Observation of complete pressure-jump protein refolding in molecular dynamics simulation and experiment

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 11, 2014, Pages 4265-4272

  Liu, Yanxin ^a   Prigozhin, Maxim B ^b   Schulten, Klaus ^a   Gruebele, Martin ^a,b,c  

^a University of Illinois at Urbana Champaign   (United States)

^b UNIVERSITY OF ILLINOIS AT URBANA CHAMPAIGN   (United States)

^c UNIVERSITY OF ILLINOIS AT URBANA CHAMPAIGN   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

EXPERIMENTS; MOLECULAR DYNAMICS;

CONFORMATIONAL SAMPLINGS; HELICAL STRUCTURES; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; PRESSURE DENATURATION; SECONDARY STRUCTURES; SINGLE-MOLECULE SPECTROSCOPY; STRUCTURAL REARRANGEMENT; TEMPERATURE DENATURATION;

PROTEINS;

ARTICLE; COMPARATIVE STUDY; MOLECULAR DYNAMICS; OBSERVATIONAL STUDY; PRESSURE; PROTEIN DENATURATION; PROTEIN FOLDING; PROTEIN REFOLDING; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE; SPECTROSCOPY; TEMPERATURE;

MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; PRESSURE; PROTEIN REFOLDING; PROTEINS;

EID: 84896541599     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja412639u     Document Type: Article

References (74)

1. Liu, F.; Gao, Y. G.; Gruebele, M. J. Mol. Biol. 2010, 397, 789
2. Silva, J. L.; Foguel, D.; Royer, C. A. Trends Biochem. Sci. 2001, 26, 612
3. Meersman, F.; Dobson, C. M.; Heremans, K. Chem. Soc. Rev. 2006, 35, 908
4. Akasaka, K.; Kitahara, R.; Kamatari, Y. O. Arch. Biochem. Biophys. 2013, 531, 110
5. Fourme, R.; Girard, E.; Akasaka, K. Curr. Opin. Struct. Biol. 2012, 22, 636
6. Day, R.; Paschek, D.; Garcia, A. E. Proteins: Struct., Funct. Genet. 2010, 78, 1889
7. Rouget, J.-B.; Aksel, T.; Roche, J.; Saldana, J.-L.; Garcia, A. E.; Barrick, D.; Royer, C. A. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 6020
8. Fu, Y.; Kasinath, V.; Moorman, V. R.; Nucci, N. V.; Hilser, V. J.; Wand, A. J. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 8543
9. Hummer, G.; Garde, S.; Garcia, A. E.; Paulaitis, M. E.; Pratt, L. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 1552
10. Collins, M. D.; Hummer, G.; Quillin, M. L.; Matthews, W.; Gruner, S. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 16668
11. Roche, J.; Caro, J. A.; Norbertoa, D. R.; Barthea, P.; Roumestand, C.; Schlessman, J. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 6945
12. Imai, T.; Sugita, Y. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 2281
13. Hawley, S. A. Biochemistry 1971, 10, 2436
14. Paschek, D.; Garcia, A. E. Phys. Rev. Lett. 2004, 93, 238105
15. Wiedersich, J.; Kohler, S.; Skerra, A.; Fredrich, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 5756
16. Mitra, L.; Hata, K.; Kono, R.; Maeno, A.; Isom, D.; Rouget, J.-B.; Winter, R.; Akasaka, K.; Garca-Moreno, B.; Royer, C. A. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 14108
17. Kremer, W.; Arnold, M.; Munte, C. E.; Hartl, R.; Erlach, M. B.; Koehler, J.; Meier, A.; Kalbitzer, H. R. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 13646
18. Dumont, C.; Emilsson, T.; Gruebele, M. Nat. Methods 2009, 6, 515
19. Prigozhin, M. B.; Liu, Y.; Wirth, A. J.; Kapoor, S.; Winter, R.; Schulten, K.; Gruebele, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 8087
20. Yang, W. Y.; Gruebele, M. Nature 2003, 423, 193
21. Chung, H. S.; McHale, K.; Louis, J. M.; Eaton, W. A. Science 2012, 335, 981
22. Prigozhin, M.; Gruebele, M. Phys. Chem. Chem. Phys. 2013, 15, 3372-3388
23. Lee, C. L.; Stell, G.; Wang, J. J. Chem. Phys. 2003, 118, 959
24. Chahine, J.; Oliveira, R. J.; Leite, V. B. P.; Wang, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 14646
25. Liu, Y.; Strümpfer, J.; Freddolino, P. L.; Gruebele, M.; Schulten, K. J. Phys. Chem. Lett. 2012, 3, 1117
26. Freddolino, P. L.; Park, S.; Roux, B.; Schulten, K. Biophys. J. 2009, 96, 3772
27. Voelz, V. A.; Bowman, G. R.; Beauchamp, K.; Pande, V. S. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1526
28. Bowman, G. R.; Voelz, V. A.; Pande, V. S. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 664
29. Lindorff-Larsen, K.; Piana, S.; Dror, R. O.; Shaw, D. E. Science 2011, 334, 517
30. Denos, S.; Dhar, A.; Gruebele, M. Faraday Discuss. 2012, 157, 451
31. Yang, W. Y.; Gruebele, M. Biophys. J. 2004, 87, 596
32. Yang, W. Y.; Gruebele, M. Biochemistry 2004, 43, 13018
33. Beamer, L. J.; Pabo, C. O. J. Mol. Biol. 1992, 227, 177
34. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926
35. MacKerell, A. D., Jr.; Bashford, D.; Bellott, M.; Dunbrack, R. L., Jr.; Evanseck, J. D.; Field, M. J.; Fischer, S.; Gao, J.; Guo, H.; Ha, S.; Joseph, D.; Kuchnir, L.; Kuczera, K.; Lau, F. T. K.; Mattos, C.; Michnick, S.; Ngo, T.; Nguyen, D. T.; Prodhom, B.; Reiher, I. W. E.; Roux, B.; Schlenkrich, M.; Smith, J.; Stote, R.; Straub, J.; Watanabe, M.; Wiorkiewicz-Kuczera, J.; Yin, D.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586
36. Mackerell, A. D. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1584
37. MacKerell, A. D., Jr; Feig, M.; Brooks, C. L., III J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 698
38. Freddolino, P. L.; Liu, F.; Gruebele, M.; Schulten, K. Biophys. J. 2008, 94, L75
39. Best, R. B.; Buchete, N.-V.; Hummer, G. Biophys. J. 2008, L07
40. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 33
41. Phillips, J. C.; Braun, R.; Wang, W.; Gumbart, J.; Tajkhorshid, E.; Villa, E.; Chipot, C.; Skeel, R. D.; Kale, L.; Schulten, K. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1781
42. Shaw, D. E.; Deneroff, M. M.; Dror, R. O.; Kuskin, J. S.; Larson, R. H.; Salmon, J. K.; Young, C.; Batson, B.; Bowers, K. J.; Chao, J. C.; Eastwood, M. P.; Gagliardo, J.; Grossman, J. P.; Ho, C. R.; Ierardi, D. J.; Kolossvary, I.; Klepeis, J. L.; Layman, T.; McLeavey, C.; Moraes, M. A.; Mueller, R.; Priest, E. E.; Shan, Y.; Spengler, J.; Theobald, M.; Towles, B.; Wang, S. C. Commun. ACM 2008, 51, 91
43. Shaw, D. E.; Dror, R. O.; Salmon, J. K.; Grossman, J. P.; Mackenzie, K. M.; Bank, J. A.; Young, C.; Deneroff, M. M.; Batson, B.; Bowers, K. J.; Chow, E.; Eastwood, M. P.; Ierardi, D. J.; Klepeis, J. L.; Kusking, J. S.; Larson, R. H.; Lindorff-Larson, K.; Maragakis, P.; Moraes, M. A.; Piana, S.; Shan, Y.; Towles, B. Proceedings of the Conference on High Performance Computing Networking, Storage and Analysis, Nov 14-20, 2009, Portland, OR; IEEE: New York, 2009; p 39:1.
44. Darden, T.; York, D.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1993, 98, 10089
45. Andersen, H. C. J. Chem. Phys. 1983, 52, 24
46. Miyamoto, S.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1992, 13, 952
47. Shan, Y.; Klepeis, J. L.; Eastwood, M. P.; Dror, R. O.; Shaw, D. E. J. Chem. Phys. 2005, 122, 054101
48. Ryckaert, J.-P.; Ciccotti, G.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Phys. 1977, 23, 327
49. Liu, F.; Gruebele, M. J. Mol. Biol. 2007, 370, 574
50. Dumont, C.; Matsumura, Y.; Kim, S. J.; Li, J.; Kondrashkina, E.; Kihara, H.; Gruebele, M. Protein Sci. 2006, 15, 2596
51. DeCamp, S. J.; Naganathan, A. N.; Waldauer, S. A.; Bakajin, O.; Lapidus, L. J. Biophys. J. 2009, 97, 1772
52. Neumaier, S.; Büttner, M.; Bachmann, A.; Kiefhaber, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 20988
53. Larios, E.; Pitera, J. W.; Swope, W. C.; Gruebele, M. Chem. Phys. 2006, 323, 45
54. Prinz, J. H.; Keller, B.; Noé, F. Phys. Chem. Chem. Phys. 2011, 13, 16912
55. Noé, F.; Schütte, C.; Vanden-Eijnden, E.; Reich, L.; Weikl, T. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 19011
56. Bowman, G. R.; Ensign, D. L.; Pande, V. S. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 787
57. Bowman, G. R.; Huang, X. H.; Pande, V. S. Methods 2009, 49, 197
58. Chodera, J. D.; Singhal, N.; Pande, V. S.; Dill, K. A.; Swope, W. C. J. Chem. Phys. 2007, 126 155101
59. Chodera, J. D.; Swope, W. C.; Pitera, J. W.; Dill, K. A. Multiscale Model. Simul. 2006, 5, 1214
60. Sabelko, J.; Ervin, J.; Gruebele, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 6031
61. Parker, M. J.; Marqusee, S. J. Mol. Biol. 1999, 293, 1195
62. Prigozhin, M. B.; Sarkar, K.; Law, D.; Swope, W. C.; Gruebele, M.; Pitera, J. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 2090
63. Portman, J. J.; Takada, S.; Wolynes, P. G. J. Chem. Phys. 2001, 114, 5082
64. Portman, J. J.; Takada, S.; Wolynes, P. G. J. Chem. Phys. 2001, 114, 5069
65. Kim, S. J.; Matsumura, Y.; Dumont, C.; Kihara, H.; Gruebele, M. Biophys. J. 2009, 97, 295
66. Bieri, O.; Wildegger, G.; Bachmann, A.; Wagner, C.; Kiefhaber, T. Biochemistry 1999, 38, 12460
67. Aksel, T.; Majumdar, A.; Barrick, D. Structure 2011, 19, 349
68. Roche, J.; Dellarole, M.; Caro, J. A.; Norberto, D. R.; Garcia, A. E.; Garcia-Moreno, B.; Roumestand, C.; Royer, C. A. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 14610
69. Waldauer, S. A.; Bakajin, O.; Lapidus, L. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 13713
70. Voelz, V. A.; Jäger, M.; Yao, S.; Chen, Y.; Zhu, L.; Waldauer, S. A.; Bowman, G. R.; Friedrichs, M.; Bakajin, O.; Lapidus, L. J.; Weiss, S.; Pande, V. S. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 12565
71. Mitra, L.; Hata, K.; Kono, R.; Maeno, A.; Isom, D.; Rouget, J. B.; Winter, R.; Akasaka, K.; Garcia-Moreno, B.; Royer, C. A. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 14108
72. Seeman, H.; Winter, R.; Royer, C. A. J. Mol. Biol. 2001, 307, 1091
73. Yang, W. Y.; Pitera, J.; Swope, W.; Gruebele, M. J. Mol. Biol. 2004, 336, 241
74. Yang, W. Y.; Gruebele, M. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 7758