Multifrequency pulsed electron paramagnetic resonance study of the S 2 state of the photosystem II manganese cluster

Inorganic Chemistry

Volumn 47, Issue 6, 2008, Pages 1803-1814

  Yeagie, Gregory J ^a   Gilchrist, M Lane ^b   McCarrick, Robert M ^a   Britt, R David ^a  

^a UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

^b CITY UNIVERSITY OF NEW YORK   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

MANGANESE;

ARTICLE; CHEMISTRY; ELECTRON SPIN RESONANCE; KINETICS; MAGNETISM; METABOLISM; METHODOLOGY; PHOTOSYSTEM II; SENSITIVITY AND SPECIFICITY;

ELECTRON SPIN RESONANCE SPECTROSCOPY; KINETICS; MAGNETICS; MANGANESE; PHOTOSYSTEM II PROTEIN COMPLEX; SENSITIVITY AND SPECIFICITY;

EID: 42149091731     PISSN: 00201669     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ic701680c     Document Type: Article

References (109)

1. Britt, R. D.; Zimmermann, J. L.; Sauer, K.; Klein, M. P. J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 3522-3532.
2. DeRose, V. J.; Yachandra, V. K.; McDermott, A. E.; Britt, R. D.; Sauer, K.; Klein, M. P. Biochemistry 1991, 30, 1335-1341.
3. Tang, X. S.; Diner, B. A.; Larsen, B. S.; Gilchrist, M. L., Jr.; Lorigan, G. A.; Britt, R. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994, 91, 704-708.
4. McEvoy, J. P.; Brudvig, G. W. Chem. Rev. 2006, 106, 4455-4483.
5. Debus, R. J. Biochim. Biophys. Acta 1992, 1102, 269-352.
6. Kok, B.; Forbush, B.; McGloin, M. Photochem. Photobiol. 1970, 11, 457-475.
7. Zouni, A.; Witt, H.-T.; Kern, J.; Fromme, P.; Krauss, N.; Saenger, W.; Orth, P. Nature 2001, 409, 739-743.
8. Kamiya, N.; Shen, J.-R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 98-103.
9. Ferreira, K. N.; Iverson, T. M.; Maghlaoui, K.; Barber, J.; Iwata, S. Science 2004, 303, 1831-1838.
10. Loll, B.; Kern, J.; Saenger, W.; Zouni, A.; Biesiadka. J. Nature 2005, 438, 1040-1044.
11. Boerner, R. J.; Nguyen, A. P.; Barry, B. A.; Debus, R. J. Biochemistry 1992, 31, 6660-6672.
12. Allahverdiyeva, Y.; Deak, Z.; Szilard, A.; Diner, B. A.; Nixon, P. J.; Vass, I. Eur. J. Biochem. 2004, 271, 3523-3532.
13. Campbell, K. A.; Peloquin, J. M.; Diner, B. A.; Tang, X.-S.; Chisholm, D. A.; Britt, R. D. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 4787-4788.
14. Campbell, K. A.; Force, D. A.; Nixon, P. J.; Dole, F.; Diner, B. A.; Britt, R. D. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 3754-3761.
15. Chu, H.-A.; Debus, R. J.; Babcock, G. T. Biochemistry 2001, 40, 2312-2316.
16. Debus, R. J.; Campbell, K. A.; Peloquin, J. M.; Pham, D. P.; Britt, R. D. Biochemistry 2000, 39, 470-478.
17. Debus, R. J.; Campbell, K. A.; Pham, D. P.; Hays, A.-M. A.; Britt, R. D. Biochemistry 2000, 39, 62756287..
18. Debus, R. J.; Campbell, K. A.; Gregor, W.; Li, Z.-L.; Burnap, R. L.; Britt, R. D. Biochemistry 2001, 40, 3690-3699.
19. Chu, H.-A.; Hillier, W.; Debus, R. J. Biochemistry 2004, 43, 3152-3166.
20. Debus, R. J. Biochim. Biophys. Acta 2001, 1503, 164-186.
21. Diner, B. A. Biochim. Biophys. Acta 2001, 1503, 147163..
22. Debus, R. J.; Strickler, M. A.; Walker, L. M.; Hillier, W. Biochemistry 2005, 44, 1367-1374.
23. Strickler, M. A.; Hillier, W.; Debus, R. J. Biochemistry 2006, 45, 8801-8811.
24. Yano, J.; Kern, J.; Sauer, K.; Latimer, M. J.; Pushkar, Y.; Biesiadka, J.; Loll, B.; Saenger, W.; Messinger, J.; Zouni, A.; Yachandra, V. K. Science 2006, 314, 821-825.
25. Dismukes, G. C.; Siderer, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1981, 78, 274-278.
26. Dismukes, G. C.; Siderer, Y. FEBS Lett. 1980, 121, 78-80.
27. Dismukes, G. C.; Ferris, K.; Watnick, P. Photobiochem. Photobiophys. 1982, 3, 243-256.
28. Zheng, M.; Dismukes, G. C. Inorg. Chem. 1996, 35, 3307-3319.
29. Campbell, K. A.; Peloquin, J. M.; Pham, D. P.; Debus, R. J.; Britt, R. D. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 447-448.
30. Haddy, A. Photosynth. Res. 2007, 92, 357-368.
31. Britt, R. D.; Derose, V. J.; Yachandra, V. K.; Kim, D. H.; Sauer, K.; Klein, M. P. Curr. Res. Photosynth., Proc. Int. Conf. Photosynth. 8th 1990, 1, 769-772.
32. Britt, R. D.; Force, D. A.; Campbell, K. A.; Randall, D. W.; Gilchrist, L. M.; Clemens, K. L.; Gingell, D. M.; Peloquin, J. M.; Pham, D. P.; Debus, R. J. ACS Symp. Ser. 1998, 692, 272-285.
33. Britt, R. D.; Campbell, K. A.; Peloquin, J. M.; Gilchrist, M. L.; Aznar, C. P.; Dicus, M. M.; Robblee, J.; Messinger, J. Biochim. Biophys. Acta 2004, 1655, 158-171.
34. Britt, R. D.; Peloquin, J. M.; Campbell, K. A. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2000, 29, 463-495.
35. Lubitz, W.; Fiege, R.; Bittl, R.; Irrgang, K.-D.; Renger, G. Bioinorg. Chem. 1997, 673-680.
36. Goussias, C.; Boussac, A.; Rutherford, A. W. Philos. Trans. R. Soc. London, B 2002, 357, 1369-1381.
37. Zimmermann, J. L.; Boussac, A.; Rutherford, A. W. Biochemistry 1993, 32, 4831-4841.
38. Dorlet, P.; Boussac, A.; Rutherford, A. W.; Un, S. J. Phys. Chem. B 1999, 103, 10945-10954.
39. Rutherford, A. W.; Boussac, A.; Faller, P. Biochim. Biophys. Acta 2004, 1655, 222-230.
40. Peloquin, J. M.; Campbell, K. A.; Randall, D. W.; Evanchik, M. A.; Pecoraro, V. L.; Armstrong, W. H.; Britt, R. D. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 10926-10942.
41. Kulik, L. V.; Epel, B.; Lubitz, W.; Messinger, J. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 2392-2393.
42. Kulik, L. V.; Lubitz, W.; Messinger, J. Biochemistry 2005, 44, 9368-9374.
43. Chariot, M.-F.; Boussac, A.; Blondin, G. Biochim. Biophys. Acta 2005, 1708, 120-132.
44. Messinger, J. Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 4764-4771.
45. Messinger, J.; Robblee, J. H.; Bergmann, U.; Fernandez, C.; Glatzel, P.; Visser, H.; Cinco, R. M.; McFarlane, K. L.; Bellacchio, E.; Pizarro, S. A.; Cramer, S. P.; Sauer, K.; Klein, M. P.; Yachandra, V. K. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 7804-7820.
46. Aznar, C. P.; Britt, R. D. Philos. Trans. R. Soc. London, B 2002, 357, 1359-1366.
47. Mino, H.; Ono, T. Appl. Magn. Reson. 2003, 23, 571-583.
48. Tang, X. S.; Sivaraja, M.; Dismukes, G. C. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 2382-2389.
49. Gilchrist, M. L., Jr.; Ball, J. A.; Randall, D. W.; Britt, R. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1995, 92, 9545-9549.
50. Force, D. A.; Randall, D. W.; Britt, R. D.; Tang, X.-S.; Diner, B. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 12643-12644.
51. Tang, X.-S.; Randall, D. W.; Force, D. A.; Diner, B. A.; Britt, R. D. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 7638-7639.
52. Dole, F.; Diner, B. A.; Hoganson, C. W.; Babcock, G. T.; Britt, R. D. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 11540-11541.
53. Diner, B. A.; Bautista, J. A.; Nixon, P. J.; Berthomieu, C.; Hienerwadel, R.; Britt, R. D.; Vermaas, W. F. J.; Chisholm, D. A. Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 4844-4850.
54. Diner, B. A.; Force, D. A.; Randall, D. W.; Britt, R. D. Biochemistry 1998, 37, 17931-17943.
55. Peloquin, J. M.; Campbell, K. A.; Britt, R. D. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 6840-6841.
56. Dorlet, P.; Di Valentin, M.; Babcock, G. T.; McCracken, J. L J. Phys. Chem. B 1998, 102, 8239-8247.
57. Aahrling, K. A.; Evans, M. C. W.; Nugent, J. H. A.; Ball, R. J.; Pace, R. J. Biochemistry 2006, 45, 7069-7082.
58. Force, D. A.; Randall, D. W.; Britt, R. D. Biochemistry 1997, 36, 12062-12070.
59. Force, D. A.; Randall, D. W.; Lorigan, G. A.; Clemens, K. L.; Britt, R. D. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 13321-13333.
60. Kim, S. H.; Gregor, W.; Peloquin, J. M.; Brynda, M.; Britt, R. D. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 7228-7237.
61. Debus, R. J.; Aznar, C.; Campbell, K. A.; Gregor, W.; Diner, B. A.; Britt, R. D. Biochemistry 2003, 42, 10600-10608.
62. Flanagan, H. L.; Singel, D. J. Chem. Phys. Lett. 1987, 137, 391-397.
63. Flanagan, H. L.; Gerfen, G. J.; Singel, D. J. J. Chem. Phys. 1988, 88, 20-24.
64. Reijerse, E. J.; Tyryshkin, A. M.; Dikanov, S. A. J. Magn. Reson. 1998, 131, 295-309.
65. Mims, W. B. Phys. Rev. B 1972, 5(3), 2409-2419.
66. Mims, W. B.; Peisach, J.; Davis, J. L. J. Chem. Phys. 1977, 66, 5536-5550.
67. Flanagan, H. L.; Singel, D. J. J. Chem. Phys. 1987, 87, 5606-5616.
68. Astashkin, A. V.; Dikanov, S. A.; Tsvetkov, Y. D. J. Struct. Chem. 1984, 35, 45-55.
69. Berthold, D. A.; Babcock, G. T.; Yocum, C. F. FEBS Lett. 1981, 134, 231-234.
70. Ford, R. C.; Evans, M. C. W. FEBS Lett. 1983, 160, 159-164.
71. Campbell, K. A.; Gregor, W.; Pham, D. P.; Peloquin, J. M.; Debus, R. J.; Britt, R. D. Biochemistry 1998, 37, 5039-5045.
72. Zimmermann, J. L.; Rutherford, A. W. Biochemistry 1986, 25, 4609-4615.
73. Mims, W. B. Rev. Sci. Instrum. 1974, 45, 1583-1591.
74. Sturgeon, B. E.; Ball, J. A.; Randall, D. W.; Britt, R. D. J. Phys. Chem. 1994, 98, 12871-12883.
75. Sturgeon, B. E.; Britt, R. D. Rev. Sci. Instrum. 1992, 63, 2187-2192.
76. Stich, T. A.; Lahiri, S.; Yeagle, G.; Dicus, M.; Brynda, M.; Gunn, A.; Aznar, C.; DeRose, V. J.; Britt, R. D. Appl. Magn. Reson. 2007, 31, 321-341.
77. Mims, W. B. J. Magn. Reson. 1984, 59, 291-306.
78. Mims, W. B. , Electron Spin Echoes. In Electron Paramagnetic Resonance; Geschwind, S., Ed.; Plenum Press: New York, 1972; pp 263-351.
79. Kevan, L. ; Schwartz, R. N. Modulation of Electron Spin-Echo Decay in Solids; Wiley: New York, 1979; pp 241-279.
80. Stemmler, T. L.; Sturgeon, B. E.; Randall, D. W.; Britt, R. D.; Penner-Hahn, J. E. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 9215-9225.
81. Mims, W. B.; Davis, J. L.; Peisach, J. J. Magn. Reson. 1990, 86, 273-292.
82. Mims, W. B.; Peisach, J. J. Chem. Phys. 1978, 69, 4921-4930.
83. Coremans, J. W. A.; Poluektov, O. G.; Groenen, E. J. J.; Canters, Q. W.; Nar, H.; Messerschmidt, A. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 12141-12153.
84. Coremans, J. W. A.; van Gastel, M.; Poluektov, O. G.; Groenen, E. J. J.; den Blaawuen, T.; van Pouderoyen, G.; Canters, Q. W.; Nar, H.; Hammann, C.; Messerschmidt, A. Chem. Phys. Lett. 1995, 235, 202-210.
85. Coremans, J. W. A.; Poluektov, O. G.; Groenen, E. J. J.; Canters, Q. W.; Nar, H.; Messerschmidt, A. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 4726-4731.
86. Dikanov, S. A.; Burgard, C.; Huttermann, J. Chem. Phys. Lett. 1993, 212, 493-498.
87. Dikanov, S. A.; Samoilova, R. I.; Smieja, J. A.; Bowman, M. K. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 10579-10580.
88. Gerten, G. J.; Hanna, P. M.; Chastenn, N. D.; Singel, D. J. J. Chim. Phys. Phys.-Chim. Biol. 1991, 113, 9513-9519.
89. Hendrich, M. P.; Fox, B. G.; Anderson, K. K.; Debrunner, P. G.; Lipcomb, J. D. J. Biol. Chem. 1992, 267, 261-269.
90. Gurbiel, R. J.; Doan, P. E.; Gassner, G. T.; Macke, T. J.; Case, D. A.; Ohnishi, T.; Fee, J. A.; Ballou, D. P.; Hoffman, B. M. Biochemistry 1996, 35, 7834-7845.
91. Dikanov, S. A.; Davydov, R. M.; Graslund, A.; Bowman, M. K. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 6797-6805.
92. Yachandra, V. K.; Sauer, K.; Klein, M. P. Chem. Rev. 1996, 96, 2927-2950.
93. Penner-Hahn, J. E. Structural Characterization of the Mn Site in the Photosynthetic Oxygen-Evolving Complex. In Metal Sites in Proteins and Models: Redox Centres; Hill, H. A. O., Sadler, P. J., Thompson, A. J., Eds.; Springer: Berlin, 1998; Vol. 90, pp 1-36.
94. Riggs, P. J.; Yocum, C. F.; Penner-Hahn, J. E.; Mei, R. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 10650-10651.
95. Iuzzolino, L.; Dittmer, J.; Dorner, W.; Meyer-Klaucke, W.; Dau, H. Biochemistry 1998, 37, 17112-17119.
96. Ashby, C. I. H.; Cheng, C. P.; Brown, T. L. J. Am. Chem. Soc. 1978, 100, 6057-6063.
97. Barynin, V. V.; Hempstead, P. D.; Vagin, A. A.; Antonyuk, S. V.; Melik-Adamyan, W. R.; Lamzin, V. S.; Harrison, P. M.; Artymiuk, P. J. J. Inorg. Biochem. 1997, 67, 196.
98. Whittaker, M. M.; Barynin, V. V.; Antonyuk, S. V.; Whittaker, J. W. Biochemistry 1999, 38, 9126-9136.
99. Antonyuk, S. V.; Melik-Adamyan, V. R.; Popov, A. N.; Lamzin, V. S; Hempstead, P. D.; Harrison, R. M.; Artymyuk, P. D.; Barynin, V. V. Kristallografiya 2000, 45, 111-122.
100. Barynin, V. V.; Whittaker, M. M.; Antonyuk, S. V.; Lamzin, V. S.; Harrison, P. M.; Artymiuk, P. J.; Whittaker, J. W. Structure 2001, 9, 725-738.
101. Whittaker, M. M.; Barynin, V. V.; Igarashi, T.; Whittaker, J. W. Eur. J. Biochem. 2003, 270, 1102-1116.
102. Randall, D. W. Ph.D. Thesis, University of California, Davis, Davis, CA, 1997.
103. Randall, D. W.; Chan, M. K.; Armstrong, W. H.; Britt, R. D. Mol. Phys. 1998, 95, 1283-1294.
104. Schaefer, K.-O.; Bittl, R.; Zweygart, W.; Lendzian, F.; Haselhorst, G.; Weyhermuetler, T.; Wieghardt, K.; Lubitz, W. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 13104-13120.
105. Tan, X. L.; Gultneh, Y.; Sarneski, J. E.; Scholes, C. P. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 7853-7858.
106. Khangulov, S. V.; Sivaraja, M.; Barynin, V. V.; Dismukes, G. C. Biochemistry 1993, 32, 49124924..
107. Gerritsen, H. J.; Sabisky, E. S. Phys. Rev. 1963, 132, 1507-1512.
108. Andresen, H. G. Phys. Rev. 1960, 121, 1606-1611.
109. Chu, H.-A.; Nguyen, A. P.; Debus, R. J. Biochemistry 1995, 34, 5859-5882.