Structure, biosynthesis, and function of bacterial capsular polysaccharides synthesized by ABC transporter-dependent pathways

Carbohydrate Research

Volumn 378, Issue , 2013, Pages 35-44

  Willis, Lisa M ^a   Whitfield, Chris ^a  

^a UNIVERSITY OF GUELPH   (Canada)

Author keywords

ABC transporters; Biosynthesis; Capsular polysaccharides; Export; Glycosyltransferases; Gram negative bacteria

Indexed keywords

BIOCHEMISTRY; BIOSYNTHESIS; CELL MEMBRANES; ENZYMES; ESCHERICHIA COLI; POLYSACCHARIDES;

ABC TRANSPORTER; CAPSULAR POLYSACCHARIDES; EXPORT; GLYCOSYLTRANSFERASES; GRAM-NEGATIVE BACTERIA;

BACTERIA;

ABC TRANSPORTER; BACTERIAL POLYSACCHARIDE; GLYCOLIPID; GLYCOSYLTRANSFERASE; PHOSPHATIDYLGLYCEROL;

ARTICLE; BACTERIAL CAPSULE; BIOSYNTHESIS; CELL SURFACE; ESCHERICHIA COLI; MENINGITIS; NEISSERIA MENINGITIDIS; NONHUMAN; PRIORITY JOURNAL; SEPTICEMIA; URINARY TRACT INFECTION;

BACTERIA (MICROORGANISMS); ESCHERICHIA COLI; NEGIBACTERIA; NEISSERIA MENINGITIDIS;

ABC TRANSPORTERS; BIOSYNTHESIS; CAPSULAR POLYSACCHARIDES; EXPORT; GLYCOSYLTRANSFERASES; GRAM-NEGATIVE BACTERIA;

ANIMALS; ATP-BINDING CASSETTE TRANSPORTERS; BACTERIA; BACTERIAL CAPSULES; CARBOHYDRATE SEQUENCE; HUMANS; MOLECULAR SEQUENCE DATA; POLYSACCHARIDES, BACTERIAL;

EID: 84885019160     PISSN: 00086215     EISSN: 1873426X     Source Type: Journal    
DOI: 10.1016/j.carres.2013.05.007     Document Type: Article

References (137)

1. Kroncke, K.-D.; Golecki, J. R.; Jann, K. J. Bacteriol. 1990, 172, 3469-3472.
2. Pelkonen, S.; Häyrinen, J.; Finne, J. J. Bacteriol. 1988, 170, 2646-2653.
3. Orskov, I.; Orskov, F.; Jann, B.; Jann, K. Bacteriol. Rev. 1977, 41, 667-710.
4. Bottomley, M. J.; Serruto, D.; Sáfadi, M. A.; Klugman, K. P. Vaccine 2012, 30, B78-86.
5. McIntyre, P. B.; O'Brien, K. L.; Greenwood, B.; van de Beek, D. Lancet 2012, 380, 1703-1711.
6. Cuthbertson, L.; Mainprize, I. L.; Naismith, J. H.; Whitfield, C. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2009, 73, 155-177.
7. Cuthbertson, L.; Kos, V.; Whitfield, C. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2010, 74, 341-362.
8. Whitfield, C. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 39-68.
9. Bushell, S. R.; Mainprize, I. L.; Wear, M. A.; Lou, H.; Whitfield, C.; Naismith, J. H. Structure 2013, 21, 844-853.
10. Agrawal, A.; Murphy, T. F. J. Clin. Microbiol. 2011, 49, 3728-3732.
11. Halperin, S. A.; Bettinger, J. A.; Greenwood, B.; Harrison, L. H.; Jelfs, J.; Ladhani, S. N.; McIntyre, P.; Ramsay, M. E.; Sáfadi, M. A. Vaccine 2012, 30, B26-36.
12. Wilkie, I. W.; Harper, M.; Boyce, J. D.; Adler, B. Curr. Top. Microbiol. Immunol. 2012, 361, 1-22.
13. Gotschlich, E. C.; Fraser, B. A.; Nishimura, O.; Robbins, J. B.; Liu, T. Y. J. Biol. Chem. 1981, 256, 8915-8921.
14. Tzeng, Y. L.; Datta, A. K.; Strole, C. A.; Lobritz, M. A.; Carlson, R. W.; Stephens, D. S. Infect. Immun. 2005, 73, 1491-1505.
15. Corcoran, A. T.; Annuk, H.; Moran, A. P. FEMS Microbiol. Lett. 2006, 257, 228-235.
16. Willis, L. M.; Stupak, J.; Richards, M.; Lowary, T.; Li, J.; Whitfield, C. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 7868-7873.
17. Fischer, W.; Schmidt, M. A.; Jann, B.; Jann, K. Biochemistry 1982, 21, 1279-1284.
18. Jann, B.; Jann, K. In Bacterial Capsules, Jann, K., Jann, B., Eds.; Springer-Verlag: Berlin, 1990; pp 19-42.
19. Jiménez, N.; Senchenkova, S. N.; Knirel, Y. A.; Pieretti, G.; Corsaro, M. M.; Aquilini, E.; Requé, M.; Merino, S.; Tomás, J. M. J. Bacteriol. 2012, 194, 3356-3367.
20. Raetz, C. R. H.; Whitfield, C. Annu. Rev. Biochem. 2002, 71, 635-700.
21. McGuire, E. J.; Binkley, S. B. Biochemistry 1964, 3, 247-251.
22. Rodriguez, M. L.; Jann, B.; Jann, K. Eur. J. Biochem. 1988, 177, 117-124.
23. Vann, W. F.; Schmidt, M. A.; Jann, B.; Jann, K. Eur. J. Biochem. 1981, 116, 359-364.
24. Schmidt, M. A.; Jann, K. Eur. J. Biochem. 1983, 131, 509-517.
25. Hofmann, P.; Jann, B.; Jann, K. Carbohydr. Res. 1985, 139, 261-271.
26. Lifely, M. R.; Lindon, J. C.; Williams, J. M.; Moreno, C. Carbohydr. Res. 1985, 143, 191-205.
27. Liu, T. Y.; Gotschlich, E. C.; Jonssen, E. K.; Wysocki, J. R. J. Biol. Chem. 1971, 246, 2849-2858.
28. Bhattacharjee, A. K.; Jennings, H. J.; Kenny, C. P.; Martin, A.; Smith, I. C. J. Biol. Chem. 1975, 250, 1926-1932.
29. Jennings, H. J.; Bhattacharjee, A. K.; Bundle, D. R.; Kenny, C. P.; Martin, A.; Smith, I. C. J. Infect. Dis. 1977, 136, S78-S83.
30. Xie, O.; Bolgiano, B.; Gao, F.; Lockyer, K.; Swann, C.; Jones, C.; Delrieu, I.; Njanpop-Lafourcade, B. M.; Tamekloe, T. A.; Pollard, A. J.; Norheim, G. Vaccine 2012, 30, 5812-5823.
31. Byrd, R. A.; Egan, W.; Summers, M. F.; Bax, A. Carbohydr. Res. 1987, 166, 47-58.
32. Crisel, R. M.; Baker, R. S.; Dorman, D. E. J. Biol. Chem. 1975, 250, 4926-4930.
33. Tsui, F. P.; Schneerson, R.; Egan, W. Carbohydr. Res. 1981, 88, 85-92.
34. Egan, W.; Tsui, F. P.; Schneerson, R. Carbohydr. Res. 1980, 79, 271-277.
35. Carter, G. R.; Annau, E. Am. J. Vet. Res. 1953, 14, 475-478.
36. DeAngelis, P. L.; Gunay, N. S.; Toida, T.; Mao, W.; Linhardt, R. J. Carbohydr. Res. 2002, 337, 1547-1552.
37. Adlam, C.; Knights, J. M.; Mugridge, A.; Lindon, J. C.; Baker, P. R.; Beesley, J. E.; Spacey, B.; Craig, G. R.; Nagy, L. K. J. Gen. Microbiol. 1984, 130, 2415-2426.
38. Adlam, C.; Knights, J. M.; Mugridge, A.; Williams, J. M.; Lindon, J. C. FEMS Microbial. Lett. 1987, 42, 23-25.
39. Altman, E.; Brisson, J. R.; Perry, M. B. Eur. J. Biochem. 1987, 170, 185-192.
40. Altman, E.; Brisson, J. R.; Perry, M. B. Biochem. Cell Biol. 1988, 66, 998-1004.
41. Reuhs, B. L.; Geller, D. P.; Kim, J. S.; Fox, J. E.; Kolli, V. S.; Pueppke, S. G. Appl. Environ. Microbiol. 1998, 64, 4930-4938.
42. Joiner, K. A.; Brown, E. J.; Frank, M. M. Annu. Rev. Immunol. 1984, 2, 461-491.
43. Sarma, J. V.; Ward, P. A. Cell Tissue Res. 2011, 343, 227-235.
44. Van Dijk, W. C.; Verbrugh, H. A.; van der Tol, M. E.; Peters, R.; Verhoef, J. Infect. Immun. 1979, 25, 603-609.
45. Buckles, E. L.; Wang, X.; Lane, M. C.; Lockatell, C. V.; Johnson, D. E.; Rasko, D. A.; Mobley, H. L.; Donnenberg, M. S. J. Infect. Dis. 2009, 199, 1689-1697.
46. Burns, S. M.; Hull, S. I. Infect. Immun. 1999, 67, 3757-3762.
47. Burns, S. M.; Hull, S. I. Infect. Immun. 1998, 66, 4244-4253.
48. Ward, C. K.; Inzana, T. J. J. Immunol. 1994, 153, 2110-2121.
49. Sarantis, H.; Grinstein, S. Cell Host Microbe 2012, 12, 419-431.
50. Noel, G. J.; Hoiseth, S. K.; Edelson, P. J. J. Infect. Dis. 1992, 166, 178-182.
51. Spinosa, M. R.; Progida, C.; Talà, A.; Cogli, L.; Alifano, P.; Bucci, C. Infect. Immun. 2007, 75, 3594-3603.
52. Boyce, J. D.; Chung, J. Y.; Adler, B. J. Biotechnol. 2000, 83, 153-160.
53. Horwitz, M. A.; Silverstein, S. C. J. Clin. Invest. 1980, 65, 82-94.
54. Stevens, P.; Huang, S. N.; Welch, W. D.; Young, L. S. J. Immunol. 1978, 121, 2174-2180.
55. Ram, S.; Lewis, L. A.; Agarwal, S. J. Biol. Chem. 2011, 286, 8297-8307.
56. Weintraub, A. Carbohydr. Res. 2003, 338, 2539-2547.
57. Jennings, H. J.; Lugowski, C. J. Immunol. 1981, 127, 1011-1018.
58. Granoff, D. M.; Holmes, S. J.; Osterholm, M. T.; McHugh, J. E.; Lucas, A. H.; Anderson, E. L.; Belshe, R. B.; Jacobs, J. L.; Medley, F.; Murphy, T. V. J. Infect. Dis. 1993, 168, 663-671.
59. Comstock, L. E.; Kasper, D. L. Cell 2006, 126, 847-850.
60. Robbins, J. B.; Schneerson, R.; Xie, G.; Hanson, L. A.; Miller, M. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 17871-17875.
61. Islam, Z.; Gilbert, M.; Mohammad, Q. D.; Klaij, K.; Li, J.; van Rijs, W.; Tio-Gillen, A. P.; Talukder, K. A.; Willison, H. J.; van Belkum, A.; Endtz, H. P.; Jacobs, B. C. PloS One 2012, 7, e43976.
62. Williams, A. E.; Maskell, D. J.; Moxon, E. R. J. Infect. Dis. 1991, 163, 1366-1369.
63. Kim, K. J.; Elliott, S. J.; Di Cello, F.; Stins, M. F.; Kim, K. S. Cell Microbiol. 2003, 5, 245-252.
64. Nikulin, J.; Panzner, U.; Frosch, M.; Schubert-Unkmeir, A. Int. J. Med. Microbiol. 2006, 296, 553-558.
65. Gaschignard, J.; Levy, C.; Romain, O.; Cohen, R.; Bingen, E.; Aujard, Y.; Boileau, P. Pediatr. Infect. Dis. J. 2011, 30, 212-217.
66. Stephens, D. S. Lancet 2007, 369, 2196-2210.
67. Bechinger, B.; Salnikov, E. S. Chem. Phys. Lipids 2012, 165, 282-301.
68. Campos, M. A.; Vargas, M. A.; Regueiro, V.; Llompart, C. M.; Albertí, S.; Bengoechea, J. A. Infect. Immun. 2004, 72, 7107-7114.
69. Vimr, E. R.; Steenbergen, S. M. Microbiology 2009, 155, 9-15.
70. DeAngelis, P. L. J. Biol. Chem. 1999, 274, 26557-26562.
71. Kundig, J. D.; Aminoff, D.; Roseman, S. J. Biol. Chem. 1971, 246, 2543-2550.
72. Rohr, T. E.; Troy, F. A. J. Biol. Chem. 1980, 255, 2332-2342.
73. Cantarel, B. L.; Coutinho, P. M.; Rancurel, C.; Bernard, T.; Lombard, V.; Henrissat, B. Nucleic Acids Res. 2009, 37, D233-238.
74. McGowen, M. M.; Vionnet, J.; Vann, W. F. Glycobiology 2001, 11, 613-620.
75. Steenbergen, S. M.; Vimr, E. R. J. Biol. Chem. 2003, 278, 15349-15359.
76. Willis, L. M.; Gilbert, M.; Karwaski, M. F.; Blanchard, M. C.; Wakarchuk, W. W. Glycobiology 2008, 18, 177-186.
77. Peterson, D. C.; Arakere, G.; Vionnet, J.; McCarthy, P. C.; Vann, W. F. J. Bacteriol. 2011, 193, 1576-1582.
78. Keys, T. G.; Fuchs, H. L.; Galuska, S. P.; Gerardy-Schahn, R.; Freiberger, F. Glycobiology 2013, 23, 613-618.
79. Breyer, W. A.; Matthews, B. W. Protein Sci. 2001, 10, 1699-1711.
80. Freiberger, F.; Claus, H.; Günzel, A.; Oltmann-Norden, I.; Vionnet, J.; Mühlenhoff, M.; Vogel, U.; Vann, W. F.; Gerardy-Schahn, R.; Stummeyer, K. Mol. Microbiol. 2007, 65, 1258-1275.
81. Vionnet, J.; Vann, W. F. Glycobiology 2007, 17, 735-743.
82. Moore, S. L.; Uitz, C.; Ling, C. C.; Bundle, D. R.; Fusco, P. C.; Michon, F. Clin. Vaccine Immunol. 2007, 14, 1311-1317.
83. Claus, H.; Stummeyer, K.; Batzilla, J.; Mühlenhoff, M.; Vogel, U. Mol. Microbiol. 2009, 71, 960-971.
84. Romanow, A.; Haselhorst, T.; Stummeyer, K.; Claus, H.; Bethe, A.; Mühlenhoff, M.; Vogel, U.; von Itzstein, M.; Gerardy-Schahn, R. J. Biol. Chem. 2013, 288, 11718-11723.
85. Martinez-Fleites, C.; Proctor, M.; Roberts, S.; Bolam, D. N.; Gilbert, H. J.; Davies, G. J. Chem. Biol. 2006, 13, 1143-1152.
86. Gurzawska, K.; Svava, R.; Jørgensen, N. R.; Gotfredsen, K. J. Biomed. Nanotechnol. 2012, 8, 1012-1024.
87. Salbach, J.; Rachner, T. D.; Rauner, M.; Hempel, U.; Anderegg, U.; Franz, S.; Simon, J. C.; Hofbauer, L. C. J. Mol. Med. (Berl.) 2012, 90, 625-635.
88. Tracy, B. S.; Avci, F. Y.; Linhardt, R. J.; DeAngelis, P. L. J. Biol. Chem. 2007, 282, 337-344.
89. DeAngelis, P. L. Appl. Microbiol. Biotechnol. 2012, 94, 295-305.
90. Kane, T. A.; White, C. L.; DeAngelis, P. L. J. Biol. Chem. 2006, 281, 33192-33197.
91. Hodson, N.; Griffiths, G.; Cook, N.; Pourhossein, M.; Gottfridson, E.; Lind, T.; Lidholt, K.; Roberts, I. S. J. Biol. Chem. 2000, 275, 27311-27315.
92. Sugiura, N.; Baba, Y.; Kawaguchi, Y.; Iwatani, T.; Suzuki, K.; Kusakabe, T.; Yamagishi, K.; Kimata, K.; Kakuta, Y.; Watanabe, H. J. Biol. Chem. 2010, 285, 1597-1606.
93. Osawa, T.; Sugiura, N.; Shimada, H.; Hirooka, R.; Tsuji, A.; Shirakawa, T.; Fukuyama, K.; Kimura, M.; Kimata, K.; Kakuta, Y. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2009, 378, 10-14.
94. Jing, W.; DeAngelis, P. L. Glycobiology 2003, 13, 661-671.
95. Lairson, L. L.; Henrissat, B.; Davies, G. J.; Withers, S. G. Annu. Rev. Biochem. 2008, 77, 521-555.
96. Sismey-Ragatz, A. E.; Green, D. E.; Otto, N. J.; Rejzek, M.; Field, F. A.; DeAngelis, P. L. J. Biol. Chem. 2007, 282, 28321-28327.
97. Jing, W.; DeAngelis, P. L. Glycobiology 2000, 10, 883-889.
98. Weigel, P. H.; DeAngelis, P. L. J. Biol. Chem. 2007, 282, 36777-36781.
99. Sobhany, M.; Kakuta, Y.; Sugiura, N.; Kimata, K.; Negishi, M. J. Biol. Chem. 2012, 287, 36022-36028.
100. Chen, M.; Bridges, A.; Liu, J. Biochemistry 2006, 45, 12358-12365.
101. Higa, H. H.; Varki, A. J. Biol. Chem. 1988, 263, 8872-8878.
102. Lemercinier, X.; Jones, C. Carbohydr. Res. 1996, 296, 83-96.
103. Deszo, E. L.; Steenbergen, S. M.; Freedberg, D. I.; Vimr, E. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 5564-5569.
104. Mordhorst, I. L.; Claus, H.; Ewers, C.; Lappann, M.; Schoen, C.; Elias, J.; Batzilla, J.; Dobrindt, U.; Wieler, L. H.; Bergfeld, A. K.; Mühlenhoff, M.; Vogel, U. Environ. Microbiol. 2009, 11, 3154-3165.
105. Frasa, H.; Procee, J.; Torensma, R.; Verbruggen, A.; Algra, A.; Rozenberg-Arska, M.; Kraaijeveld, K.; Verhoef, J. J. Clin. Microbiol. 1993, 31, 3174-3178.
106. Zelmer, A.; Bowen, M.; Jokilammi, A.; Finne, J.; Luzio, J. P.; Taylor, P. W. Microbiology 2008, 154, 2522-2532.
107. Claus, H.; Borrow, R.; Achtman, M.; Morelli, G.; Kantelberg, C.; Longworth, E.; Frosch, M.; Vogel, U. Mol. Microbiol. 2004, 51, 227-239.
108. Troy, F. A.; Vijay, I. K.; Tesche, N. J. Biol. Chem. 1975, 250, 156-163.
109. Finke, A.; Bronner, D.; Nikolaev, A. V.; Jann, B.; Jann, K. J. Bacteriol. 1991, 173, 4088-4094.
110. Cieslewicz, M.; Vimr, E. J. Bacteriol. 1996, 178, 3212-3220.
111. Cartee, R. T.; Forsee, W. T.; Yother, J. J. Bacteriol. 2005, 187, 4470-4479.
112. Raetz, C. R. H. Microbiol. Rev. 1978, 42, 614-659.
113. Hobb, R. I.; Tzeng, Y. L.; Choudhury, B. P.; Carlson, R. W.; Stephens, D. S. Microbes Infect. 2010, 12, 476-487.
114. Andreishcheva, E. N.; Vann, W. F. J. Bacteriol. 2006, 188, 1786-1797.
115. Townsend, K. M.; Boyce, J. D.; Chung, J. Y.; Frost, A. J.; Adler, B. J. Clin. Microbiol. 2001, 39, 924-929.
116. Frosche, M.; Müller, A. Mol. Microbiol. 1993, 8, 483-493.
117. Vimr, E. R.; Kalivoda, K. A.; Deszo, E. L.; Steenbergen, S. M. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2004, 68, 132-153.
118. George, A. M.; Jones, P. M. Prog. Biophys. Mol. Biol. 2012, 109, 95-107.
119. Greenfield, L. K.; Whitfield, C. Carbohydr. Res. 2012, 356, 12-24.
120. Roberts, I.; Mountford, R.; High, N.; Bitter-Suermann, D.; Jann, K.; Timmis, K.; Boulnois, G. J. Bacteriol. 1986, 168, 1228-1233.
121. Lo, R. Y.; McKerral, L. J.; Hills, T. L.; Kostrzynska, M. Infect. Immun. 2001, 69, 4458-4464.
122. Silver, R. P.; Prior, K.; Nsahlai, C.; Wright, L. F. Res. Microbiol. 2001, 152, 357-364.
123. McNulty, C.; Thompson, J.; Barrett, B.; Lord, L.; Anderson, C.; Roberts, I. S. Mol. Microbiol. 2006, 59, 907-922.
124. Rigg, G. P.; Barrett, B.; Roberts, I. S. Microbiology 1998, 144, 2905-2914.
125. Steenbergen, S. M.; Vimr, E. R. Mol. Microbiol. 2008, 68, 1252-1267.
126. Hudson, T.; Goldrick, M.; Roberts, I. S. J. Bacteriol. 2009, 191, 1716-1718.
127. Kos, V.; Cuthbertson, L.; Whitfield, C. J. Biol. Chem. 2009, 284, 2947-2956.
128. Larue, K.; Ford, R. C.; Willis, L. M.; Whitfield, C. J. Biol. Chem. 2011, 286, 16658-16668.
129. Morona, R.; Purins, L.; Tocilj, A.; Matte, A.; Cygler, M. Trends Biochem. Sci. 2009, 34, 78-84.
130. Dong, C.; Beis, K.; Nesper, J.; Brunkan-Lamontagne, A. L.; Clarke, B. R.; Whitfield, C.; Naismith, J. H. Nature 2006, 444, 226-229.
131. Collins, R. F.; Beis, K.; Dong, C.; Botting, C. H.; McDonnell, C.; Ford, R. C.; Clarke, B. R.; Whitfield, C.; Naismith, J. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 2390-2395.
132. Symmons, M. F.; Bokma, E.; Koronakis, E.; Hughes, C.; Koronakis, V. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 7173-7178.
133. Rahn, A.; Drummelsmith, J.; Whitfield, C. J. Bacteriol. 1999, 181, 2307-2313.
134. Reid, A. N.; Whitfield, C. J. Bacteriol. 2005, 187, 5470-5481.
135. Virlogeux, I.; Waxin, H.; Ecobichon, C.; Popoff, M. Y. Microbiology 1995, 141, 3039-3047.
136. Wetter, M.; Goulding, D.; Pickard, D.; Kowarik, M.; Waechter, C. J.; Dougan, G.; Wacker, M. PloS One 2012, 7, e45609.
137. Higgins, M. K.; Bokma, E.; Koronakis, E.; Highes, C.; Koronakis, V. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 9994-9999.