Structure determination of a membrane protein in proteoliposomes

Journal of the American Chemical Society

Volumn 134, Issue 4, 2012, Pages 2047-2056

  Das, Bibhuti B ^a   Nothnagel, Henry J ^a   Lu, George J ^a   Son, Woo Sung ^a   Tian, Ye ^a,b   Marassi, Francesca M ^b   Opella, Stanley J ^a  

^a UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

^b BURNHAM INSTITUTE   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

APPLIED MAGNETIC FIELDS; AXIALLY SYMMETRIC; BI-LAYER; CHEMICAL SHIFT ANISOTROPY; DIPOLAR COUPLINGS; ENHANCED SENSITIVITY; HETERONUCLEAR DIPOLE-DIPOLE COUPLINGS; HOMONUCLEAR; INTEGRAL MEMBRANE; LABELED PROTEINS; LIQUID-CRYSTALLINE; MAGIC ANGLE SPINNING; MAS SOLID-STATE NMR; MEASURE ORIENTATION; MEMBRANE PROTEINS; ORIENTED SAMPLE; PHOSPHOLIPID BILAYER; POWDER PATTERNS; PROTEIN STRUCTURES; PROTEOLIPOSOMES; REDUCED FREQUENCY; ROTATIONAL DIFFUSION; SOLID STATE NMR; STRUCTURE DETERMINATION; THREE-DIMENSIONAL STRUCTURE; UNIQUE FEATURES;

BIOLOGICAL MEMBRANES; CHEMICAL SHIFT; MAGNETIC FIELDS; MERCURY (METAL); NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PHOSPHOLIPIDS; SOLID STATE PHYSICS;

PROTEINS;

CARBON 13; MEMBRANE PROTEIN; MERCURY; NITROGEN 15; PHOSPHOLIPID; PROTEOLIPOSOME;

ANISOTROPY; ARTICLE; HETERONUCLEAR MULTIPLE BOND CORRELATION; LIQUID; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PROTEIN STRUCTURE; SPECTROSCOPY;

MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; MEMBRANE PROTEINS; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR STRUCTURE; PROTEOLIPIDS;

EID: 84856484347     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja209464f     Document Type: Article

References (93)

1. Wallin, E.; von Heijne, G. Protein Sci. 1998, 7, 1029
2. Sanders, C. R.; Myers, J. K. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2004, 33, 25
3. White, S. Membrane Proteins of Known 3D Structure; http://blanco.biomol. uci.edu/mpstruc/listAll/list (January 16, 2012).
4. Warschawski, D. E. Membrane Proteins of Known Structure Determined by NMR; http://www.drorlist.com/nmr.html (January 16, 2012).
5. Opella, S. J.; Waugh, J. S. J. Chem. Phys. 1977, 66, 4919
6. Schaefer, J.; Stejskal, E. O. J. Am. Chem. Soc. 1976, 98, 1031
7. Cross, T. A.; Opella, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1983, 105, 306
8. Ketchem, R. R.; Hu, W.; Cross, T. A. Science 1993, 261, 1457
9. Opella, S. J.; Marassi, F. M.; Gesell, J. J.; Valente, A. P.; Kim, Y.; Oblatt-Montal, M.; Montal, M. Nat. Struct. Biol. 1999, 6, 374
10. Marassi, F. M.; Opella, S. J. Protein Sci. 2003, 12, 403
11. Park, S. H.; Mrse, A. A.; Nevzorov, A. A.; Mesleh, M. F.; Oblatt-Montal, M.; Montal, M.; Opella, S. J. J. Mol. Biol. 2003, 333, 409
12. De Angelis, A. A.; Howell, S. C.; Nevzorov, A. A.; Opella, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 12256
13. Sharma, M.; Yi, M.; Dong, H.; Qin, H.; Peterson, E.; Busath, D. D.; Zhou, H. X.; Cross, T. A. Science 2010, 330, 509
14. Verardi, R.; Shi, L.; Traaseth, N. J.; Walsh, N.; Veglia, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 9101
15. Nishimura, K.; Kim, S.; Zhang, L.; Cross, T. A. Biochemistry 2002, 41, 13170
16. Cady, S. D.; Schmidt-Rohr, K.; Wang, J.; Soto, C. S.; Degrado, W. F.; Hong, M. Nature 2010, 463, 689
17. Park, S. H.; Marassi, F. M.; Black, D.; Opella, S. J. Biophys. J. 2010, 99, 1465
18. Sanders, C. R.; Hare, B.; Howard, K. P.; Prestegard, J. H. Prog. NMR Spectrosc. 1994, 26, 421
19. Nicholson, L. K.; Moll, F.; Mixon, T. E.; LoGrasso, P. V.; Lay, J. C.; Cross, T. A. Biochemistry 1987, 26, 6621
20. Bechinger, B.; Kim, Y.; Chirlian, L. E.; Gesell, J.; Neumann, J. M.; Montal, M.; Tomich, J.; Zasloff, M.; Opella, S. J. J. Biomol. NMR 1991, 1, 167
21. De Angelis, A. A.; Nevzorov, A. A.; Park, S. H.; Howell, S. C.; Mrse, A. A.; Opella, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 15340
22. Casagrande, F.; Maier, K.; Kiefer, H.; Opella, S. J.; Park, S. H. In Production of Membrane Proteins: Strategies for Expression and Isolation; Robinson, A., Ed.; Wiley-VCH: New York, 2011.
23. Sinha, N.; Filipp, F. V.; Jaraim, L.; Park, S. H.; Bradley, J.; Opella, S. J. Magn. Reson. Chem. 2007, 45, S107
24. Filipp, F. V.; Sinha, N.; Jairam, L.; Bradley, J.; Opella, S. J. J. Magn. Reson. 2009, 201, 121
25. Wu, C. H.; Opella, S. J. J. Magn. Reson. 2008, 190, 165
26. Lin, E. C.; Wu, C. H.; Yang, Y.; Grant, C. V.; Opella, S. J. J. Magn. Reson. 2010, 206, 105
27. Wu, C. H.; Das, B. B.; Opella, S. J. J. Magn. Reson. 2010, 202, 127
28. Lin, E. C.; Opella, S. J. J. Magn. Reson. 2011, 211, 37
29. Cross, T. A.; DiVerdi, J. A.; Opella, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1982, 104, 1759
30. Sinha, N.; Grant, C. V.; Park, S. H.; Brown, J. M.; Opella, S. J. J. Magn. Reson. 2007, 186, 51
31. Tycko, R. Annu. Rev. Phys. Chem. 2011, 62, 279
32. Todokoro, Y.; Kobayashi, M.; Sato, T.; Kawakami, T.; Yumen, I.; Aimoto, S.; Fujiwara, T.; Akutsu, H. J. Biomol. NMR 2010, 48, 1
33. Etzkorn, M.; Martell, S.; Andronesi, O. C.; Seidel, K.; Engelhard, M.; Baldus, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 459
34. Andreas, L. B.; Eddy, M. T.; Pielak, R. M.; Chou, J.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 10958
35. Cady, S. D.; Mishanina, T. V.; Hong, M. J. Mol. Biol. 2009, 385, 1127
36. Shi, L.; Ahmed, M. A.; Zhang, W.; Whited, G.; Brown, L. S.; Ladizhansky, V. J. Mol. Biol. 2009, 386, 1078
37. Su, Y.; Waring, A. J.; Ruchala, P.; Hong, M. Biochemistry 2011, 50, 2072
38. Varga, K.; Tian, L.; McDermott, A. E. Biochim. Biophys. Acta 2007, 1774, 1604
39. Huang, L.; McDermott, A. E. Biochim. Biophys. Acta 2008, 1777, 1098
40. Li, Y.; Berthold, D. A.; Gennis, R. B.; Rienstra, C. M. Protein Sci. 2008, 17, 199
41. Kijac, A. Z.; Li, Y.; Sligar, S. G.; Rienstra, C. M. Biochemistry 2007, 46, 13696
42. Hiller, M.; Krabben, L.; Vinothkumar, K. R.; Castellani, F.; van Rossum, B. J.; Kuhlbrandt, W.; Oschkinat, H. ChemBioChem 2005, 6, 1679
43. Schneider, R.; Etzkorn, M.; Giller, K.; Daebel, V.; Eisfeld, J.; Zweckstetter, M.; Griesinger, C.; Becker, S.; Lange, A. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 1882
44. Bauer, A. J.; Gieschler, S.; Lemberg, K. M.; McDermott, A. E.; Stockwell, B. R. Biochemistry 2011, 50, 3408
45. Gullion, T.; Schaefer, J. J. Magn. Reson. (1969-1992) 1989, 81, 196
46. Jaroniec, C. P.; MacPhee, C. E.; Bajaj, V. S.; McMahon, M. T.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 711
47. Opella, S. J.; Frey, M. H.; Cross, T. A. J. Am. Chem. Soc. 1979, 101, 5856
48. Edidin, M. Annu. Rev. Biophys. Bioeng. 1974, 3, 179
49. Cherry, R. J. FEBS Lett. 1975, 55, 1
50. McLaughlin, A. C.; Cullis, P. R.; Hemminga, M. A.; Hoult, D. I.; Radda, G. K.; Ritchie, G. A.; Seeley, P. J.; Richards, R. E. FEBS Lett. 1975, 57, 213
51. Lewis, B. A.; Harbison, G. S.; Herzfeld, J.; Griffin, R. G. Biochemistry 1985, 24, 4671
52. Park, S. H.; Mrse, A. A.; Nevzorov, A. A.; De Angelis, A. A.; Opella, S. J. J. Magn. Reson. 2006, 178, 162
53. Park, S. H.; Casagrande, F.; Das, B. B.; Albrecht, L.; Chu, M.; Opella, S. J. Biochemistry 2011, 50, 2371
54. Mahalakshmi, R.; Franzin, C. M.; Choi, J.; Marassi, F. M. Biochim. Biophys. Acta 2007, 1768, 3216
55. Kovacs, F. A.; Cross, T. A. Biophys. J. 1997, 73, 2511
56. De Angelis, A. A.; Jones, D. H.; Grant, C. V.; Park, S. H.; Mesleh, M. F.; Opella, S. J. Methods Enzymol. 2005, 394, 350
57. Cady, S. D.; Goodman, C.; Tatko, C. D.; DeGrado, W. F.; Hong, M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 5719
58. Park, S. H.; Das, B. B.; De Angelis, A. A.; Scrima, M.; Opella, S. J. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 13995
59. Chan, J. C. C.; Tycko, R. J. Chem. Phys. 2003, 118, 8378
60. Wylie, B. J.; Franks, W. T.; Rienstra, C. M. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 10926
61. Mou, Y.; Chen, P. H.; Lee, H. W.; Chan, J. C. J. Magn. Reson. 2007, 187, 352
62. Marassi, F. M.; Das, B. B.; Lu, G. J.; Nothnagel, H. J.; Park, S. H.; Son, W. S.; Tian, Y.; Opella, S. J. Methods 2012, in press.
63. Barkay, T.; Miller, S. M.; Summers, A. O. FEMS Microbiol. Rev. 2003, 27, 355
64. Howell, S. C.; Mesleh, M. F.; Opella, S. J. Biochemistry 2005, 44, 5196
65. Mao, L.; Inoue, K.; Tao, Y.; Montelione, G. T.; McDermott, A. E.; Inouye, M. J. Biomol. NMR 2011, 49, 131
66. Thankur, R. S.; Kurur, N. D.; Madhu, P. K. Chem. Phys. Lett. 2006, 426, 459
67. Shaka, A. J.; Keeler, J. M.; Freeman, R. J. Magn. Reson. (1969-1992) 1983, 53, 313
68. Pines, A.; Gibby, M. G.; Waugh, J. S. J. Chem. Phys. 1972, 56, 1776
69. Baldus, M.; Petkova, A.; Herzfield, J.; Griffin, R. Mol. Phys. 1998, 95, 1197
70. Lewandowski, J. R.; De Paepe, G.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 728
71. Bloembergen, N. Phys. Chem. Chem. Phys: PCCP 1949, 15, 386
72. Szeverenyi, N. M.; Sullivan, M. J.; Maciel, G. E. J. Magn. Reson. (1969-1992) 1982, 47, 462
73. Frey, M. H.; Opella, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 4942
74. Kakegoshi, K.; Nakamra, S.; Terao, T. Chem. Phys. Lett. 2001, 344, 631
75. Wylie, B. J.; Rienstra, C. M. J. Chem. Phys. 2008, 128, 052207
76. Zhao, X.; Eden, M.; Levitt, M. H. Chem. Phys. Lett. 2001, 342, 353
77. Petkova, A. T.; Baldus, M.; Belenky, M.; Hong, M.; Griffin, R. G.; Herzfeld, J. J. Magn. Reson. 2003, 160, 1
78. States, D. J.; Haberkorn, R. A.; Ruben, D. J. J. Magn. Reson. (1969-1992) 1982, 48, 286
79. Das, R.; Baker, D. Annu. Rev. Biochem. 2008, 77, 363
80. Yarov-Yarovoy, V.; Schonbrun, J.; Baker, D. Proteins 2006, 62, 1010
81. Schwieters, C. D.; Kuszewski, J. J.; Tjandra, N.; Clore, G. M. J. Magn. Reson. 2003, 160, 65
82. DeLano, W. L. PyMOL. www.pymol.org (January 16, 2012).
83. Baker, D. Robetta: Full-chain Protein Structure Prediction Server http://robetta.bakerlab.org/ (January 16, 2012).
84. Schwieters, C. D.; Clore, G. M. J. Magn. Reson. 2001, 152, 288
85. Kuszewski, J.; Gronenborn, A. M.; Clore, G. M. J. Magn. Reson. 1997, 125, 171
86. Nilges, M.; Clore, G. M.; Gronenborn, A. M. FEBS Lett. 1988, 239, 129
87. Oas, T. G.; Hartzell, C. J.; Dahlquist, W.; Drobny, G. P. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 5962
88. Wilson, J. R.; Leang, C.; Morby, A. P.; Hobman, J. L.; Brown, N. L. FEBS Lett. 2000, 472, 78
89. Herzfeld, J.; Berger, A. E. J. Chem. Phys. 1980, 73, 6021
90. Markley, J. L. Biological Magnetic Resonance Data Bank; www.bmrb.wisc.edu/ (January 16, 2012).
91. Mesleh, M. F.; Veglia, G.; DeSilva, T. M.; Marassi, F. M.; Opella, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 4206
92. Opella, S. J.; Marassi, F. M. Chem. Rev. 2004, 104, 3587
93. Cross, T. A.; Sharma, M.; Yi, M.; Zhou, H. X. Trends Biochem. Sci. 2011, 36, 117