Structure, ligands and substrate coordination of the oxygen-evolving complex of photosystem II in the S2 state: A combined EPR and DFT study

Physical Chemistry Chemical Physics

Volumn 16, Issue 24, 2014, Pages 11877-11892

  Lohmiller, Thomas ^a   Krewald, Vera ^a   Navarro, Montserrat Pérez ^a   Retegan, Marius ^a   Rapatskiy, Leonid ^a   Nowaczyk, Marc M ^b   Boussac, Alain ^c   Neese, Frank ^a   Lubitz, Wolfgang ^a   Pantazis, Dimitrios A ^a   Cox, Nicholas ^a  

^a MAX PLANCK INSTITUTE FOR CHEMICAL ENERGY CONVERSION   (Germany)

^b RUHR UNIVERSITY BOCHUM   (Germany)

^c SERVICE DE CHIMIE BIOORGANIQUE ET DE MARQUAGE   (France)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

LIGAND; OXYGEN; PHOTOSYSTEM II;

CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; ELECTRON SPIN RESONANCE; PHOTOSYSTEM II; PROCEDURES; PROTEIN CONFORMATION; QUANTUM THEORY;

ELECTRON SPIN RESONANCE SPECTROSCOPY; LIGANDS; MODELS, MOLECULAR; OXYGEN; PHOTOSYSTEM II PROTEIN COMPLEX; PROTEIN CONFORMATION; QUANTUM THEORY;

EID: 84901746532     PISSN: 14639076     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c3cp55017f     Document Type: Article

References (136)

1. P. Joliot G. Barbieri R. Chabaud Photochem. Photobiol. 1969 10 309 329
2. B. Kok B. Forbush M. McGloin Photochem. Photobiol. 1970 11 457 475
3. J. P. McEvoy G. W. Brudvig Chem. Rev. 2006 106 4455 4483
4. W. Lubitz E. J. Reijerse J. Messinger Energy Environ. Sci. 2008 1 15 31
5. J. Messinger, T. Noguchi and J. Yano, in Molecular Solar Fuels, ed., T. J. Wydrzynski, and, W. Hillier, Royal Society of Chemistry, Cambridge, 2012, pp. 163-207
6. N. Cox and W. Lubitz, in Chemical Energy Storage, ed., R. Schlögl, De Gruyter Publishers, Berlin, 2012, pp. 185-224
7. N. Cox J. Messinger Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2013 1827 1020 1030
8. N. Cox D. A. Pantazis F. Neese W. Lubitz Acc. Chem. Res. 2013 46 1588 1596
9. Y. Umena K. Kawakami J.-R. Shen N. Kamiya Nature 2011 473 55 60
10. C. P. Aznar R. D. Britt Philos. Trans. R. Soc. London, Ser. B 2002 357 1359 1365
11. K. A. Åhrling M. C. W. Evans J. H. A. Nugent R. J. Ball R. J. Pace Biochemistry 2006 45 7069 7082
12. W. Ames D. A. Pantazis V. Krewald N. Cox J. Messinger W. Lubitz F. Neese J. Am. Chem. Soc. 2011 133 19743 19757
13. S. Milikisiyants R. Chatterjee C. S. Coates F. H. M. Koua J.-R. Shen K. V. Lakshmi Energy Environ. Sci. 2012 5 7747 7756
14. L. Rapatskiy N. Cox A. Savitsky W. M. Ames J. Sander M. M. Nowaczyk M. Rögner A. Boussac F. Neese J. Messinger W. Lubitz J. Am. Chem. Soc. 2012 134 16619 16634
15. H. Nagashima H. Mino Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2013 1827 1165 1173
16. A. Haddy Photosynth. Res. 2007 92 357 368
17. L. Kulik W. Lubitz Photosynth. Res. 2009 102 391 401
18. T. Lohmiller W. Ames W. Lubitz N. Cox S. K. Misra Appl. Magn. Reson. 2013 44 691 720
19. N. Cox W. Lubitz A. Savitsky Mol. Phys. 2013 111 2788 2808
20. J. L. Casey K. Sauer Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 1984 767 21 28
21. J. C. de Paula G. W. Brudvig J. Am. Chem. Soc. 1985 107 2643 2648
22. K. A. Åhrling M. C. Evans J. H. Nugent R. J. Pace Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2004 1656 66 77
23. G. C. Dismukes Y. Siderer Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1981 78 274 278
24. A. Boussac S. Un O. Horner A. W. Rutherford Biochemistry 1998 37 4001 4007
25. A. Boussac H. Kuhl S. Un M. Rögner A. W. Rutherford Biochemistry 1998 37 8995 9000
26. O. Horner E. Rivière G. Blondin S. Un A. W. Rutherford J.-J. Girerd A. Boussac J. Am. Chem. Soc. 1998 120 7924 7928
27. A. Boussac A. W. Rutherford Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2000 1457 145 156
28. A. Haddy K. V. Lakshmi G. W. Brudvig H. A. Frank Biophys. J. 2004 87 2885 2896
29. A. Boussac J. J. Girerd A. W. Rutherford Biochemistry 1996 35 6984 6989
30. J. M. Peloquin K. A. Campbell D. W. Randall M. A. Evanchik V. L. Pecoraro W. H. Armstrong R. D. Britt J. Am. Chem. Soc. 2000 122 10926 10942
31. L. V. Kulik B. Epel W. Lubitz J. Messinger J. Am. Chem. Soc. 2007 129 13421 13435
32. C. Teutloff S. Pudollek S. Kessen M. Broser A. Zouni R. Bittl Phys. Chem. Chem. Phys. 2009 11 6715 6726
33. N. Cox L. Rapatskiy J.-H. Su D. A. Pantazis M. Sugiura L. Kulik P. Dorlet A. W. Rutherford F. Neese A. Boussac W. Lubitz J. Messinger J. Am. Chem. Soc. 2011 133 3635 3648
34. J.-H. Su N. Cox W. Ames D. A. Pantazis L. Rapatskiy T. Lohmiller L. V. Kulik P. Dorlet A. W. Rutherford F. Neese A. Boussac W. Lubitz J. Messinger Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2011 1807 829 840
35. F. Neese Coord. Chem. Rev. 2009 253 526 563
36. D. A. Pantazis M. Orio T. Petrenko S. Zein E. Bill W. Lubitz J. Messinger F. Neese Chem.-Eur. J. 2009 15 5108 5123
37. D. A. Pantazis M. Orio T. Petrenko S. Zein W. Lubitz J. Messinger F. Neese Phys. Chem. Chem. Phys. 2009 11 6788 6798
38. S. Schinzel J. Schraut A. Arbuznikov P. Siegbahn M. Kaupp Chem.-Eur. J. 2010 16 10424 10438
39. N. Cox W. Ames B. Epel L. V. Kulik L. Rapatskiy F. Neese J. Messinger K. Wieghardt W. Lubitz Inorg. Chem. 2011 50 8238 8251
40. D. A. Pantazis W. Ames N. Cox W. Lubitz F. Neese Angew. Chem., Int. Ed. 2012 51 9935 9940
41. H. Isobe M. Shoji S. Yamanaka Y. Umena K. Kawakami N. Kamiya J.-R. Shen K. Yamaguchi Dalton Trans. 2012 41 13727 13740
42. K. Yamaguchi H. Isobe S. Yamanaka T. Saito K. Kanda M. Shoji Y. Umena K. Kawakami J.-R. Shen N. Kamiya M. Okumura Int. J. Quantum Chem. 2013 113 525 541
43. V. Krewald F. Neese D. A. Pantazis J. Am. Chem. Soc. 2013 135 5726 5739
44. M. Pérez Navarro W. M. Ames H. Nilsson T. Lohmiller D. A. Pantazis L. Rapatskiy M. M. Nowaczyk F. Neese A. Boussac J. Messinger W. Lubitz N. Cox Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 15561 15566
45. A. Boussac A. W. Rutherford Biochemistry 1988 27 3476 3483
46. T. A. Ono Y. Inoue Arch. Biochem. Biophys. 1989 275 440 448
47. A. Boussac F. Rappaport P. Carrier J. M. Verbavatz R. Gobin D. Kirilovsky A. W. Rutherford M. Sugiura J. Biol. Chem. 2004 279 22809 22819
48. W. F. Beck J. C. de Paula G. W. Brudvig J. Am. Chem. Soc. 1986 108 4018 4022
49. W. F. Beck G. W. Brudvig Biochemistry 1986 25 6479 6486
50. L.-E. Andréasson Ö. Hansson K. von Schenck Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 1988 936 351 360
51. A. Boussac A. W. Rutherford S. Styring Biochemistry 1990 29 24 32
52. D. H. Kim R. D. Britt M. P. Klein K. Sauer J. Am. Chem. Soc. 1990 112 9389 9391
53. D. H. Kim R. D. Britt M. P. Klein K. Sauer Biochemistry 1992 31 541 547
54. A. Boussac M. Sugiura Y. Inoue A. W. Rutherford Biochemistry 2000 39 13788 13799
55. M. C. W. Evans R. J. Ball J. H. A. Nugent FEBS Lett. 2005 579 3081 3084
56. D. F. Ghanotakis G. T. Babcock C. F. Yocum FEBS Lett. 1984 167 127 130
57. P. O. Sandusky C. F. Yocum Biochim. Biophys. Acta 1984 766 603 611
58. P. O. Sandusky C. F. Yocum Biochim. Biophys. Acta 1986 849 85 93
59. T.-a. Ono Y. Inoue FEBS Lett. 1988 227 147 152
60. A. Boussac J. L. Zimmermann A. W. Rutherford Biochemistry 1989 28 8984 8989
61. M. Sivaraja J. Tso G. C. Dismukes Biochemistry 1989 28 9459 9464
62. A. Boussac J. L. Zimmermann A. W. Rutherford J. Lavergne Nature 1990 347 303 306
63. T. Lohmiller N. Cox J.-H. Su J. Messinger W. Lubitz J. Biol. Chem. 2012 287 24721 24733
64. J. S. Vrettos D. A. Stone G. W. Brudvig Biochemistry 2001 40 7937 7945
65. G. Hendry T. Wydrzynski Biochemistry 2003 42 6209 6217
66. W. Hillier T. Wydrzynski Coord. Chem. Rev. 2008 252 306 317
67. J. Messinger M. Badger T. Wydrzynski Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1995 92 3209 3213
68. K. Beckmann J. Messinger M. R. Badger T. Wydrzynski W. Hillier Photosynth. Res. 2009 102 511 522
69. B. A. Diner and R. D. Britt, in Photosystem II: The Light-Driven Water:Plastoquinone Oxidoreductase, ed., T. Wydrzynski, and, K. Satoh, Springer, Dordrecht, 2005, vol. 1, pp. 207-233
70. R. D. Britt J. L. Zimmermann K. Sauer M. P. Klein J. Am. Chem. Soc. 1989 111 3522 3532
71. M. Tsuno H. Suzuki T. Kondo H. Mino T. Noguchi Biochemistry 2011 50 2506 2514
72. M. Sugiura A. Boussac T. Noguchi F. Rappaport Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2008 1777 331 342
73. N. Ishida M. Sugiura F. Rappaport T. L. Lai A. W. Rutherford A. Boussac J. Biol. Chem. 2008 283 13330 13340
74. J. Sander M. Nowaczyk J. Buchta H. Dau I. Vass Z. Deák M. Dorogi M. Iwai M. Rögner J. Biol. Chem. 2010 285 29851 29856
75. M. M. Nowaczyk K. Krause M. Mieseler A. Sczibilanski M. Ikeuchi M. Rögner Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2012 1817 1339 1345
76. E. Reijerse F. Lendzian R. Isaacson W. Lubitz J. Magn. Reson. 2012 214 237 243
77. E. L. Hahn Phys. Rev. 1950 80 580 594
78. L. G. Rowan E. L. Hahn W. B. Mims Phys. Rev. 1965 137 A61 A71
79. P. Höfer A. Grupp H. Nebenführ M. Mehring Chem. Phys. Lett. 1986 132 279 282
80. E. R. Davies Phys. Lett. A 1974 A47 1 2
81. P. Schosseler T. Wacker A. Schweiger Chem. Phys. Lett. 1994 224 319 324
82. S. Stoll A. Schweiger J. Magn. Reson. 2006 178 42 55
83. F. Neese Wiley Interdiscip. Rev.: Comput. Mol. Sci. 2012 2 73 78
84. J. P. Perdew Phys. Rev. B: Condens. Matter Mater. Phys. 1986 33 8822 8824
85. A. D. Becke Phys. Rev. A: At., Mol., Opt. Phys. 1988 38 3098 3100
86. E. van Lenthe E. J. Baerends J. G. Snijders J. Chem. Phys. 1993 99 4597 4610
87. E. van Lenthe E. J. Baerends J. G. Snijders J. Chem. Phys. 1994 101 9783 9792
88. C. van Wüllen J. Chem. Phys. 1998 109 392 399
89. D. A. Pantazis X. Y. Chen C. R. Landis F. Neese J. Chem. Theory Comput. 2008 4 908 919
90. A. Klamt G. Schüürmann J. Chem. Soc., Perkin Trans. 2 1993 799 805
91. S. Grimme J. Antony S. Ehrlich H. Krieg J. Chem. Phys. 2010 132 154104 154119
92. V. N. Staroverov G. E. Scuseria J. Tao J. P. Perdew J. Chem. Phys. 2003 119 12129 12137
93. J. Tao J. P. Perdew V. N. Staroverov G. E. Scuseria Phys. Rev. Lett. 2003 91 146401
94. L. Noodleman J. Chem. Phys. 1981 74 5737 5743
95. K. Yamaguchi T. Tsunekawa Y. Toyoda T. Fueno Chem. Phys. Lett. 1988 143 371 376
96. S. Yamanaka T. Kawakami H. Nagao K. Yamaguchi Chem. Phys. Lett. 1994 231 25 33
97. A. Bencini F. Totti J. Chem. Theory Comput. 2009 5 144 154
98. M. Orio D. A. Pantazis F. Neese Photosynth. Res. 2009 102 443 453
99. F. Neese J. Comput. Chem. 2003 24 1740 1747
100. F. Neese F. Wennmohs A. Hansen U. Becker Chem. Phys. 2009 356 98 109
101. F. Weigend Phys. Chem. Chem. Phys. 2006 8 1057 1065
102. M. Orio D. A. Pantazis T. Petrenko F. Neese Inorg. Chem. 2009 48 7251 7260
103. P. E. M. Siegbahn Acc. Chem. Res. 2009 42 1871 1880
104. S. Luber I. Rivalta Y. Umena K. Kawakami J.-R. Shen N. Kamiya G. W. Brudvig V. S. Batista Biochemistry 2011 50 6308 6311
105. X. Li E. M. Sproviero U. Ryde V. S. Batista G. Chen Int. J. Quantum Chem. 2013 113 474 478
106. M. Retegan F. Neese D. A. Pantazis J. Chem. Theory Comput. 2013 9 3832 3842
107. Y. Pushkar J. Yano P. Glatzel J. Messinger A. Lewis K. Sauer U. Bergmann V. K. Yachandra J. Biol. Chem. 2007 282 7198 7208
108. Y. L. Pushkar J. Yano K. Sauer A. Boussac V. K. Yachandra Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008 105 1879 1884
109. H. Dau A. Grundmeier P. Loja M. Haumann Philos. Trans. R. Soc. London, Ser. B 2008 363 1237 1243
110. A. Grundmeier H. Dau Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2012 1817 88 105
111. F. H. Koua Y. Umena K. Kawakami J.-R. Shen Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 3889 3894
112. M. Sugiura F. Rappaport K. Brettel T. Noguchi A. W. Rutherford A. Boussac Biochemistry 2004 43 13549 13563
113. H. Dau J. C. Andrews T. A. Roelofs M. J. Latimer W. Liang V. K. Yachandra K. Sauer M. P. Klein Biochemistry 1995 34 5274 5287
114. S. Pudollek, Doctoral Thesis, Freie Universität Berlin, 2012
115. S. Pudollek F. Lendzian R. Bittl Biochem. Soc. Trans. 2008 36 1001 1004
116. C. Teutloff S. Kessen J. Kern A. Zouni R. Bittl FEBS Lett. 2006 580 3605 3609
117. H. Matsuoka K. Furukawa T. Kato H. Mino J.-R. Shen A. Kawamori J. Phys. Chem. B 2006 110 13242 13247
118. D. Koulougliotis R. H. Schweitzer G. W. Brudvig Biochemistry 1997 36 9735 9746
119. G. A. Lorigan R. D. Britt Photosynth. Res. 2000 66 189 198
120. K. A. Campbell D. A. Force P. J. Nixon F. Dole B. A. Diner R. D. Britt J. Am. Chem. Soc. 2000 122 3754 3761
121. M. Zheng S. V. Khangulov G. C. Dismukes V. V. Barynin Inorg. Chem. 1994 33 382 387
122. G. J. Yeagle M. L. Gilchrist L. M. Walker R. J. Debus R. D. Britt Philos. Trans. R. Soc. London, Ser. B 2008 363 1157 1166
123. T. A. Stich G. J. Yeagle R. J. Service R. J. Debus R. D. Britt Biochemistry 2011 50 7390 7404
124. R. J. Debus K. A. Campbell W. Gregor Z. L. Li R. L. Burnap R. D. Britt Biochemistry 2001 40 3690 3699
125. G. J. Yeagle M. L. Gilchrist R. M. McCarrick R. D. Britt Inorg. Chem. 2008 47 1803 1814
126. M. Zheng G. C. Dismukes Inorg. Chem. 1996 35 3307 3319
127. A. Guskov J. Kern A. Gabdulkhakov M. Broser A. Zouni W. Saenger Nat. Struct. Mol. Biol. 2009 16 334 342
128. X. L. Tan Y. Gultneh J. E. Sarneski C. P. Scholes J. Am. Chem. Soc. 1991 113 7853 7858
129. X. S. Tang M. Sivaraja G. C. Dismukes J. Am. Chem. Soc. 1993 115 2382 2389
130. S. Khangulov M. Sivaraja V. V. Barynin G. C. Dismukes Biochemistry 1993 32 4912 4924
131. K.-O. Schäfer R. Bittl W. Zweygart F. Lendzian G. Haselhorst T. Weyhermüller K. Wieghardt W. Lubitz J. Am. Chem. Soc. 1998 120 13104 13120
132. S. Sinnecker F. Neese L. Noodleman W. Lubitz J. Am. Chem. Soc. 2004 126 2613 2622
133. S. Sinnecker F. Neese W. Lubitz J. Biol. Inorg. Chem. 2005 10 231 238
134. T. A. Stich J. W. Whittaker R. D. Britt J. Phys. Chem. B 2010 114 14178 14188
135. D. T. Edmonds Phys. Rep. 1977 29 234 290
136. W. Hillier T. Wydrzynski Phys. Chem. Chem. Phys. 2004 6 4882 4889