. 2012, 173, 515.
92. N. Kaushik, H. Uhm, E. Choi, Appl. Phys. Lett. 2012, 100, 84102.
93. X. Cheng, J. Sherman, W. Murphy, E. Ratovitski, J. Canady, M. Keidar, PLoS ONE 2014, 9, e98652.
94. C. Kim, S. Kwon, J. Bahn, K. Lee, S. Jun, P. Rack, S. Baek, Appl. Phys. Lett. 2010, 96, 243701.
95. Y. Ma, C. Ha, S. Hwang, H. Lee, G. Kim, K. Lee, K. Song, PLoS ONE 2014, 9, e91947.
96. M. Vandamme, E. Robert, S. Dozias, J. Sobilo, S. Lerondel, A. Le Pape, J. Pouvesle, Plasma Med. 2011, 1, 27.
97. M. Vandamme, E. Robert, S. Pesnel, E. Barbosa, S. Dozias, S. Lerondel, A Le Pape, J. Pouvesle, Plasma Process. Polym. 2010, 7, 264.
98. R. Guerrero-Preston, T. Ogawa, M. Uemura, G. Shumulinsky, B. Valle, F. Pirini, R. Ravi, D. Sidransky, M. Keidar, B. Trink, Int. J. Mol. Med. 2014, 34, 941.
99. S. Kang, J. Cho, J. Chang, Y. Shin, K. Kim, J. Park, S. Yang, J. Lee, E. Moon, K. Lee, C. Kim, Cell Death Dis. 2014, 5, e1056.
100. J. Chang, S. Kang, Y. Shin, K. Kim, S. Seo, S. Yang, J. Lee, E. Moon, K. Lee, C. Kim, PLoS ONE 2014, 9, e92198.