Rational design of helical nanotubes from self-assembly of coiled-coil lock washers

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 41, 2013, Pages 15565-15578

  Xu, Chunfu ^a   Liu, Rui ^a   Mehta, Anil K ^a   Guerrero Ferreira, Ricardo C ^b   Wright, Elizabeth R ^b   Dunin Horkawicz, Stanislaw ^c   Morris, Kyle ^d   Serpell, Louise C ^d   Zuo, Xiaobing ^e   Wall, Joseph S ^f   Conticello, Vincent P ^a  

^a EMORY UNIVERSITY   (United States)

^b EMORY UNIVERSITY SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

^c INTERNATIONAL INSTITUTE OF MOLECULAR AND CELL BIOLOGY   (Poland)

^d UNIVERSITY OF SUSSEX   (United Kingdom)

^e ARGONNE NATIONAL LABORATORY   (United States)

^f BROOKHAVEN NATIONAL LABORATORY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMINO ACID SEQUENCE; BINDING AFFINITIES; CRYSTALLINE STATE; FLUORESCENCE STUDIES; NANOTUBE STRUCTURE; NON-COVALENT INTERACTION; STRUCTURAL HIERARCHIES; SUPRAMOLECULAR ASSEMBLIES;

AMINO ACIDS; ASSOCIATION REACTIONS; BINDING ENERGY; CRYSTALLINE MATERIALS; DOMESTIC APPLIANCES; FLUOROPHORES; IONS; LOCKS (FASTENERS); PEPTIDES; SELF ASSEMBLY; WASHERS;

NANOTUBES;

NANOTUBE;

ARTICLE; BINDING AFFINITY; CRYSTAL STRUCTURE; FLUORESCENCE; MUTAGENESIS; PROTEIN ASSEMBLY; PROTEIN INTERACTION; SEQUENCE ANALYSIS; SOLID STATE; SUPRAMOLECULAR CHEMISTRY;

MODELS, MOLECULAR; NANOTUBES; PARTICLE SIZE; PEPTIDES; SURFACE PROPERTIES;

EID: 84886880734     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja4074529     Document Type: Article

References (118)

1. Loquet, A.; Habenstein, B.; Lange, A. Acc. Chem. Res. 2013, 10.1021/ar300320p
2. Zhou, Z. H. Adv. Protein Chem. Struct. Biol. 2011, 82, 1-35
3. Kojima, S.; Kuriki, Y.; Yoshida, T.; Yazaki, K.; Miura, K. Proc. Jpn. Acad. Ser. B 1997, 73, 7-11
4. Pandya, M. J.; Spooner, G. M.; Sunde, M.; Thorpe, J. R.; Rodger, A.; Woolfson, D. N. Biochemistry 2000, 39, 8728-34
5. Ryadnov, M. G.; Woolfson, D. N. Nat. Mater. 2003, 2, 329-32
6. Ryadnov, M. G.; Woolfson, D. N. Angew. Chem., Int. Ed. 2003, 42, 3021-3
7. Papapostolou, D.; Smith, A. M.; Atkins, E. D.; Oliver, S. J.; Ryadnov, M. G.; Serpell, L. C.; Woolfson, D. N. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 10853-8
8. Sharp, T. H.; Bruning, M.; Mantell, J.; Sessions, R. B.; Thomson, A. R.; Zaccai, N. R.; Brady, R. L.; Verkade, P.; Woolfson, D. N. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 13266-71
9. Ogihara, N. L.; Ghirlanda, G.; Bryson, J. W.; Gingery, M.; DeGrado, W. F.; Eisenberg, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 1404-9
10. Potekhin, S. A.; Melnik, T. N.; Popov, V.; Lanina, N. F.; Vazina, A. A.; Rigler, P.; Verdini, A. S.; Corradin, G.; Kajava, A. V. Chem. Biol. 2001, 8, 1025-32
11. Zimenkov, Y.; Conticello, V. P.; Guo, L.; Thiyagarajan, P. Tetrahedron 2004, 60, 7237-46
12. Zimenkov, Y.; Dublin, S. N.; Ni, R.; Tu, R. S.; Breedveld, V.; Apkarian, R. P.; Conticello, V. P. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 6770-1
13. Dublin, S. N.; Conticello, V. P. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 49-51
14. Wagner, D. E.; Phillips, C. L.; Ali, W. M.; Nybakken, G. E.; Crawford, E. D.; Schwab, A. D.; Smith, W. F.; Fairman, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 12656-61
15. Dong, H.; Paramonov, S. E.; Hartgerink, J. D. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 13691-5
16. Aggeli, A.; Bell, M.; Boden, N.; Keen, J. N.; Knowles, P. F.; McLeish, T. C.; Pitkeathly, M.; Radford, S. E. Nature 1997, 386, 259-62
17. Aggeli, A.; Nyrkova, I. A.; Bell, M.; Harding, R.; Carrick, L.; McLeish, T. C.; Semenov, A. N.; Boden, N. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 11857-11862
18. Aggeli, A.; Bell, M.; Carrick, L. M.; Fishwick, C. W. G.; Harding, R.; Mawer, P. J.; Radford, S. E.; Strong, A. E.; Boden, N. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 9619
19. Zhang, S.; Holmes, T.; Lockshin, C.; Rich, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 3334-8
20. Marini, D. M.; Hwang, W.; Lauffenburger, D. A.; Zhang, S.; Kamm, R. D. Nano Lett. 2002, 2, 295-299
21. Janek, K.; Behlke, J.; Zipper, J.; Fabian, H.; Georgalis, Y.; Beyermann, M.; Bienert, M.; Krause, E. Biochemistry 1999, 38, 8246-8252
22. Matsumura, S.; Uemura, S.; Mihara, H. Chem.-Eur. J. 2004, 10, 2789-2794
23. Dong, H.; Paramonov, S. E.; Aulisa, L.; Bakota, E. L.; Hartgerink, J. D. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 12468-72
24. Bowerman, C. J.; Liyanage, W.; Federation, A. J.; Nilsson, B. L. Biomacromolecules 2011, 12, 2735-45
25. Swanekamp, R. J.; DiMaio, J. T.; Bowerman, C. J.; Nilsson, B. L. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 5556-9
26. Choo, D. W.; Schneider, J. P.; Graciani, N. R.; Kelly, J. W. Macromolecules 1996, 29, 355-366
27. Schneider, J. P.; Pochan, D. J.; Ozbas, B.; Rajagopal, K.; Pakstis, L.; Kretsinger, J. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 15030-7
28. Pochan, D. J.; Schneider, J. P.; Kretsinger, J.; Ozbas, B.; Rajagopal, K.; Haines, L. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 11802-3
29. Nagarkar, R. P.; Hule, R. A.; Pochan, D. J.; Schneider, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 4466-74
30. O'Leary, L. E.; Fallas, J. A.; Bakota, E. L.; Kang, M. K.; Hartgerink, J. D. Nat. Chem. 2011, 3, 821-8
31. Xu, F.; Li, J.; Jain, V.; Tu, R. S.; Huang, Q.; Nanda, V. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 47-50
32. Kar, K.; Ibrar, S.; Nanda, V.; Getz, T. M.; Kunapuli, S. P.; Brodsky, B. Biochemistry 2009, 48, 7959-68
33. Rele, S.; Song, Y.; Apkarian, R. P.; Qu, Z.; Conticello, V. P.; Chaikof, E. L. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 14780-7
34. Przybyla, D. E.; Chmielewski, J. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 12610-1
35. Cejas, M. A.; Kinney, W. A.; Chen, C.; Leo, G. C.; Tounge, B. A.; Vinter, J. G.; Joshi, P. P.; Maryanoff, B. E. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 2202-3
36. Cejas, M. A.; Kinney, W. A.; Chen, C.; Vinter, J. G.; Almond, H. R., Jr.; Balss, K. M.; Maryanoff, C. A.; Schmidt, U.; Breslav, M.; Mahan, A.; Lacy, E.; Maryanoff, B. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 8513-8
37. Yamazaki, C. M.; Asada, S.; Kitagawa, K.; Koide, T. Biopolymers 2008, 90, 816-23
38. Koide, T.; Homma, D. L.; Asada, S.; Kitagawa, K. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2005, 15, 5230-3
39. Kotch, F. W.; Raines, R. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 3028-33
40. Bruning, M.; Kreplak, L.; Leopoldseder, S.; Müller, S. A.; Ringler, P.; Duchesne, L.; Fernig, D. G.; Engel, A.; Ucurum-Fotiadis, Z.; Mayans, O. Nano Lett. 2010, 10, 4533-7
41. King, N. P.; Sheffler, W.; Sawaya, M. R.; Vollmar, B. S.; Sumida, J. P.; André, I.; Gonen, T.; Yeates, T. O.; Baker, D. Science 2012, 336, 1171-4
42. Fletcher, J. M.; Harniman, R. L.; Barnes, F. R.; Boyle, A. L.; Collins, A.; Mantell, J.; Sharp, T. H.; Antognozzi, M.; Booth, P. J.; Linden, N.; Miles, M. J.; Sessions, R. B.; Verkade, P.; Woolfson, D. N. Science 2013, 340, 595-9
43. Liu, J.; Zheng, Q.; Deng, Y.; Cheng, C. S.; Kallenbach, N. R.; Lu, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 15457-62
44. Valery, C.; Artzner, F.; Paternostre, M. Soft Matter 2011, 7, 9583-94
45. Bong, D. T.; Clark, T. D.; Granja, J. R.; Ghadiri, M. R. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2001, 40, 988-1011
46. Ghadiri, M. R.; Granja, J. R.; Milligan, R. A.; McRee, D. E.; Khazanovich, N. Nature 1993, 366, 324-7
47. Vauthey, S.; Santoso, S.; Gong, H.; Watson, N.; Zhang, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 5355-60
48. Reches, M.; Gazit, E. Science 2003, 300, 625-7
49. Lu, K.; Jacob, J.; Thiyagarajan, P.; Conticello, V. P.; Lynn, D. G. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 6391-3
50. Valéry, C.; Paternostre, M.; Robert, B.; Gulik-Krzywicki, T.; Narayanan, T.; Dedieu, J. C.; Keller, G.; Torres, M. L.; Cherif-Cheikh, R.; Calvo, P.; Artzner, F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 10258-62
51. Morris, K. L.; Zibaee, S.; Chen, L.; Goedert, M.; Sikorski, P.; Serpell, L. C. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2013, 52, 2279-83
52. O'Shea, E. K.; Klemm, J. D.; Kim, P. S.; Alber, T. A. Science 1991, 254, 539-544
53. Binkowski, T. A.; Naghibzadeh, S.; Liang, J. Nucleic Acids Res. 2003, 31, 3352-5
54. Sanner, M. F.; Olson, A. J.; Spehner, J. C. Biopolymers 1996, 38, 305-20
55. Bennett, M. J.; Sawaya, M. R.; Eisenberg, D. Structure 2006, 14, 811-24
56. Ponstingl, H.; Henrick, K.; Thornton, J. M. Proteins 2000, 41, 47-57
57. Richardson, J. S.; Richardson, D. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 2754-9
58. Pedersen, J. S.; Christensen, G.; Otzen, D. E. J. Mol. Biol. 2004, 341, 575-588
59. Rousseau, F.; Serrano, L.; Schymkowitz, J. W. J. Mol. Biol. 2006, 355, 1037-1047
60. Monsellier, E.; Chiti, F. EMBO Rep. 2007, 8, 737-742
61. Marrington, R.; Seymour, M.; Rodger, A. Chirality 2006, 18, 680-90
62. Rodger, A.; Marrington, R.; Geeves, M. A.; Hicks, M.; de Alwis, L.; Halsall, D. J.; Dafforn, T. R. Phys. Chem. Chem. Phys. 2006, 8, 3161-71
63. Bulheller, B. M.; Rodger, A.; Hicks, M. R.; Dafforn, T. R.; Serpell, L. C.; Marshall, K. E.; Bromley, E. H.; King, P. J.; Channon, K. J.; Woolfson, D. N.; Hirst, J. D. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 13305-14
64. Baxa, U.; Keller, P. W.; Cheng, N.; Wall, J. S.; Steven, A. C. Mol. Microbiol. 2011, 79, 523-32
65. Goldsbury, C.; Baxa, U.; Simon, M. N.; Steven, A. C.; Engel, A.; Wall, J. S.; Aebi, U.; Müller, S. A. J. Struct. Biol. 2011, 173, 1-13
66. Hodgkinson, J. L.; Horsley, A.; Stabat, D.; Simon, M.; Johnson, S.; da Fonseca, P. C.; Morris, E. P.; Wall, J. S.; Lea, S. M.; Blocker, A. J. Nat. Struct. Mol. Biol. 2009, 16, 477-85
67. Sen, A.; Baxa, U.; Simon, M. N.; Wall, J. S.; Sabate, R.; Saupe, S. J.; Steven, A. C. J. Biol. Chem. 2007, 282, 5545-50
68. Baxa, U.; Taylor, K. L.; Wall, J. S.; Simon, M. N.; Cheng, N.; Wickner, R. B.; Steven, A. C. J. Biol. Chem. 2003, 278, 43717-27
69. Zaccai, N. R.; Chi, B.; Thomson, A. R.; Boyle, A. L.; Bartlett, G. J.; Bruning, M.; Linden, N.; Sessions, R. B.; Booth, P. J.; Brady, R. L.; Woolfson, D. N. Nat. Chem. Biol. 2011, 7, 935-41
70. Burton, A. J.; Thomas, F.; Agnew, C.; Hudson, K. L.; Halford, S. E.; Brady, R. L.; Woolfson, D. N. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 12524-7
71. Svergun, D. I. J. Appl. Crystallogr. 1992, 25, 495-503
72. Glatter, O.; Kratky, O. Small Angle X-ray Scattering; Academic Press Inc.: New York, 1982.
73. Svergun, D. I. Biophys. J. 1999, 76, 2879-86
74. Makin, O. S.; Sikorski, P.; Serpell, L. C. Appl. Crystallogr. 2007, 40, 966-72
75. Gullion, T.; Schaefer, J. J. Magn. Reson. 1989, 81, 196-200
76. Gehman, J. D.; Separovic, F.; Lu, K.; Mehta, A. K. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 7802-11
77. Walshaw, J.; Woolfson, D. N. J. Mol. Biol. 2001, 307, 1427-50
78. Testa, O. D.; Moutevelis, E.; Woolfson, D. N. Nucleic Acids Res. 2009, 37, D315-22
79. http://coiledcoils.chm.bris.ac.uk/ccplus/search/.
80. Dunin-Horkawicz, S.; Lupas, A. N. J. Struct. Biol. 2010, 170, 226-35
81. Offer, G.; Hicks, M. R.; Woolfson, D. N. J. Struct. Biol. 2002, 137, 41-53
82. Crick, F. H. C. Acta Crystallogr. 1953, 6, 685-89
83. Crick, F. H. C. Acta Crystallogr. 1953, 6, 689-97
84. Grigoryan, G.; Degrado, W. F. J. Mol. Biol. 2011, 405, 1079-100
85. http://arteni.cs.dartmouth.edu/cccp/.
86. Aree, T.; Hoier, H.; Schulz, B.; Reck, G.; Saenger, W. Carbohydr. Res. 2000, 328, 399-407
87. Lindner, K.; Saenger, W. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1980, 92, 933-8
88. Weber, G.; Farris, F. J. Biochemistry 1979, 18, 3075-8
89. Sun, S.; Heitz, M. P.; Perez, S. A.; Colón, L. A.; Bruckenstein, S.; Bright, F. V. Appl. Spectrosc. 1997, 51, 1316-22
90. Crane, N. J.; Mayrhofer, R. C.; Betts, T. A.; Baker, G. A. J. Chem. Educ. 2002, 79, 1261-3
91. Korten, T.; MaÌŠnsson, A.; Diez, S. Curr. Opin. Biotechnol. 2010, 21, 477-88
92. Tang, J.; Lander, G. C.; Olia, A. S.; Li, R.; Casjens, S.; Prevelige, P., Jr.; Cingolani, G.; Baker, T. S.; Johnson, J. E. Structure 2011, 19, 496-502
93. Shnyrova, A. V.; Bashkirov, P. V.; Akimov, S. A.; Pucadyil, T. J.; Zimmerberg, J.; Schmid, S. L.; Frolov, V. A. Science 2013, 339, 1433-6
94. Dinu, C. Z.; Bale, S. S.; Zhu, G.; Dordick, J. S. Small 2009, 5, 310-5
95. Kumara, M. T.; Srividya, N.; Muralidharan, S.; Tripp, B. C. Nano Lett. 2006, 6, 2121-9
96. Hou, C.; Luo, Q.; Liu, J.; Miao, L.; Zhang, C.; Gao, Y.; Zhang, X.; Xu, J.; Dong, Z.; Liu, J. ACS Nano 2012, 6, 8692-701
97. Lee, B. Y.; Zhang, J.; Zueger, C.; Chung, W. J.; Yoo, S. Y.; Wang, E.; Meyer, J.; Ramesh, R.; Lee, S. W. Nat. Nanotechnol. 2012, 7, 351-6
98. Miller, R. A.; Presley, A. D.; Francis, M. B. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 3104-9
99. Ballister, E. R.; Lai, A. H.; Zuckermann, R. N.; Cheng, Y.; Mougous, J. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 3733-8
100. Miranda, F. F.; Iwasaki, K.; Akashi, S.; Sumitomo, K.; Kobayashi, M.; Yamashita, I.; Tame, J. R.; Heddle, J. G. Small 2009, 5, 2077-84
101. Salgado, E. N.; Ambroggio, X. I.; Brodin, J. D.; Lewis, R. A.; Kuhlman, B.; Tezcan, F. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 1827-32
102. Brodin, J.; Ambroggio, X.; Tang, C.; Parent, K.; Baker, T.; Tezcan, F. A. Nat. Chem. 2012, 4, 375-382
103. Liu, Y.; Kuhlman, B. Nucleic Acids Res. 2006, 34, W235-8
104. Gill, S. C.; von Hippel, P. H. Anal. Biochem. 1989, 182, 319-26
105. Marrington, R.; Dafforn, T. R.; Halsall, D. J.; MacDonald, J. I.; Hicks, M.; Rodger, A. Analyst 2005, 130, 1608-16
106. Gullion, T.; Baker, D. B.; Conradi, M. S. J. Magn. Reson. 1990, 89, 479-84
107. Christensen, A. M.; Schaefer, J. Biochemistry 1993, 32, 2868-73
108. Rance, M.; Byrd, R. A. J. Magn. Reson. 1983, 52, 221-40
109. Sinha, N.; Schmidt-Rohr, K.; Hong, M. J. Magn. Reson. 2004, 168, 358-65
110. Fung, B. M.; Khitrin, A. K.; Ermolaev, K. J. Magn. Reson. 2000, 142, 97-101
111. Weldeghiorghis, T. K.; Schaefer, J. J. Magn. Reson. 2003, 165, 230-6
112. Ni, R.; Childers, W. S.; Hardcastle, K. I.; Mehta, A. K.; Lynn, D. G. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 6635-8
113. Svergun, D.; Barberato, C.; Koch, M. H. J. J. Appl. Crystallogr. 1995, 28, 768-73
114. http://helixweb.nih.gov/structbio/basic.html.
115. http://sts.bioengr.uic.edu/castp/calculation.php.
116. MacroModel, version 9.9; Schrödinger, LLC: New York, 2012.
117. Bowers, K. J.; Chow, E.; Huageng, X.; Dror, R. O.; Eastwood, M. P.; Gregersen, B. A.; Klepeis, J. L.; Kolossvary, I.; Moraes, M. A.; Sacerdoti, F. D.; Salmon, J. K.; Shan, Y.; Shaw, D. E. Scalable Algorithms for Molecular Dynamics Simulations on Commodity Clusters, SC 2006 Conference, Proceedings of the ACM/IEEE Conference on Supercomputing SC '06, Tampa, FL, Nov 11-17, 2006; ACM Press: New York, 2009; Vol. 43, pp 515-27.
118. Kaminski, G. A.; Friesner, R. A.; Tirado-Rives, J.; Jorgensen, W. L. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 6474-6487