Contributions of the S100A9 C-terminal tail to high-affinity Mn(II) chelation by the host-defense protein human calprotectin

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 47, 2013, Pages 17804-17817

  Brunjes Brophy, Megan ^a   Nakashige, Toshiki G ^a   Gaillard, Aleth ^a   Nolan, Elizabeth M ^a  

^a MASSACHUSETTS INSTITUTE OF TECHNOLOGY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ACIDIC RESIDUES; ANTI-BACTERIAL ACTIVITY; ANTIMICROBIAL PROTEINS; BINDING CAPACITIES; COORDINATION SPHERE; ELECTRON PARAMAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; GROWTH INHIBITION; STAPHYLOCOCCUS AUREUS;

AMINO ACIDS; BACTERIA; ELECTRON SPIN RESONANCE SPECTROSCOPY; ESCHERICHIA COLI; PROTEINS; SIZE EXCLUSION CHROMATOGRAPHY;

MANGANESE;

CALGRANULIN; CALGRANULIN B; MANGANESE;

ARTICLE; CARBOXY TERMINAL SEQUENCE; CHELATION; CRYSTAL STRUCTURE; ELECTRON SPIN RESONANCE; ESCHERICHIA COLI; GEL PERMEATION CHROMATOGRAPHY; HOST RESISTANCE; HUMAN; METAL BINDING; PROTEIN ANALYSIS; PROTEIN BINDING; PROTEIN FAMILY; PROTEIN STRUCTURE; STAPHYLOCOCCUS AUREUS;

AMINO ACID SEQUENCE; ANTI-BACTERIAL AGENTS; BACTERIA; CHELATING AGENTS; HUMANS; LEUKOCYTE L1 ANTIGEN COMPLEX; MANGANESE; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR SEQUENCE DATA; MUTATION; PROTEIN DENATURATION; PROTEIN MULTIMERIZATION;

EID: 84889238493     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja407147d     Document Type: Article

References (107)

1. Papp-Wallace, K. M.; Maguire, M. E. Annu. Rev. Microbiol. 2006, 60, 187-209
2. Zaharik, M. L.; Finlay, B. B. Frontiers Biosci. 2004, 9, 1035-1042
3. Kehres, D. G.; Maguire, M. E. FEMS Microbiol. Rev. 2003, 27, 263-290
4. Jakubovics, N. S.; Jenkinson, H. F. Microbiology 2001, 147, 1709-1718
5. Stubbe, J.; Cotruvo, J. A., Jr. Curr. Opin. Chem. Biol. 2011, 15, 284-290
6. Aguirre, J. D.; Clark, H. M.; McIlvin, M.; Vazquez, C.; Palmere, S. L.; Grab, D. J.; Seshu, J.; Hart, P. J.; Saito, M.; Culotta, V. C. J. Biol. Chem. 2013, 288, 8468-8478
7. Esteve-Gassent, M. D.; Elliott, N. L.; Seshu, J. Mol. Microbiol. 2009, 71, 594-612
8. Veyrier, F. J.; Boneca, I. G.; Cellier, M. F.; Taha, M.-K. PLoS Pathog. 2011, 7, e1002261
9. Tseng, H.-J.; Srikhanta, Y.; McEwan, A. G.; Jennings, M. P. Mol. Microbiol. 2001, 40, 1175-1186
10. Wu, H.-J.; Seib, K. L.; Srikhanta, Y. N.; Edwards, J.; Kidd, S. P.; Maguire, T. L.; Hamilton, A.; Pan, K.-T.; Hsiao, H.-H.; Yao, C.-W.; Grimmond, S. M.; Apicella, M. A.; McEwan, A. G.; Wang, A. H.-J.; Jennings, M. P. J. Proteomics 2010, 73, 899-916
11. Corbin, B. D.; Seeley, E. H.; Raab, A.; Feldmann, J.; Miller, M. R.; Torres, V. J.; Anderson, K. L.; Dattilo, B. M.; Dunman, P. M.; Gerads, R.; Caprioli, R. M.; Nacken, W.; Chazin, W. J.; Skaar, E. P. Science 2008, 319, 962-965
12. Débarbouillé, M.; Dramsi, S.; Dussurget, O.; Nahori, M.-A.; Vaganay, E.; Jouvion, G.; Cozzone, A.; Msadek, T.; Duclos, B. J. Bacteriol. 2009, 191, 4070-4081
13. Jacobsen, F. E.; Kazmierczak, K. M.; Lisher, J. P.; Winkler, M. E.; Giedroc, D. P. Metallomics 2011, 3, 38-41
14. Ogunniyi, A. D.; Mahdi, L. K.; Jennings, M. P.; McEwan, A. G.; McDevitt, C. A.; Van der Hoek, M. B.; Bagley, C. J.; Hoffmann, P.; Gould, K. A.; Paton, J. C. J. Bacteriol. 2010, 192, 4489-4497
15. Jakubovics, N. S.; Valentine, R. A. Mol. Microbiol. 2009, 72, 1-4
16. Johnston, J. W.; Briles, D. E.; Myers, L. E.; Hollingshead, S. K. Infect. Immun. 2006, 74, 1171-1180
17. Johnston, J. W.; Myers, L. E.; Ochs, M. H.; Benjamin, W. H., Jr; Briles, D. E.; Hollingshead, S. K. Infect. Immun. 2004, 72, 5858-5867
18. Abrantes, M. C.; Kok, J.; Lopes, M. d. F. Infect. Immun. 2013, 81, 935-944
19. Anderson, E. S.; Paulley, J. T.; Gaines, J. M.; Valderas, M. W.; Martin, D. W.; Menscher, E.; Brown, T. D.; Burns, C. S.; Roop, R. M., II Infect. Immun. 2009, 77, 3466-3474
20. Boyer, E.; Bergevin, I.; Malo, D.; Gros, P.; Cellier, M. F. M. Infect. Immun. 2002, 70, 6032-6042
21. Kehres, D. G.; Zaharik, M. L.; Finlay, B. B.; Maguire, M. E. Mol. Microbiol. 2000, 36, 1085-1100
22. Schreur, P. J. W.; Rebel, J. M. J.; Smits, M. A.; van Putten, J. P. M.; Smith, H. E. J. Bacteriol. 2011, 193, 5073-5080
23. Weinberg, E. D. JAMA 1975, 231, 39-41
24. Kehl-Fie, T. E.; Skaar, E. P. Curr. Opin. Chem. Biol. 2009, 14, 218-224
25. Hood, M. I.; Skaar, E. P. Nat. Rev. Microbiol. 2012, 10, 525-537
26. Sohnle, P. G.; Collins-Lech, C.; Wiessner, J. H. J. Infect. Dis. 1991, 164, 137-142
27. Loomans, H. J.; Hahn, B. L.; Li, Q.-Q.; Phadnis, S. H.; Sohnle, P. G. J. Infect. Dis. 1998, 177, 812-814
28. Lulloff, S. J.; Hahn, B. L.; Sohnle, P. G. J. Lab. Clin. Med. 2004, 144, 208-214
29. Liu, J. Z.; Jellbauer, S.; Poe, A. J.; Ton, V.; Pesciaroli, M.; Kehl-Fie, T. E.; Restrepo, N. A.; Hosking, M. P.; Edwards, R. A.; Battistoni, A.; Pasquali, P.; Lane, T. E.; Chazin, W. J.; Vogl, T.; Roth, J.; Skaar, E. P.; Raffatellu, M. Cell Host Microbe 2012, 11, 227-239
30. Hood, M. I.; Mortensen, B. L.; Moore, J. L.; Zhang, Y.; Kehl-Fie, T. E.; Sugitani, N.; Chazin, W. J.; Caprioli, R. M.; Skaar, E. P. PLoS Pathog. 2012, 8, e1003068
31. Clohessy, P. A.; Golden, B. E. Scand. J. Immunol. 1995, 42, 551-556
32. Zimmer, D. B.; Eubanks, J. O.; Ramakrishnan, D.; Criscitiello, M. F. Cell Calcium 2013, 53, 170-179
33. Fritz, G.; Botelho, H. M.; Morozova-Roche, L. A.; Gomes, C. M. FEBS J. 2010, 277, 4578-4590
34. Gross, S. R.; Sin, C. G. T.; Barraclough, R.; Rudland, P. S. Cell. Mol. Life Sci. 2013, ASAP
35. Hunter, M. J.; Chazin, W. J. J. Biol. Chem. 1998, 273, 12427-12435
36. Leukert, N.; Sorg, C.; Roth, J. Biol. Chem. 2005, 386, 429-434
37. Leukert, N.; Vogl, T.; Strupat, K.; Reichelt, R.; Sorg, C.; Roth, J. J. Mol. Biol. 2006, 359, 961-972
38. Korndörfer, I. P.; Brueckner, F.; Skerra, A. J. Mol. Biol. 2007, 370, 887-898
39. Gifford, J. L.; Walsh, M. P.; Vogel, H. J. Biochem. J. 2007, 405, 199-221
40. Chazin, W. J. Acc. Chem. Res. 2011, 44, 171-179
41. Johne, B.; Fagerhol, M. K.; Lyberg, T.; Prydz, H.; Brandtzæg, P.; Naess-Andresen, C. F.; Dale, I. J. Clin. Pathol.: Mol. Pathol. 1997, 50, 113-123
42. McNamara, M. P.; Wiessner, J. H.; Collins-Lech, C.; Hahn, B. L.; Sohnle, P. G. Lancet 1988, 2, 1163-1165
43. Sohnle, P. G.; Collins-Lech, C.; Wiessner, J. H. J. Infect. Dis. 1991, 163, 187-192
44. Steinbakk, M.; Naess-Andersen, C.-F.; Lingaas, E.; Dale, I.; Brandtzaeg, P.; Fagerhol, M. K. Lancet 1990, 336, 763-765
45. Damo, S. M.; Kehl-Fie, T. E.; Sugitani, N.; Holt, M. E.; Rathi, S.; Murphy, W. J.; Zhang, Y. F.; Betz, C.; Hench, L.; Fritz, G.; Skaar, E. P.; Chazin, W. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 3841-3846
46. Brophy, M. B.; Hayden, J. A.; Nolan, E. M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 18089-18100
47. Lusitani, D.; Malawista, S. E.; Montgomery, R. R. Infect. Immun. 2003, 71, 4711-4716
48. Kehl-Fie, T. E.; Chitayat, S.; Hood, M. I.; Damo, S.; Restrepo, N.; Garcia, C.; Munro, K. A.; Chazin, W. J.; Skaar, E. P. Cell Host Microbe 2011, 10, 158-164
49. Nisapakultorn, K.; Ross, K. F.; Herzberg, M. C. Infect. Immun. 2001, 69, 3692-3696
50. Zaia, A. A.; Sappington, K. J.; Nisapakultorn, K.; Chazin, W. J.; Dietrich, E. A.; Ross, K. F.; Herzberg, M. C. Mucosal Immunol. 2009, 2, 43-53
51. Sorenson, B. S.; Khammanivong, A.; Guenther, B. D.; Ross, K. F.; Herzberg, M. C. Mucosal Immunol. 2012, 5, 66-75
52. Loser, K.; Vogl, T.; Voskort, M.; Lueken, A.; Kupas, V.; Nacken, W.; Klenner, L.; Kuhn, A.; Foell, D.; Sorokin, L.; Luger, T. A.; Roth, J.; Beissert, S. Nat. Med. 2010, 16, 713-717
53. Kerkhoff, C.; Voss, A.; Scholzen, T. E.; Averill, M. M.; Zänker, K. S.; Bornfeldt, K. E. Exp. Derm. 2012, 21, 822-826
54. Stříž, I.; Trebichavský, I. Physiol. Res. 2004, 53, 245-253
55. Golden, B. E.; Clohessy, P. A.; Russell, G.; Fagerhol, M. K. Arch. Dis. Child. 1996, 74, 136-139
56. Vogl, T.; Tenbrock, K.; Ludwig, S.; Leukert, N.; Ehrhardt, C.; van Zoelen, M. A. D.; Nacken, W.; Foell, D.; van der Poll, T.; Sorg, C.; Roth, J. Nat. Med. 2007, 13, 1042-1049
57. Goyette, J.; Geczy, C. L. Amino Acids 2011, 41, 821-842
58. Lukanidin, E.; Sleeman, J. P. Sem. Cancer Biol. 2012, 22, 216-225
59. Nakatani, Y.; Yamazaki, M.; Chazin, W. J.; Yui, S. Mediat. Inflamm. 2005, 280-292
60. Averill, M. M.; Kerkhoff, C.; Bornfeldt, K. E. Arterioscl. Throm. Vasc. Biol. 2012, 32, 223-229
61. McCormick, M. M.; Rahimi, F.; Bobryshev, Y. V.; Gaus, K.; Zreiqat, H.; Cai, H.; Lord, R. S. A.; Geczy, C. L. J. Biol. Chem. 2005, 280, 41521-41529
62. Hayden, J. A.; Brophy, M. B.; Cunden, L. S.; Nolan, E. M. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 775-787
63. Arnoux, B.; Gaucher, J.-F.; Ducruix, A.; Reiss-Husson, F. Acta Crystallogr. D 1995, 51, 368-379
64. Jaroszewski, L. Proteins 2004, 56, 611-614
65. Anand, R.; Dorrestein, P. C.; Kinsland, C.; Begley, T. P.; Ealick, S. E. Biochemistry 2002, 41, 7659-7669
66. Vogt, M.; Lahiri, S.; Hoogstraten, C. G.; Britt, R. D.; DeRose, V. J. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 16764-16770
67. Greenleaf, W. B.; Perry, J. J. P.; Hearn, A. S.; Cabelli, D. E.; Lepock, J. R.; Stroupe, M. E.; Tainer, J. A.; Nick, H. S.; Silverman, D. N. Biochemistry 2004, 43, 7038-7045
68. Lee, Y.-H.; Deka, R. K.; Norgard, M. V.; Radolf, J. D.; Hasemann, C. A. Nat. Struct. Biol. 1999, 6, 628-633
69. Tottey, S.; Waldron, K. J.; Firbank, S. J.; Reale, B.; Bessant, C.; Sato, K.; Cheek, T. R.; Gray, J.; Banfield, M. J.; Dennison, C.; Robinson, N. J. Nature 2008, 455, 1138-1142
70. Rukhman, V.; Anati, R.; Melamed-Frank, M.; Adir, N. J. Mol. Biol. 2005, 348, 961-969
71. McDevitt, C. A.; Ogunniyi, A. D.; Valkov, E.; Lawrence, M. C.; Kobe, B.; McEwan, A. G.; Paton, J. C. PLoS Pathog. 2011, 7, e1002357
72. Ostendorp, T.; Diez, J.; Heizmann, C. W.; Fritz, G. Biochim. Biophys. Acta 2011, 1813, 1083-1091
73. Silvennoinen, L.; Sandalova, T.; Schneider, G. FEBS Lett. 2009, 583, 2917-2921
74. Walkup, G. K.; Burdette, S. C.; Lippard, S. J.; Tsien, R. Y. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 5644-5645
75. You, Y.; Tomat, E.; Hwang, K.; Atanasijevic, T.; Nam, W.; Jasanoff, A. P.; Lippard, S. J. Chem. Commun. 2010, 46, 4139-4141
76. Stich, T. A.; Lahiri, S.; Yeagle, G.; Dicus, M.; Brynda, M.; Gunn, A.; Aznar, C.; DeRose, V. J.; Britt, R. D. App. Magn. Reson. 2007, 31, 321-341
77. Reed, G. H.; Poyner, R. R. Met. Ions Biol. Sys. 2000, 37, 183-207
78. Reed, G. H.; Cohn, M. J. Biol. Chem. 1970, 245, 662-664
79. Hunsicker-Wang, L.; Vogt, M.; DeRose, V. J. Methods Enzymol. 2009, 468, 335-367
80. Grossoehme, N. E.; Spuches, A. M.; Wilcox, D. E. J. Biol. Inorg. Chem. 2010, 15, 1183-1191
81. Moroz, O. V.; Blagova, E. V.; Wilkinson, A. J.; Wilson, K. S.; Bronstein, I. B. J. Mol. Biol. 2009, 391, 536-551
82. Brodersen, D. E.; Nyborg, J.; Kjeldgaard, M. Biochemistry 1999, 38, 1695-1704
83. Raftery, M. J.; Collinson, L.; Geczy, C. L. Protein Express. Purif. 1999, 15, 228-235
84. Itou, H.; Yao, M.; Fujita, I.; Watanabe, N.; Suzuki, M.; Nishihira, J.; Tanaka, I. J. Mol. Biol. 2002, 316, 265-276
85. Allen, F. H. Acta Crystallogr. B 2002, 58, 380-388
86. Garrett, T. P. J.; Guss, J. M.; Freeman, H. C. Acta. Crystallogr. C 1983, 39, 1027-1031
87. Dev, S.; Ramli, E.; Rauchfuss, T. B.; Wilson, S. R. Inorg. Chem. 1991, 30, 2514-2519
88. Niu, S.-Y.; Zhang, S.-S.; Li, X.-M.; Wen, Y.-H.; Jiao, K. Acta Crystallogr. E 2004, 60, M209-M211
89. Durot, S.; Policar, C.; Cisnetti, F.; Lambert, F.; Renault, J.-P.; Pelosi, G.; Blain, G.; Korri-Youssoufi, H.; Mahy, J.-P. Eur. J. Inorg. Chem. 2005, 3513-3523
90. Lemoine, P.; Viossat, V.; Dayan, E.; Dung, N.-H.; Viossat, B. Inorg. Chim. Acta 2006, 359, 4274-4280
91. Dong, G.-Y.; Liu, T.-F.; He, C.-H.; Deng, X.-C.; Shi, X.-G. Acta Crystallogr. E 2011, 67, M960
92. Li, J.-H.; Nie, J.-J.; Xu, D.-J. Acta Crystallogr. E 2008, 64, M729
93. Lehnert, R.; Seel, F. Z. Anorg. Allg. Chem. 1980, 464, 187-194
94. Pröpper, C.; Huang, X.; Roth, J.; Sorg, C.; Nacken, W. J. Biol. Chem. 1999, 274, 183-188
95. Sohnle, P. G.; Hunter, M. J.; Hahn, B.; Chazin, W. J. J. Infect. Dis. 2000, 182, 1272-1275
96. Sopalla, C.; Leukert, N.; Sorg, C.; Kerkhoff, C. Biol. Chem. 2002, 383, 1895-1905
97. Kerkhoff, C.; Vogl, T.; Nacken, W.; Sopalla, C.; Sorg, C. FEBS Lett. 1999, 460, 134-138
98. Pagano, R. L.; Sampaio, S. C.; Juliano, L.; Juliano, M. A.; Giorgi, R. Inflamm. Res. 2005, 54, 204-210
99. Pagano, R. L.; Sampaio, S. C.; Juliano, M. A.; Juliano, L.; Giorgi, R. Eur. J. Pharmacol. 2009, 628, 240-246
100. Jiang, J.; Nadas, I. A.; Kim, M. A.; Franz, K. J. Inorg. Chem. 2005, 44, 9787-9794
101. Rubino, J. T.; Riggs-Gelasco, P.; Franz, K. J. J. Biol. Inorg. Chem. 2010, 15, 1033-1049
102. Haas, K. L.; Putterman, A. B.; White, D. R.; Thiele, D. J.; Franz, K. J. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 4427-4437
103. Yatsunyk, L. A.; Easton, J. A.; Kim, L. R.; Sugarbaker, S. A.; Bennett, B.; Breece, R. M.; Vorontsov, I. I.; Tierney, D. L.; Crowder, M. W.; Rosenzweig, A. C. J. Biol. Inorg. Chem. 2008, 13, 271-288
104. Castelli, S.; Stella, L.; Petrarca, P.; Battistoni, A.; Desideri, A.; Falconi, M. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2013, 430, 769-773
105. Won, H.-S.; Lee, B.-J. J. Biochem. 2004, 136, 635-641
106. Song, H. K.; Mulrooney, S. B.; Huber, R.; Hausinger, R. P. J. Biol. Chem. 2001, 276, 49359-49364
107. Kaluarachchi, H.; Altenstein, M.; Sugumar, S. R.; Balbach, J.; Zamble, D. B.; Haupt, C. J. Mol. Biol. 2012, 417, 28-35