A metal-metal bond in the light-induced state of [nife] hydrogenases with relevance to hydrogen evolution

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 10, 2013, Pages 3915-3925

  Kampa, Mario ^a   Pandelia, Maria Eirini ^a,b   Lubitz, Wolfgang ^a   Van Gastel, Maurice ^a   Neese, Frank ^a  

^a MAX PLANCK INSTITUTE FOR CHEMICAL ENERGY CONVERSION   (Germany)

^b PENNSYLVANIA STATE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

COORDINATION SPHERE; DENSITY FUNCTIONAL THEORY CALCULATIONS; EXPERIMENTAL DATUM; HYDROGEN EVOLUTION; HYPERFINE COUPLING CONSTANTS; METAL-METAL BONDS; PROTON ACCEPTORS; STRETCHING FREQUENCY;

AMINO ACIDS; CHEMICAL BONDS; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; ENZYMES; FOURIER TRANSFORM INFRARED SPECTROSCOPY; HYDRIDES; HYDROGEN; IRON; MAGNETIC RESONANCE; PARAMAGNETISM; PROTONS;

NICKEL;

HYDROGENASE; IRON; NICKEL; PROTON;

ARTICLE; CATALYSIS; CHEMICAL BOND; CONTROLLED STUDY; DISSOCIATION; ELECTRON SPIN RESONANCE; HYDROGEN EVOLUTION; ILLUMINATION; INFRARED SPECTROSCOPY; LIGHT; METAL METAL BOND;

BIOCATALYSIS; ELECTRON SPIN RESONANCE SPECTROSCOPY; HYDROGEN; HYDROGENASE; LIGHT; NICKEL; QUANTUM THEORY; SPECTROSCOPY, FOURIER TRANSFORM INFRARED;

EID: 84874979548     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja3115899     Document Type: Article

References (99)

1. Cammack, R. Nature 1999, 397, 214
2. Hatchikian, E. C.; Forget, N.; Fernandez, V. M.; Williams, R.; Cammack, R. Eur. J. Biochem. 1992, 209, 357
3. Volbeda, A.; Charon, M. H.; Piras, C.; Hatchikian, E. C.; Frey, M.; Fontecilla-Camps, J. C. Nature 1995, 373, 580
4. Volbeda, A.; Garcin, E.; Piras, C.; de Lacey, A. L.; Fernandez, V. M.; Hatchikian, E. C.; Frey, M.; Fontecilla-Camps, J. C. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 12989
5. Higuchi, Y.; Yagi, T.; Yasuoka, N. Structure 1997, 5, 1671
6. Montet, Y.; Amara, P.; Volbeda, A.; Vernede, X.; Hatchikian, E. C.; Field, M. J.; Frey, M.; Fontecilla-Camps, J. C. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 523
7. Higuchi, Y.; Ogata, H.; Miki, K.; Yasuoka, N.; Yagi, T. Struct. Fold. Des. 1999, 7, 549
8. Nicolet, Y.; Piras, C.; Legrand, P.; Hatchikian, C. E.; Fontecilla-Camps, J. C. Struct. Fold. Des. 1999, 7, 13
9. Nicolet, Y.; de Lacey, A. L.; Vernede, X.; Fernandez, V. M.; Hatchikian, E. C.; Fontecilla-Camps, J. C. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 1596
10. Ogata, H.; Mizoguchi, Y.; Mizuno, N.; Miki, K.; Adachi, S.; Yasuoka, N.; Yagi, T.; Yamauchi, O.; Hirota, S.; Higuchi, Y. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 11628
11. Volbeda, A.; Montet, Y.; Vernede, X.; Hatchikian, E. C.; Fontecilla-Camps, J. C. Int. J. Hydrogen Energy 2002, 27, 1449
12. Volbeda, A.; Martin, L.; Cavazza, C.; Matho, M.; Faber, B. W.; Roseboom, W.; Albracht, S. P. J.; Garcin, E.; Rousset, M.; Fontecilla-Camps, J. C. J. Biol. Inorg. Chem. 2005, 10, 239
13. Ogata, H.; Hirota, S.; Nakahara, A.; Komori, H.; Shibata, N.; Kato, T.; Kano, K.; Higuchi, Y. Structure 2005, 13, 1635
14. Ogata, H.; Kellers, P.; Lubitz, W. J. Mol. Biol. 2010, 402, 428
15. Bleijlevens, B.; Faber, B. W.; Albracht, S. P. J. J. Biol. Inorg. Chem. 2001, 6, 763
16. de Lacey, A. L.; Hatchikian, E. C.; Volbeda, A.; Frey, M.; Fontecilla-Camps, J. C.; Fernandez, V. M. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 7181
17. George, S. J.; Kurkin, S.; Thorneley, R. N. F.; Albracht, S. P. J. Biochemistry 2004, 43, 6808
18. Kurkin, S.; George, S. J.; Thorneley, R. N. F.; Albracht, S. P. J. Biochemistry 2004, 43, 6820
19. Fichtner, C.; Laurich, C.; Bothe, E.; Lubitz, W. Biochemistry 2006, 45, 9706
20. Fan, C. L.; Teixeira, M.; Moura, J.; Moura, I.; Huynh, B. H.; Legall, J.; Peck, H. D.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 20
21. Whitehead, J. P.; Gurbiel, R. J.; Bagyinka, C.; Hoffman, B. M.; Maroney, M. J. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 5629
22. Brecht, M.; van Gastel, M.; Buhrke, T.; Friedrich, B.; Lubitz, W. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13075
23. Foerster, S.; Stein, M.; Brecht, M.; Ogata, H.; Higuchi, Y.; Lubitz, W. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 83
24. Foerster, S.; van Gastel, M.; Brecht, M.; Lubitz, W. J. Biol. Inorg. Chem. 2005, 10, 51
25. van Gastel, M.; Stein, M.; Brecht, M.; Schröder, O.; Lendzian, F.; Bittl, R.; Ogata, H.; Higuchi, Y.; Lubitz, W. J. Biol. Inorg. Chem. 2006, 11, 41
26. Carepo, M.; Tierney, D. L.; Brondino, C. D.; Yang, T. C.; Pamplona, A.; Telser, J.; Moura, I.; Moura, J. J. G.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 281
27. Goenka-Agrawal, A.; van Gastel, M.; Gärtner, W.; Lubitz, W. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 8142
28. Flores, M.; Goenka-Agrawal, A.; van Gastel, M.; Gärtner, W.; Lubitz, W. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 2402
29. Pershad, H. R.; Duff, J. L. C.; Heering, H. A.; Duin, E. C.; Albracht, S. P. J.; Armstrong, F. A. Biochemistry 1999, 38, 8992
30. Jones, A. K.; Sillery, E.; Albracht, S. P. J.; Armstrong, F. A. Chem. Commun. 2002, 866
31. Leger, C.; Jones, A. K.; Albracht, S. P. J.; Armstrong, F. A. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 13058
32. Leger, C.; Jones, A. K.; Roseboom, W.; Albracht, S. P. J.; Armstrong, F. A. Biochemistry 2002, 41, 15736
33. Jones, A. K.; Lamle, S. E.; Pershad, H. R.; Vincent, K. A.; Albracht, S. P. J.; Armstrong, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 8505
34. Lamle, S. E.; Albracht, S. P. J.; Armstrong, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 14899
35. Vincent, K. A.; Cracknell, J. A.; Lenz, O.; Zebger, I.; Friedrich, B.; Armstrong, F. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 16951
36. Vincent, K. A.; Parkin, A.; Lenz, O.; Albracht, S. P. J.; Fontecilla-Camps, J. C.; Cammack, R.; Friedrich, B.; Armstrong, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 18179
37. Maroney, M. J.; Colpas, G. J.; Bagyinka, C.; Baidya, N.; Mascharak, P. K. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 3962
38. Whitehead, J. P.; Colpas, G. J.; Bagyinka, C.; Maroney, M. J. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 6288
39. Bagyinka, C.; Whitehead, J. P.; Maroney, M. J. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 3576
40. Gu, Z. J.; Dong, J.; Allan, C. B.; Choudhury, S. B.; Franco, R.; Moura, J. J. G.; LeGall, J.; Przybyla, A. E.; Roseboom, W.; Albracht, S. P. J.; Axley, M. J.; Scott, R. A.; Maroney, M. J. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 11155
41. Davidson, G.; Choudhury, S. B.; Gu, Z. J.; Bose, K.; Roseboom, W.; Albracht, S. P. J.; Maroney, M. J. Biochemistry 2000, 39, 7468
42. Pavlov, M.; Siegbahn, P. E. M.; Blomberg, M. R. A.; Crabtree, R. H. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 548
43. Siegbahn, P. E. M.; Blomberg, M. R. A.; Pavlov, M. W. N.; Crabtree, R. H. J. Biol. Inorg. Chem. 2001, 6, 460
44. Siegbahn, P. E. M. C. R. Acad. Sci., Ser. IIc: Chim. 2007, 10, 766
45. Siegbahn, P. E. M.; Tye, J. W.; Hall, M. B. Chem. Rev. 2007, 107, 4414
46. Lill, S. O. N.; Siegbahn, P. E. M. Biochemistry 2009, 48, 1056
47. Stein, M.; Lubitz, W. J. Inorg. Biochem. 2001, 86, 442
48. Stein, M.; Lubitz, W. Phys. Chem. Chem. Phys. 2001, 3, 2668
49. Stein, M.; Lubitz, W. Curr. Opin. Chem. Biol. 2002, 6, 243
50. Stein, M.; Lubitz, W. J. Inorg. Biochem. 2004, 98, 862
51. Stadler, C.; de Lacey, A. L.; Hernandez, B.; Fernandez, V. M.; Conesa, J. C. Inorg. Chem. 2002, 41, 4417
52. Stadler, C.; de Lacey, A. L.; Montet, Y.; Volbeda, A.; Fontecilla-Camps, J. C.; Conesa, J. C.; Fernandez, V. M. Inorg. Chem. 2002, 41, 4424
53. Bruschi, M.; De Gioia, L.; Zampella, G.; Reiher, M.; Fantucci, P.; Stein, M. J. Biol. Inorg. Chem. 2004, 9, 873
54. Bruschi, M.; Zampella, G.; Fantucci, P.; De Gioia, L. Coord. Chem. Rev. 2005, 249, 1620
55. Kampa, M.; Lubitz, W.; van Gastel, M.; Neese, F. J. Biol. Inorg. Chem. 2012, 17, 1269
56. De Gioia, L.; Fantucci, P.; Guigliarelli, B.; Bertrand, P. Inorg. Chem. 1999, 38, 2658
57. Stein, M.; Lubitz, W. Phys. Chem. Chem. Phys. 2001, 3, 5115
58. Stein, M.; van Lenthe, E.; Baerends, E. J.; Lubitz, W. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 5839
59. Vignais, P. M.; Billoud, B.; Meyer, J. FEMS Microbiol. Rev. 2001, 25, 455
60. Moura, J. J. G.; Teixeira, M.; Moura, I. Pure Appl. Chem. 1989, 61, 915
61. Lubitz, W.; Reijerse, E.; van Gastel, M. Chem. Rev. 2007, 107, 4331
62. Pandelia, M. E.; Infossi, P.; Stein, M.; Giudici-Orticoni, M. T.; Lubitz, W. Chem. Commun. 2012, 48, 823
63. van der Zwaan, J. W.; Albracht, S. P. J.; Fontijn, R. D.; Slater, E. C. FEBS Lett. 1985, 179, 271
64. Medina, M.; Hatchikian, E. C.; Cammack, R. Biochim. Biophys. Acta 1996, 1275, 227
65. Medina, M.; Williams, R.; Cammack, R.; Hatchikian, E. C. J. Chem. Soc., Faraday Trans. 1994, 90, 2921
66. Fichtner, C.; van Gastel, M.; Lubitz, W. Phys. Chem. Chem. Phys. 2003, 5, 5507
67. Niu, S. Q.; Thomson, L. M.; Hall, M. B. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 4000
68. Kellers, P.; Pandelia, M.-E.; Currell, L. J.; Goerner, H.; Lubitz, W. Phys. Chem. Chem. Phys. 2009, 11, 8680
69. Bagley, K. A.; Duin, E. C.; Roseboom, W.; Albracht, S. P. J.; Woodruff, W. H. Biochemistry 1995, 34, 5527
70. Pierik, A. J.; Roseboom, W.; Happe, R. P.; Bagley, K. A.; Albracht, S. P. J. J. Biol. Chem. 1999, 274, 3331
71. Schroeder, O.; Bleijlevens, B.; de Jongh, T. E.; Chen, Z.; Li, T.; Fischer, J.; Foerster, J.; Friedrich, C. G.; Bagley, K. A.; Albracht, S. P. J.; Lubitz, W. J. Biol. Inorg. Chem. 2007, 12, 212
72. Neese, F. Orca, an ab initio, DFT and semiempirical SCF-MO, package 2.8.0 R2327; University of Bonn: Bonn, Germany, 2011.
73. Becke, A. D. Phys. Rev. A 1988, 38, 3098
74. Perdew, J. P. Phys. Rev. B 1986, 33, 8822
75. Buehl, M.; Kabrede, H. J. Chem. Theory Comput. 2006, 2, 1282
76. Buehl, M.; Reimann, C.; Pantazis, D. A.; Bredow, T.; Neese, F. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 1449
77. Weigend, F.; Ahlrichs, R. Phys. Chem. Chem. Phys. 2005, 7, 3297
78. Eichkorn, K.; Weigend, F.; Treutler, O.; Ahlrichs, R. Theor. Chem. Acc. 1997, 97, 119
79. van Lenthe, E.; Snijders, J. G.; Baerends, E. J. J. Chem. Phys. 1996, 105, 6505
80. van Lenthe, E.; van der Avoird, A.; Wormer, P. E. S. J. Chem. Phys. 1998, 108, 4783
81. Klamt, A.; Schuurmann, G. J. Chem. Soc., Perk. Trans. 2 1993, 799
82. Grimme, S. J. Comput. Chem. 2006, 27, 1787
83. Soderhjelm, P.; Ryde, U. J. Mol. Struct.-Theochem 2006, 770, 199
84. Jayapal, P.; Sundararajan, M.; Hillier, I. H.; Burton, N. A. Phys. Chem. Chem. Phys. 2008, 10, 4249
85. Bubacco, L.; van Gastel, M.; Groenen, E. J. J.; Vijgenboom, E.; Canters, G. W. J. Biol. Chem. 2003, 278, 7381
86. Neese, F. J. Chem. Phys. 2003, 118, 3939
87. Jonas, V.; Thiel, W. J. Chem. Phys. 1995, 102, 8474
88. Jonas, V.; Thiel, W. Organometallics 1998, 17, 353
89. Barton, B. E.; Rauchfuss, T. B. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 14877
90. Carroll, M. E.; Barton, B. E.; Gray, D. L.; Mack, A. E.; Rauchfuss, T. B. Inorg. Chem. 2011, 50, 9554
91. Schilter, D.; Nilges, M. J.; Chakrabarti, M.; Lindahl, P. A.; Rauchfuss, T. B.; Stein, M. Inorg. Chem. 2012, 51, 2338
92. Fontecilla-Camps, J. C.; Frey, M.; Garcin, E.; Higuchi, Y.; Nicolet, Y.; Volbeda, A. In Hydrogen as a fuel; Cammack, R.; Frey, M.; Robson, R., Eds.; Taylor & Francis: London, 2001, p 93.
93. Matias, P. M.; Soares, C. M.; Saraiva, L. M.; Coelho, R.; Morais, J.; Le Gall, J.; Carrondo, M. A. J. Biol. Inorg. Chem. 2001, 6, 63
94. Amara, P.; Volbeda, A.; Fontecilla-Camps, J. C.; Field, M. J. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 4468
95. Sellmann, D.; Geipel, F.; Moll, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2000, 39, 561
96. Goldman, C. M.; Mascharak, P. K. Comments Inorg. Chem. 1995, 18, 1
97. Maroney, M. J.; Bryngelson, P. A. J. Biol. Inorg. Chem. 2001, 6, 453
98. Dole, F.; Fournel, A.; Magro, V.; Hatchikian, E. C.; Bertrand, P.; Guigliarelli, B. Biochemistry 1997, 36, 7847
99. Pipek, J.; Mezey, P. G. J. Chem. Phys. 1989, 90, 4916