Paramagnetic-based NMR restraints lift residual dipolar coupling degeneracy in multidomain detergent-solubilized membrane proteins

Journal of the American Chemical Society

Volumn 133, Issue 7, 2011, Pages 2232-2241

  Shi, Lei ^a   Traaseth, Nathaniel J ^b   Verardi, Raffaello ^b   Gustavsson, Martin ^b   Gao, Jiali ^a   Veglia, Gianluigi ^a,b  

^a University of Minnesota   (United States)

^b UNIVERSITY OF MINNESOTA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ACCURACY AND PRECISION; ANALYTICAL SOLUTIONS; BIOMACROMOLECULES; CLASSICAL SOLUTIONS; CONFORMATIONAL ENSEMBLE; DEPTH OF INSERTION; GLOBULAR PROTEINS; HELICAL DOMAINS; INTRINSIC DEGENERACY; MEMBRANE PROTEINS; MULTI DOMAINS; MULTIDOMAIN PROTEINS; NMR RESTRAINTS; PARAMAGNETIC RELAXATION ENHANCEMENTS; PHOSPHOLAMBAN; PROTEIN COMPLEXES; PROTEIN DYNAMICS; RELATIVE ORIENTATION; RESIDUAL DIPOLAR COUPLINGS; STRUCTURAL DOMAINS; THREE-DIMENSIONAL STRUCTURE; TOPOLOGICAL AMBIGUITY;

BIOLOGICAL MEMBRANES; COMPLEXATION; DETERGENTS; DIHEDRAL ANGLE; MICELLES; PARAMAGNETIC MATERIALS; PARAMAGNETISM; TENSORS;

PROTEINS;

GLOBULAR PROTEIN; MEMBRANE PROTEIN; PHOSPHOLAMBAN;

ANALYTIC METHOD; ARTICLE; CYTOPLASM; HYDROPHOBICITY; MICELLE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PARAMAGNETIC RELAXATION ENHANCEMENT; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN DOMAIN; PROTEIN FOLDING; PROTEIN INTERACTION; PROTEIN STRUCTURE; RESIDUAL DIPOLAR COUPLING; THREE DIMENSIONAL IMAGING;

CALCIUM-BINDING PROTEINS; DETERGENTS; ELECTRON SPIN RESONANCE SPECTROSCOPY; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; MEMBRANE PROTEINS; MODELS, MOLECULAR; SOLUBILITY;

EID: 79951834781     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja109080t     Document Type: Article

References (80)

1. Tjandra, N.; Bax, A. Science 1997, 278, 1111-1114.
2. Bax, A.; Kontaxis, G.; Tjandra, N. Methods Enzymol. 2001, 339, 127-174.
3. Prestegard, J. H. Nat. Struct. Biol. 1998, 517.
4. Prestegard, J. H.; Al-Hashimi, H. M.; Tolman, J. R. Q. Rev. Biophys. 2000, 33, 371-424.
5. Tjandra, N.; Marquardt, J.; Clore, M. G. J. Magn. Reson. 2000, 142, 393-396.
6. Clore, M. G.; Gronenborn, M. A.; Tjandra, N. J. Magn. Reson. 1998, 131, 159-162.
7. Nodet, G.; Salmon, L.; Ozenne, V.; Meier, S.; Jensen, M. R.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 17908-17918.
8. Jensen, M. R.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 11266-11267.
9. Meier, S.; Blackledge, M.; Grzesiek, S. J. Chem. Phys. 2008, 128, 052204.
10. Jha, A. K.; Colubri, A.; Freed, K. F.; Sosnick, T. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 13099-13104.
11. Marsh, J. A.; Forman-Kay, J. D. J. Mol. Biol. 2009, 391, 359-374.
12. Vallurupalli, P.; Hansen, D. F.; Stollar, E.; Meirovitch, E.; Kay, L. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 18473-18477.
13. Baldwin, A. J.; Hansen, D. F.; Vallurupalli, P.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 11939-11948.
14. Fischer, M. W. F.; Losonczi, J. A.; Weaver, J. L.; Prestegard, J. H. Biochemistry 1999, 38, 9013-9022.
15. Al-Hashimi, H. M.; Bolon, P. J.; Prestegard, J. H. J. Magn. Reson. 2000, 142, 153-158.
16. Mueller, G. A.; Choy, W. Y.; Yang, D.; Forman-Kay, J. D.; Venters, R. A.; Kay, L. E. J. Mol. Biol. 2000, 300, 197-212.
17. Hus, J. C.; Salmon, L.; Bouvignies, G.; Lotze, J.; Blackledge, M.; Bruschweiler, R. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 15927-15937.
18. Mesleh, M. F.; Veglia, G.; DeSilva, T. M.; Marassi, F. M.; Opella, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 4206-4207.
19. Mesleh, M. F.; Opella, S. J. J. Magn. Reson. 2003, 163, 288-299.
20. Mascioni, A.; Veglia, G. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 12520-12526.
21. Walsh, J. D.; Wang, Y. X. J. Magn. Reson. 2005, 174, 152-162.
22. Mascioni, A.; Eggimann, B. L.; Veglia, G. Chem. Phys. Lipids 2004, 132, 133-144.
23. Al-Hashimi, H. M.; Valafar, H.; Terrell, M.; Zartler, E. R.; Eidsness, M. K.; Prestegard, J. H. J. Magn. Reson. 2000, 143, 402-406.
24. Tolman, J. R.; Flanagan, J. M.; Kennedy, M. A.; Prestegard, J. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1995, 92, 9279-9283.
25. Tolman, J. R.; Flanagan, J. M.; Kennedy, M. A.; Prestegard, J. H. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 292-7.
26. Tolman, J. R.; Ruan, K. Chem. Rev. 2006, 106, 1720-1736.
27. Lakomek, N. A.; Carlomagno, T.; Becker, S.; Griesinger, C.; Meiler, J. J. Biomol. NMR 2006, 34, 101-115.
28. Bertini, I.; Gupta, Y. K.; Luchinat, C.; Parigi, G.; Peana, M.; Sgheri, L.; Yuan, J. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 12786-12794.
29. Bertelsen, E. B.; Chang, L.; Gestwicki, J. E.; Zuiderweg, E. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 8471-8476.
30. White, S. H.; Wimley, W. C. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 1999, 28, 319-365.
31. von Heijne, G. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2006, 7, 909-918.
32. Zhou, Y.; Cierpicki, T.; Jimenez, R. H.; Lukasik, S. M.; Ellena, J. F.; Cafiso, D. S.; Kadokura, H.; Beckwith, J.; Bushweller, J. H. Mol. Cell 2008, 31, 896-908.
33. Traaseth, N. J.; Verardi, R.; Veglia, G. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 2400-2401.
34. Tugarinov, V.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 2004, 28, 165-72.
35. Tugarinov, V.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13868-13878.
36. Gross, J. D.; Gelev, V. M.; Wagner, G. J. Biomol. NMR 2003, 25, 235-242.
37. Tycko, R.; Blanco, F. J.; Ishii, Y. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 9340-9341.
38. Douglas, S. M.; Chou, J. J.; Shih, W. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S. A. 2007, 104, 6644-6648.
39. Lorieau, J.; Yao, L.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 7536-7537.
40. Veglia, G.; Opella, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 11733-11734.
41. Ma, C.; Opella, S. J. J. Magn. Reson. 2000, 146, 381-384.
42. Wohnert, J.; Franz, K. J.; Nitz, M.; Imperiali, B.; Schwalbe, H. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13338-13339.
43. Van Horn, W. D.; Kim, H. J.; Ellis, C. D.; Hadziselimovic, A.; Sulistijo, E. S.; Karra, M. D.; Tian, C.; Sonnichsen, F. D.; Sanders, C. R. Science 2009, 324, 1726-1729.
44. Cierpicki, T.; Liang, B.; Tamm, L. K.; Bushweller, J. H. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 6947-6951.
45. Buck, B.; Zamoon, J.; Kirby, T. L.; DeSilva, T. M.; Karim, C.; Thomas, D.; Veglia, G. Protein Expression Purif. 2003, 30, 253-61.
46. Kirby, T. L.; Karim, C. B.; Thomas, D. D. Biochemistry 2004, 43, 5842-52.
47. Chou, J. J.; Kaufman, J. D.; Stahl, S. J.; Wingfield, P. T.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 2450-2451.
48. Permi, P.; Annila, A. J. Biomol. NMR 2000, 16, 221-227.
49. Delaglio, F.; Grzesiek, S.; Vuister, G. W.; Zhu, G.; Pfeifer, J.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1995, 6, 277-293.
50. Johnson, B. A. Methods Mol. Biol. 2004, 278, 313-352.
51. Battiste, J. L.; Wagner, G. Biochemistry 2000, 39, 5355-5365.
52. Metcalfe, E. E.; Zamoon, J.; Thomas, D. D.; Veglia, G. Biophys. J. 2004, 87, 1205-1214.
53. Schwieters, C. D.; Kuszewski, J. J.; Tjandra, N.; Clore, G. M. J. Magn. Reson. 2003, 160, 65-73.
54. Zamoon, J.; Mascioni, A.; Thomas, D. D.; Veglia, G. Biophys. J. 2003, 85, 2589-2598.
55. Cornilescu, G.; Delaglio, F.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1999, 13, 289-302.
56. Traaseth, N. J.; Shi, L.; Verardi, R.; Mullen, D. G.; Barany, G.; Veglia, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 10165-10170.
57. Clore, G. M.; Kuszewski, J. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 1518-1525.
58. Traaseth, N. J.; Ha, K. N.; Verardi, R.; Shi, L.; Buffy, J. J.; Masterson, L. R.; Veglia, G. Biochemistry 2008, 47, 3-13.
59. Kimura, Y.; Kurzydlowski, K.; Tada, M.; MacLennan, D. H. J. Biol. Chem. 1997, 272, 15061-4.
60. Reddy, L. G.; Jones, L. R.; Thomas, D. D. Biochemistry 1999, 38, 3954-62.
61. Karim, C. B.; Marquardt, C. G.; Stamm, J. D.; Barany, G.; Thomas, D. D. Biochemistry 2000, 39, 10892-7.
62. Veglia, G.; Zeri, A. C.; Ma, C.; Opella, S. J. Biophys. J. 2002, 82, 2176-2183.
63. Mascioni, A.; Karim, C.; Zamoon, J.; Thomas, D. D.; Veglia, G. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 9392-9393.
64. Chou, J. J.; Gaemers, S.; Howder, B.; Louis, J. M.; Bax, A. J. Biomol. NMR 2001, 21, 377-382.
65. Traaseth, N. J.; Veglia, G. Biochim. Biophys. Acta 2010, 1798, 77-81.
66. Warren, J. J.; Moore, P. B. J. Magn. Reson. 2001, 149, 271-275.
67. Clore, M. G.; Gronenborn, M. A.; Bax, A. J. Magn. Reson. 1998, 133, 216-221.
68. Chill, J. H.; Louis, J. M.; Delaglio, F.; Bax, A. Biochim. Biophys. Acta 2007, 1768, 3260-3270.
69. Oxenoid, K.; Chou, J. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 10870-10875.
70. Langen, R.; Oh, K. J.; Cascio, D.; Hubbell, W. L. Biochemistry 2000, 39, 8396-8405.
71. Sammalkorpi, M.; Lazaridis, T. Biophys. J. 2007, 92, 10-22.
72. Losonczi, J. A.; Andrec, M.; Fischer, M. W.; Prestegard, J. H. J. Magn. Reson. 1999, 138, 334-342.
73. Shi, L.; Traaseth, N. J.; Verardi, R.; Cembran, A.; Gao, J.; Veglia, G. J. Biomol. NMR 2009, 44, 195-205.
74. Franzin, C. M.; Teriete, P.; Marassi, F. M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 8078-8079.
75. Chou, J. J.; Kaufman, J. D.; Stahl, S. J.; Wingfield, P. T.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 2450-2451.
76. Dedmon, M. M.; Lindorff-Larsen, K.; Christodoulou, J.; Vendruscolo, M.; Dobson, C. M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 476-477.
77. Liang, B.; Bushweller, J. H.; Tamm, L. K. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 4389-4397.
78. Salvatella, X.; Richter, B.; Vendruscolo, M. J. Biomol. NMR 2008, 40, 71-81.
79. De Simone, A.; Richter, B.; Salvatella, X.; Vendruscolo, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 3810-3811.
80. Salmon, L.; Nodet, G.; Ozenne, V.; Yin, G.; Jensen, M. R.; Zweckstetter, M.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 8407-8418.