Transforming a blue copper into a red copper protein: Engineering cysteine and homocysteine into the axial position of azurin using site-directed mutagenesis and expressed protein ligation

Journal of the American Chemical Society

Volumn 132, Issue 29, 2010, Pages 10093-10101

  Clark, Kevin M ^a   Yu, Yang ^a   Marshall, Nicholas M ^b   Sieracki, Nathan A ^b   Nilges, Mark J ^b   Blackburn, Ninian J ^c   Van Der Donk, Wilfred A ^a,b   Lu, Yi ^a,b  

^a UNIVERSITY OF ILLINOIS AT URBANA CHAMPAIGN   (United States)

^b UNIVERSITY OF ILLINOIS AT URBANA CHAMPAIGN   (United States)

^c OREGON HEALTH AND SCIENCE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AXIAL LIGAND; AXIAL POSITIONS; COPPER CENTERS; COPPER PROTEINS; CUPREDOXINS; EXPRESSED PROTEIN LIGATION; HIGH PH; HOMOCYSTEINES; HYPERFINE COUPLING CONSTANTS; LONG DISTANCES; METHYLENE GROUPS; NITROSOCYANIN; PSEUDOMONAS AERUGINOSA; REDOX PROPERTY; REDUCTION POTENTIAL; SITE DIRECTED MUTAGENESIS; SPECTROSCOPIC PROPERTY;

ABSORPTION; ABSORPTION SPECTROSCOPY; AMINO ACIDS; LIGANDS; ORGANIC ACIDS; PROTEINS; TUNING;

COPPER;

AZURIN; COPPER PROTEIN; CYSTEINE; DNA; HOMOCYSTEINE; LIGAND; METHIONINE; RED COPPER PROTEIN; UNCLASSIFIED DRUG;

ABSORPTION SPECTROSCOPY; ARTICLE; CYCLIC POTENTIOMETRY; ELECTRON SPIN RESONANCE; ESCHERICHIA COLI; EXTENDED X RAY ABSORPTION FINE STRUCTURE SPECTROSCOPY; MASS SPECTROMETRY; NONHUMAN; OXIDATION REDUCTION REACTION; PH; PLASMID; POLYMERASE CHAIN REACTION; PROTEIN EXPRESSION; PSEUDOMONAS AERUGINOSA; SITE DIRECTED MUTAGENESIS; SPECTROPHOTOMETER;

AMINO ACID SEQUENCE; AZURIN; COLOR; COPPER; CYSTEINE; ELECTROCHEMISTRY; GENE EXPRESSION; HOMOCYSTEINE; LIGANDS; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR SEQUENCE DATA; MUTAGENESIS, SITE-DIRECTED; MUTATION; PROTEIN CONFORMATION; PSEUDOMONAS AERUGINOSA; SPECTRUM ANALYSIS;

EID: 77955807316     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja102632p     Document Type: Article

References (72)

1. Malmström, B. G. Eur. J. Biochem. 1994, 223, 711-718.
2. Pierloot, K.; De Kerpel, J. O. A.; Ryde, U.; Roos, B. O. J. Am. Chem Soc. 1997, 119, 218-226.
3. Solomon, E. I.; Baldwin, M. J.; Lowery, M. D. Chem. Rev. 1992, 92, 521-542.
4. den Blaauwen, T.; Hoitink, C. W. G.; Canters, G. W.; Han, J.; Loehr, T. M.; Sanders-Loehr, J. Biochemistry 1993, 32, 12455-12464.
5. Han, J.; Loehr, T. M.; Lu, Y.; Valentine, J. S.; Averill, B. A.; Sanders-Loehr, J. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 4256-4263.
6. Andrew, C. R.; Yeom, H.; Valentine, J. S.; Karlsson, B. G.; van Pouderoyen, G.; Canters, G. W.; Loehr, T. M.; Sanders-Loehr, J.; Bonander, N. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 11489-98.
7. De Beer, G. S.; Basumallick, L.; Szilagyi, R. K.; Randall, D. W.; Hill, M. G.; Nersissian, A. M.; Valentine, J. S.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 11314-11328.
8. den Blaauwen, T.; Canters, G. W. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 1121-1129.
9. Gray, H. B.; Malmström, B. G.; Williams, R. J. P. J. Biol. Inorg. Chem. 2000, 5, 551-559.
10. Guckert, J. A.; Lowery, M. D.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 2817-2844.
11. Kofman, V.; Farver, O.; Pecht, I.; Goldfarb, D. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 1201-1206.
12. Murphy, L. M.; Strange, R. W.; Karlsson, B. G.; Lundberg, L. G.; Pascher, T.; Reinhammar, B.; Hasnain, S. S. Biochemistry 1993, 32, 1965-1975.
13. Olsson, M. H. M.; Ryde, U. J. Biol. Inorg. Chem. 1999, 4, 654-663.
14. Solomon, E. I.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Dey, A.; Szilagyi, R. K. Coord. Chem. Rev. 2005, 249, 97-129.
15. Solomon, E. I.; Penfield, K. W.; Gewirth, A. A.; Lowery, M. D.; Shadle, S. E.; Guckert, J. A.; La Croix, L. B. Inorg. Chim. Acta 1996, 243, 67-78.
16. van Pouderoyen, G.; Andrew, C. R.; Loehr, T. M.; Sanders-Loehr, J.; Mazumdar, S.; Hill, H. A. O.; Canters, G. W. Biochemistry 1996, 35, 1397-1407.
17. Hough, M. A.; Strange, R. W.; Hasnain, S. S. J. Mol. Biol. 2000, 304, 231-241.
18. Karlsson, B. G.; Tsai, L.-C.; Nar, H.; Sanders-Loehr, J.; Bonander, N.; Langer, V.; Sjolin, L. Biochemistry 1997, 36, 4089-4095.
19. Nar, H.; Messerschmidt, A.; Huber, R.; van de Kamp, M.; Canters, G. W. J. Mol. Biol. 1991, 221, 765-772.
20. Romero, A.; Hoitink, C. W. G.; Nar, H.; Huber, R.; Messerschmidt, A.; Canters, G. W. J. Mol. BIool 1993, 229, 1007-1021.
21. Yamakura, F.; Sugio, S.; Hiraoka, B. Y.; Ohmori, D.; Yokota, T. Biochemistry 2003, 42, 10790-10799.
22. Abriata, L. A.; Ledesma, G. N.; Pierattelli, R.; Vila, A. J. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 1939-1946.
23. Bertini, I.; Fernandez, C. O.; Karlsson, B. G.; Leckner, J.; Luchinat, C.; Malmstrom, B. G.; Nersissian, A. M.; Pierattelli, R.; Shipp, E.; Valentine, J. S.; Vila, A. J. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 3701-3707.
24. Donaire, A.; Jimenez, B.; Fernandez, C. O.; Pierattelli, R.; Niizeki, T.; Moratal, J.-M.; Hall, J. F.; Kohzuma, T.; Hasnain, S. S.; Vila, A. J. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 13698-13708.
25. La Croix, L. B.; Shadle, S. E.; Wang, Y.; Averill, B. A.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 7755-7768.
26. Solomon, E. I. Inorg. Chem. 2006, 45, 8012-8025.
27. Lu, Y. In Comprehensive Coordination Chemistry II: From Biolosv to Nanotechnology: McCleverty, J. A., Meyer, J. J., Eds.; Elsevier: Oxford, UK, 2004; Vol. 8, pp 91-122.
28. Lu, Y.; La Croix, L. B.; Lowery, M. D.; Solomon, E. I.; Bender, C. J.; Peisach, J.; Roe, J. A.; Gralla, E. B.; Valentine, J. S. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 5907-5918.
29. Arciero, D. M.; Pierce, B. S.; Hendrich, M. P.; Hooper, A. B. Biochemistry 2002, 41, 1703-1709.
30. Basumallick, L.; Sarangi, R.; De Beer George, S.; Elmore, B.; Hooper, A. B.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 3531-3544.
31. Lieberman, R. L.; Arciero, D. M.; Hooper, A. B.; Rosenzweig, A. C. Biochemistry 2001, 40, 5674-5681.
32. Whittaker, M.; Bergmann, D.; Arciero, D.; Hooper, A. B. Biochim Biophys. Acta 2000, 1459, 346-355.
33. Kroes, S. J.; Hoitink, C. W. G.; Andrew, C. R.; Sanders-Loehr, J.; Messerschmid, A.; Hagen, W. R.; Canters, G. W. Eur. J. Biochem. 1996, 240, 342-351.
34. Messerschmidt, A.; Prade, L.; Kroes, S. J.; Sanders-Loehr, J.; Huber, R.; Canters, G. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1998, 95, 3443-3448.
35. van Gestel, M.; Boulanger, M. J.; Canters, G. W.; Huber, M.; Murphy, M. E. P.; Verbeet, M. P.; Groenen, E. J. J. J. Phys. Chem. 2001, 105, 2236-2243.
36. van Gestel, M.; Canters, G. W.; Krupka, H.; Messerschmid, A.; de Waal, E. C.; Warmerdam, G. C. M.; Groenen, E. J. J. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 2322-2328.
37. Pascher, T.; Karlsson, B. G.; Nordling, M.; Malmström, B. G.; Vänngård, T. Eur. J. Biochem. 1993, 212, 289-96.
38. Strange, R. W.; Murphy, L. M.; Karlsson, B. G.; Reinhammar, B.; Hasnain, S. S. Biochemistry 1996, 35, 16391-16398.
39. Webb, M. A.; Kiser, C. N.; Richards, J. H.; Di Bilio, A. J.; Gray, H. B.; Winkler, J. R.; Loppnow, G. R. J. Phys. Chem. 2000, 104, 10915-10920.
40. Basumallick, L.; Szilagyi, R. K.; Zhao, Y.; Shapleigh, J. P.; Scholes, C. P.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 14784-14792.
41. Hay, M.; Richards, J. H.; Lu, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1996, 93, 461-464.
42. Hay, M. T.; Ang, M. C.; Gamelin, D. R.; Solomon, E. I.; Antholine, W. E.; Ralle, M.; Blackburn, N. J.; Massey, P. D.; Wang, X.; Kwon, A. H.; Lu, Y. Inorg. Chem. 1998, 37, 191-198.
43. Nilges, M. J.; Matteson, K.; Bedford, R. L. SIMPOW6: A software package for the simulation of ESR powder-type spectra. In ESR Spectroscopy in Membrane Biophysics; Hemminga, M. A., Berliner, L., Eds.; Biological Magnetic Resonance, Vol. 27; Springer: New York, 2007; Appendix 2.
44. George, G. N. EXAFSPAK; Stanford Synchrotron Radiation Laboratory: Menlo Park, CA, 1990.
45. Binsted, N.; Gurman, S. J.; Campbell, J. W. EXCURVE, 9.2; Daresbury Laboratory: Warrington, England, 1998.
46. Gurman, S. J.; Binsted, N.; Ross, I. J. Phys. C 1984, 17, 143-151.
47. Gurman, S. J.; Binsted, N.; Ross, I. J. Phys. C 1986, 19, 1845-1861.
48. Binsted, N.; Hasnain, S. S. J. Synchrotron Rad. 1996, 3, 185-196.
49. Blackburn, N. J.; Rhames, F. C.; Ralle, M.; Jaron, S. J. Biol. Inorg. Chem. 2000, 5, 341-353.
50. Jeuken, L. J. C.; Armstrong, F. A. J. Phys. Chem. B. 2001, 105, 5271-5282.
51. Berry, S. M.; Gieselman, M. D.; Nilges, M. J.; van der Donk, W. A.; Lu, Y. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 2084-2085.
52. Berry, S. M.; Ralle, M.; Low, D. W.; Blackburn, N. J.; Lu, Y. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 8760-8768.
53. Chang, T. K.; Iverson, S. A.; Rodrigues, C. G.; Kiser, C. N.; Lew, A. Y. C.; Germanas, J. P.; Richards, J. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1991, 88, 1325-1329.
54. den Blaauwen, T.; van de Kamp, M.; Canters, G. W. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 5050-5052.
55. Garner, D. K.; Vaughan, M. D.; Hwang, H. J.; Savelieff, M. G.; Berry, S. M.; Honek, J. F.; Lu, Y. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 15608-15617.
56. Karlsson, B. G.; Nordling, M.; Pascher, T.; Tsai, L.-C.; Sjolin, L.; Lundberg, L. G. Protein Eng. 1991, 4, 343-349.
57. Kolczak, U.; Dennison, C.; Messerschmid, A.; Canters, G. W. In Handbook of Metalloproteins; Messerschmid, A., Huber, R., Poulos, T., Wieghardt, K., Eds.; Wiley: Chichester, 2001; Vol. 2, pp 1170-1194.
58. Lu, Y.; Roe, J. A.; Bender, C. J.; Peisach, J.; Banci, L.; Bertini, I.; Gralla, E. B.; Valentine, J. S. Inorg. Chem. 1996, 35, 1692-700.
59. Mizoguchi, T. J.; Di Bilio, A. J.; Gray, H. B.; Richards, J. H. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 10076-10078.
60. Ralle, M.; Berry, S. M.; Nilges, M. J.; Gieselman, M. D.; van der Donk, W. A.; Lu, Y.; Blackburn, N. J. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 7244-7256.
61. Van Amsterdam, I. M. C.; Ubbink, M.; Van den Bosch, M.; Rotsaert, F.; Sanders-Loehr, J.; Canters, G. W. J. Biol. Chem. 2002, 277, 44121-44130.
62. Randall, D. W.; Gamelin, D. R.; La Croix, L. B.; Solomon, E. I. J. Biol. Inorg. Chem. 2000, 5, 16-29.
63. Solomon, E. I.; Randall, D. W.; Glaser, T. Coord. Chem. Rev. 2000, 200-202, 595-632.
64. Gewirth, A. A.; Cohen, S. L.; Schugar, H. J.; Solomon, E. I. Inorg. Chem. 1987, 26, 1133-1146.
65. David, R.; Richter, M. P. O.; Beck-Sickinger, A. G. Eur. J. Biochem. 2004, 271, 663-677.
66. Muir, T. W.; Sondhi, D.; Cole, P. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1998, 95, 6705-6710.
67. Cheung, K. C.; Strange, R. W.; Hasnain, S. S. Acta Crystallogr., Sect. D 2000, 56, 697-704.
68. Andruzzi, L.; Nakano, M.; Nilges, M. J.; Blackburn, N. J. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 16548-16558.
69. Lancaster, K. M.; George, S. D.; Yokoyama, K.; Richards, J. H.; Gray, H. B. Nat. Chem. 2009, 1, 711-715.
70. Karlsson, B. G.; Aasa, R.; Malmstrom, B. G.; Lundberg, L. G. FEBS Lett. 1989, 253, 99-102.
71. Ryde, U.; Olsson, M. H. J. Biol. Inorg. Chem. 1999, 4, 654-663.
72. Lancaster, K. M.; Yokoyama, K.; Richards, J. H.; Winkler, J. R.; Gray, H. B. Inorg. Chem. 2008, 48, 1278-1280.