Structural characterization of CO-inhibited Mo-nitrogenase by combined application of nuclear resonance vibrational spectroscopy, extended X-ray absorption fine structure, and density functional theory: New insights into the effects of CO binding and the role of the interstitial atom

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 45, 2014, Pages 15942-15954

  Scott, Aubrey D ^b   Pelmenschikov, Vladimir ^a   Guo, Yisong ^c   Yan, Lifen ^b   Wang, Hongxin ^b,d   George, Simon J ^b   Dapper, Christie H ^e   Newton, William E ^e   Yoda, Yoshitaka ^f   Tanaka, Yoshihito ^g   Cramer, Stephen P ^b,d  

^a TECHNISCHE UNIVERSITÄT BERLIN   (Germany)

^b UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

^c CARNEGIE MELLON UNIVERSITY   (United States)

^d LAWRENCE BERKELEY NATIONAL LABORATORY   (United States)

^e VIRGINIA POLYTECHNIC INSTITUTE AND STATE UNIVERSITY   (United States)

^f Institute of Physical and Chemical Research   (Japan)

^g RIKEN SPring 8 Center   (Japan)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ABSORPTION SPECTRA; ATOMIC PHYSICS; ATOMS; ENZYMES; EXTENDED X RAY ABSORPTION FINE STRUCTURE SPECTROSCOPY; ISOTOPES; LIGANDS; VIBRATIONAL SPECTROSCOPY; X RAY ABSORPTION;

EXTENDED X-RAY ABSORPTION FINE STRUCTURES; FREQUENCY REGIONS; INTERSTITIAL ATOMS; ISOTOPE SHIFTS; NUCLEAR RESONANCE VIBRATIONAL SPECTROSCOPY; STRETCHING MODES; STRUCTURAL CHARACTERIZATION; WILD-TYPE ENZYMES;

DENSITY FUNCTIONAL THEORY;

BACTERIAL ENZYME; CARBON MONOXIDE; CYTOCHROME P450; FERRIC ION; ISOTOPE; LIGAND; MYOGLOBIN; NITROGENASE; ENZYME INHIBITOR; MOLYBDENUM IRON PROTEIN;

ARTICLE; AZOTOBACTER VINELANDII; CONTROLLED STUDY; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; ELECTRON SPIN RESONANCE; EXTENDED X RAY ABSORPTION FINE STRUCTURE; FOURIER TRANSFORMATION; INFRARED SPECTROSCOPY; LIGAND BINDING; NONHUMAN; NUCLEAR RESONANCE VIBRATIONAL SPECTROSCOPY; PHOTOLYSIS; SPECTROSCOPY; SUBURETHRAL SLING; WILD TYPE; X RAY ABSORPTION SPECTROSCOPY; ANTAGONISTS AND INHIBITORS; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; ENZYMOLOGY; GENETICS; METABOLISM; MUTATION; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEIN CONFORMATION; QUANTUM THEORY;

AZOTOBACTER VINELANDII; CARBON MONOXIDE; ENZYME INHIBITORS; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; MODELS, MOLECULAR; MOLYBDOFERREDOXIN; MUTATION; NITROGENASE; PROTEIN CONFORMATION; QUANTUM THEORY; SPECTROSCOPY, FOURIER TRANSFORM INFRARED; X-RAY ABSORPTION SPECTROSCOPY;

EID: 84910010879     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja505720m     Document Type: Article

References (100)

1. Hoffman, B. M.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. Acc. Chem. Res. 2009, 42, 609-619
2. Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M.; Dean, D. R. Annu. Rev. Biochem. 2009, 78, 701-722
3. Canfield, D. E.; Glazer, A. N.; Falkowski, P. G. Science 2010, 330, 192-196
4. Burgess, B. K.; Lowe, D. J. Chem. Rev. 1996, 96, 2983-3011
5. Masukawa, H.; Inoue, K.; Sakurai, H.; Wolk, C. P.; Hausinger, R. P. Appl. Environ. Microbiol. 2010, 76, 6741-6750
6. Venters, R. A.; Nelson, M. J.; McLean, P. A.; True, A. E.; Levy, M. A.; Hoffman, B. M.; Orme-Johnson, W. H. J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 3487-3498
7. Lee, C. C.; Hu, Y.; Ribbe, M. W. Science 2010, 329, 642
8. Lee, C. C.; Hu, Y. L.; Ribbe, M. W. Angew. Chem. 2011, 50, 5545-5547
9. Yang, Z.-Y.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. J. Biol. Chem. 2011, 286, 19417-19421
10. Yang, Z.-Y.; Moure, V. R.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. Proc. Nat. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 19644-19648
11. Seefeldt, L. C.; Yang, Z.-Y.; Duval, S.; Dean, D. R. Biochim. Biophys. Acta 2013, 1827, 1102-1111
12. Einsle, O.; Tezcan, F. A.; Andrade, S. L. A.; Schmid, B.; Yoshida, M.; Howard, J. B.; Rees, D. C. Science 2002, 297, 1696-1700
13. Spatzal, T.; Aksoyoglu, M.; Zhang, L.; Andrade, S. L. A.; Schleicher, E.; Weber, S.; Rees, D. C.; Einsle, O. Science 2011, 334, 940
14. Lancaster, K. M.; Roemelt, M.; Ettenhuber, P.; Hu, Y. L.; Ribbe, M. W.; Neese, F.; Bergmann, U.; DeBeer, S. Science 2011, 334, 974-977
15. Wiig, J. A.; Hu, Y.; Lee, C. C.; Ribbe, M. W. Science 2012, 337, 1672-1675
16. Sørlie, M.; Christiansen, J.; Lemon, B. J.; Peters, J. W.; Dean, D. R.; Hales, B. J. Biochemistry 2001, 40, 1540-1549
17. Sarma, R.; Barney, B. M.; Keable, S.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Peters, J. W. J. Inorg. Biochem. 2010, 104, 385-389
18. Yang, Z.-Y.; Seefeldt, L. C.; Dean, D. R.; Cramer, S. P.; George, S. J. Angew. Chem. 2011, 123, 286-289
19. Davis, L. C.; Henzl, M. T.; Burris, R. H.; Orme-Johnson, W. H. Biochemistry 1979, 18, 4860-4869
20. Cameron, L. M.; Hales, B. J. Biochemistry 1998, 37, 9449-9456
21. Pollock, R. C.; Lee, H. I.; Cameron, L. M.; Derose, V. J.; Hales, B. J.; Orme-Johnson, W. H.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 8686-8687
22. Christie, P. D.; Lee, H. I.; Cameron, L. M.; Hales, B. J.; Orme-Johnson, W. H.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 8707-8709
23. Lee, H.-I.; Cameron, L. M.; Hales, B. J.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 10121-10126
24. George, S. J.; Ashby, G. A.; Wharton, C. W.; Thorneley, R. N. F. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 6450-6451
25. Yan, L.; Dapper, C. H.; George, S. J.; Wang, H.-X.; Mitra, D.; Dong, W.-B.; Newton, W. E.; Cramer, S. P. Eur. J. Inorg. Chem. 2011, 2011, 2064-2074
26. Yan, L.; Pelmenschikov, V.; Dapper, C. H.; Scott, A. D.; Newton, W. E.; Cramer, S. P. Chem.-Eur. J. 2012, 18, 16349-16357
27. Dance, I. Dalton Trans. 2011, 40, 6480-6489
28. Dance, I. Dalton Trans. 2011, 40, 5516-5527
29. Hoffman, B. M.; Lukoyanov, D.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. Acc. Chem. Res. 2013, 46, 587-595
30. Sturhahn, W. J. Phys.: Condens. Matter 2004, 16, S497-S530
31. Scheidt, W. R.; Durbin, S. M.; Sage, J. T. J. Inorg. Biochem. 2005, 99, 60-71
32. Petrenko, T.; Sturhahn, W.; Neese, F. Hyperfine Interact. 2007, 175, 165-174
33. Leu, B. M.; Zgierski, M. Z.; Wyllie, G. R. A.; Scheidt, W. R.; Sturhahn, W.; Alp, E. E.; Durbin, S. M.; Sage, J. T. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 4211-4227
34. Cramer, S. P.; Hodgson, K. O.; Gillum, W. O.; Mortenson, L. E. J. Am. Chem. Soc. 1978, 100, 3398-3407
35. Cramer, S. P.; Gillum, W. O.; Hodgson, K. O.; Mortenson, L. E.; Stiefel, E. I.; Chisnell, J. R.; Brill, W. J.; Shah, V. K. J. Am. Chem. Soc. 1978, 100, 3814-3819
36. Cramer, S. P.; Flank, A. M.; Weininger, M.; Mortenson, L. E. J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 1049-1055
37. Eidsness, M. K.; Flank, A. M.; Smith, B. E.; Flood, A. C.; Garner, C. D.; Cramer, S. P. J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 2746-2747
38. George, G. N.; Coyle, C. L.; Hales, B. J.; Cramer, S. P. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 4057-4059
39. Chen, J.; Christiansen, J.; Campobasso, N.; Bolin, J. T.; Tittsworth, R. C.; Hales, B. J.; Rehr, J. J.; Cramer, S. P. Angew. Chem. 1993, 32, 1592-1594
40. Chen, J.; Christiansen, J.; Tittsworth, R. C.; Hales, B. J.; George, S. J.; Coucouvanis, D.; Cramer, S. P. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 5509-5515
41. Christiansen, J.; Tittsworth, R. C.; Hales, B. J.; Cramer, S. P. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 10017-10024
42. Krahn, E.; Weiss, B. J. R.; Kröckel, M.; Groppe, J.; Hekel, G.; Cramer, S. P.; Trautwein, A. X.; Schneider, K.; Müller, A. J. Biol. Inorg. Chem. 2002, 7, 37-45
43. George, S. J.; Barney, B. M.; Mitra, D.; Igarashi, R. Y.; Guo, Y.; Dean, D. R.; Cramer, S. P.; Seefeldt, L. C. J. Inorg. Biochem. 2012, 112, 85-92
44. Corbett, M. C.; Hu, Y.; Fay, A. W.; Ribbe, M. W.; Hedman, B.; Hodgson, K. O. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 1238-1243
45. Fay, A. W.; Blank, M. A.; Lee, C. C.; Hu, Y. L.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Ribbe, M. W. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 12612-12618
46. Arber, J. M.; Dobson, B. R.; Eady, R. R.; Stevens, P.; Hasnain, S. S.; Garner, C. D.; Smith, B. E. Nature 1987, 325, 372-374
47. Harvey, I.; Strange, R. W.; Schneider, R.; Gormal, C. A.; Garner, C. D.; Hasnain, S. S.; Richards, R. L.; Smith, B. E. Inorg. Chim. Acta 1998, 276, 150-158
48. Strange, R. W.; Eady, R. R.; Lawson, D.; Hasnain, S. S. J. Synchrotron Radiat. 2003, 10, 71-75
49. Ascone, I.; Strange, R. J. Synchrotron Radiat. 2009, 16, 413-421
50. Best, S. P.; Cheah, M. H. Radiat. Phys. Chem. 2010, 79, 185-194
51. Shafaat, H. S.; Rudiger, O.; Ogata, H.; Lubitz, W. Biochim. Biophys. Acta 2013, 1827, 986-1002
52. Mitra, D.; George, S. J.; Guo, Y.; Kamali, S.; Keable, S.; Peters, J. W.; Pelmenschikov, V.; Case, D. A.; Cramer, S. P. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 2530-2543
53. Fisher, K.; Lowe, D. J.; Tavares, P.; Pereira, A. S.; Huynh, B. H.; Edmondson, D.; Newton, W. E. J. Inorg. Biochem. 2007, 101, 1649-1656
54. Xiao, Y.; Fisher, K.; Smith, M. C.; Newton, W.; Case, D. A.; George, S. J.; Wang, H.; Sturhahn, W.; Alp, E. E.; Zhao, J.; Yoda, Y.; Cramer, S. P. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 7608-7612
55. Delfino, I.; Cerullo, G.; Cannistraro, S.; Manzoni, C.; Polli, D.; Dapper, C.; Newton, W. E.; Guo, Y.; Cramer, S. P. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 3912-3915
56. Maskos, Z.; Hales, B. J. J. Inorg. Biochem. 2003, 93, 11-17
57. Spiro, T. G.; Soldatova, A. V.; Balakrishnan, G. Coord. Chem. Rev. 2013, 257, 511-527
58. Kamali, S.; Wang, H.; Mitra, D.; Ogata, H.; Lubitz, W.; Manor, B. C.; Rauchfuss, T. B.; Byrne, D.; Bonnefoy, V.; Jenney, F. E., Jr.; Adams, M. W. W.; Yoda, Y.; Alp, E.; Zhao, J.; Cramer, S. P. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 724-728
59. Siebert, E.; Horch, M.; Rippers, Y.; Fritsch, J.; Frielingsdorf, S.; Lenz, O.; Escobar, F. V.; Siebert, F.; Paasche, L.; Kuhlmann, U.; Lendzian, F.; Mroginski, M. A.; Zebger, I.; Hildebrandt, P. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 5162-5165
60. Kuchenreuther, J. M.; Guo, Y.; Wang, H.; Myers, W. K.; George, S. J.; Boyke, C. A.; Yoda, Y.; Alp, E. E.; Zhao, J.; Britt, R. D.; Swartz, J. R.; Cramer, S. P. Biochemistry 2013, 52, 818-826
61. Ramsden, J.; Spiro, T. G. Biochemistry 1989, 28, 3125-3128
62. Sage, J. T.; Morikis, D.; Champion, P. M. Biochemistry 1991, 30, 1227-1237
63. Uno, T.; Nishimura, Y.; Makino, R.; Iizuka, T.; Ishimura, Y.; Tsuboi, M. J. Biol. Chem. 1985, 260, 2023-2026
64. Spiro, T. G.; Wasbotten, I. H. J. Inorg. Biochem. 2005, 99, 34-44
65. Guo, Y.; Brecht, E.; Aznavour, K.; Nix, J.; Xiao, Y.; Wang, H.; George, S.; Bau, R.; Keable, S.; Peters, J.; Adams, M. W.; J, F., Jr; Sturhahn, W.; Alp, E.; Zhao, J.; Yoda, Y.; Cramer, S. Hyperfine Interact. 2012, 1-14
66. Stanghellini, P. L.; Sailor, M. J.; Kuznesof, P.; Whitmire, K. H.; Hriljac, J. A.; Kolis, J. W.; Zheng, Y.; Shriver, D. F. Inorg. Chem. 1987, 26, 2950-2954
67. Liu, H. I.; Filipponi, A.; Gavini, N.; Burgess, B. K.; Hedman, B.; DiCicco, A.; Natoli, C. R.; Hodgson, K. O. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 2418-2423
68. George, S. J.; Igarashi, R. Y.; Xiao, Y.; Hernandez, J. A.; Demuez, M.; Zhao, D.; Yoda, Y.; Ludden, P. W.; Rubio, L. M.; Cramer, S. P. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 5673-5680
69. Weber, K.; Krämer, T.; Shafaat, H. S.; Weyhermüller, T.; Bill, E.; van Gastel, M.; Neese, F.; Lubitz, W. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 20745-20755
70. Stanghellini, P. L.; Rossetti, R. Comments Inorg. Chem. 1990, 9, 263-303
71. Kästner, J. Biological Nitrogen Fixation-Simulation of the Reaction Mechanism of Nitrogenase from First Principles. Ph.D. Dissertation, Technischen Universität Clausthal, Clausthal, Germany, 2004.
72. Vrajmasu, V. V.; Bominaar, E. L.; Münck, E. Inorg. Chem. 2003, 42, 5974-5988
73. Eady, R. R.; Smith, B. E.; Abraham, Z. H. L.; Dodd, F. E.; Grossmann, J. G.; Murphy, L. M.; Strange, R. W.; Hasnain, S. S. J. Phys. (Paris) 1997, 7, 611-614
74. Pelmenschikov, V.; Case, D. A.; Noodleman, L. Inorg. Chem. 2008, 47, 6162-6172
75. Hinnemann, B.; Nørskov, J. K. Top. Catal. 2006, 37, 55-69
76. Wiig, J. A.; Lee, C. C.; Hu, Y.; Ribbe, M. W. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 4982-4983
77. Kästner, J.; Blochl, P. E. ChemPhysChem 2005, 6, 1724-1726
78. Kästner, J.; Hemmen, S.; Blöchl, P. E. J. Chem. Phys. 2005, 123, 074306
79. Huniar, U.; Ahlrichs, R.; Coucouvanis, D. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 2588-2601
80. Felton, G. A. N.; Petro, B. J.; Glass, R. S.; Lichtenberger, D. L.; Evans, D. H. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 11290-11291
81. Mulder, D. W.; Ratzloff, M. W.; Shepard, E. M.; Byer, A. S.; Noone, S. M.; Peters, J. W.; Broderick, J. B.; King, P. W. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 6921-6929
82. Scott, T. A.; Berlinguette, C. P.; Holm, R. H.; Zhou, H. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 9741-9744
83. Deng, L.; Holm, R. H. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 9878-9886
84. Strop, P.; Takahara, P. M.; Chiu, H.-J.; Angove, H. C.; Burgess, B. K.; Rees, D. C. Biochemistry 2001, 40, 651-656
85. Fritsch, J.; Scheerer, P.; Frielingsdorf, S.; Kroschinsky, S.; Friedrich, B.; Lenz, O.; Spahn, C. M. T. Nature 2011, 479, 249-252
86. Shomura, Y.; Yoon, K.-S.; Nishihara, H.; Higuchi, Y. Nature 2011, 479, 253-256
87. Pelmenschikov, V.; Kaupp, M. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 11809-11823
88. Gong, W.; Hao, B.; Wei, Z.; Ferguson, D. J., Jr.; Tallant, T.; Krzycki, J. A.; Chan, M. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 9558-9563
89. Kung, Y.; Doukov, T. I.; Seravalli, J.; Ragsdale, S. W.; Drennan, C. L. Biochemistry 2009, 48, 7432-7440
90. Jeoung, J. H.; Dobbek, H. J. Biol. Inorg. Chem. 2012, 17, 167-173
91. Ragsdale, S. W.; Yi, L.; Bender, G.; Gupta, N.; Kung, Y.; Yan, L. F.; Stich, T. A.; Doukov, T.; Leichert, L.; Jenkins, P. M.; Bianchetti, C. M.; George, S. J.; Cramer, S. P.; Britt, R. D.; Jakob, U.; Martens, J. R.; Phillips, G. N.; Drennan, C. L. Biochem. Soc. Trans. 2012, 40, 501-507
92. Peters, J. W.; Stowell, M. H. B.; Soltis, S. M.; Finnegan, M. G.; Johnson, M. K.; Rees, D. C. Biochemistry 1997, 36, 1181-1187
93. Dance, I. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 10925-10942
94. Dance, I. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 1076-1088
95. Dance, I. Dalton Trans. 2012, 41, 4859-4865
96. Moret, M. E.; Peters, J. C. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 2063-2067
97. Creutz, S. E.; Peters, J. C. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 1105-1115
98. van Santen, R. A.; Ciobica, I. M.; van Steen, E.; Ghouri, M. M. Adv. Catal. 2011, 54, 127-187
99. Biloen, P.; Sachtler, W. M. H. Adv. Catal. 1981, 30, 165-216
100. Pichler, H.; Schulz, H. Chem. Eng. Technol. 1970, 42, 1162-1174