Metal-ligand interplay in blue copper proteins studied by 1H NMR spectroscopy: Cu(II)-pseudoazurin and Cu(II)-rusticyanin

Journal of the American Chemical Society

Volumn 124, Issue 46, 2002, Pages 13698-13708

  Donaire, Antonio ^b   Jiménez, Beatriz ^c   Fernández, Claudio O ^d   Pierattelli, Roberta ^e   Niizeki, Tomotake ^f   Moratal, José María ^c   Hall, John F ^g   Kohzuma, Takamitsu ^f   Hasnain, S Samar ^g,h   Vila, Alejandro J ^a  

^a UNIVERSIDAD NACIONAL DE ROSARIO   (Argentina)

^b MIGUEL HERNÁNDEZ UNIVERSITY   (Spain)

^c UNIVERSITY OF VALENCIA   (Spain)

^d UNIVERSIDAD DE BUENOS AIRES   (Argentina)

^e CERM   (Italy)

^f IBARAKI UNIVERSITY   (Japan)

^g DE MONTFORT UNIVERSITY   (United Kingdom)

^h DARESBURY LABORATORY   (United Kingdom)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

COPPER; MAGNETIC FIELD EFFECTS; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PROTONS;

METAL-LIGAND INTERPLAY;

PROTEINS;

AZURIN; COPPER; COPPER PROTEIN; METAL; RUSTICYANIN; SULFUR;

ACHROMOBACTER; ACIDITHIOBACILLUS FERROOXIDANS; ARTICLE; BINDING SITE; HYDROGEN BOND; MAGNETIC FIELD; MOLECULAR INTERACTION; OXIDATION REDUCTION POTENTIAL; PROTEIN ANALYSIS; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE;

ALCALIGENES; AMINO ACID SEQUENCE; AZURIN; COPPER; LIGANDS; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR SEQUENCE DATA; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; OXIDATION-REDUCTION; PROTEIN CONFORMATION; PROTONS; THIOBACILLUS;

EID: 0042894415     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja0267019     Document Type: Article

References (82)

1. Adman, E. T. Adv. Protein Chem. 1991, 42, 144-197.
2. Messerschmidt, A. Struct. Bonding 1998, 90, 37-68.
3. Gray, H. B.; Winkler, J. R. Annu. Rev. Biochem. 1996, 65, 537-561.
4. Randall, D. W.; Gamelin, D. R.; LaCroix, L. B.; Solomon, E. I. J. Biol. Inorg. Chem. 2000, 5, 16-19.
5. Gray, H. B.; Malmström, B. G.; Williams, R. J. P. J. Biol. Inorg. Chem. 2000, 5, 551-559.
6. Vila, A. J.; Fernandez, C. O. In Handbook of Metalloproteins; Bertini, I., Sigel, H., Eds.; Marcel Dekker: New York, 2001; pp 813-856.
7. Shadle, S. E.; Penner-Hahn, J. E.; Schugar, H. J.; Hedman, B.; Hodgson, D. J.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 767-776.
8. Malmström, B. G. Eur. J. Biochem. 1994. 233, 711-718.
9. Guckert, G. A.; Lowery, M. D.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1995. 117, 2817-2844.
10. Winkler, J.; Wittung-Stafshede, P.; Leckner, J.; Malmström, B.; Gray, H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A 1997, 94, 4246-4249.
11. Wittung-Stafshede, P.; Hill, M. G.; Gomez, E.; Di Bilio, A. J.; Karlson, B. G.; Leckner, J.; Winkler, J. R.; Gray, H. B.; Malmström, B. J. Biol. Inorg. Chem. 1998, 3. 367-370.
12. LaCroix, L. B.; Randall, D. W.; Nersissian, A. M.; Hoitink, C. W. G.; Canters, G. W.; Valentine, J. S.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 9621-9631.
13. van Gastel, M.; Canters, G. W.; Krupka, H.; Messerschimdt, A.; de Waal, E. C.; Warmerdam, G. C. M.; Groenen, E. J. J. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 2322-2328.
14. Murphy, M. E.; Turley, S.; Kukimoto, M.; Nishiyama, M.; Horinouchi, S.; Sasaki, H.; Tanokura, M.; Adman, E. T. Biochemistry 1995, 34, 12107-12117.
15. Dodd, F. E.; Van Beeumen, J.; Eady, R. R.; Hasnain, S. S. J. Mol. Biol. 1998, 282, 369-382.
16. Adman, E.; T. Godden, J. E.; Turley, S. J. Biol. Chem. 1995, 270, 27458-27474.
17. LaCroix. L. B.; Shadle, S. E.; Wang, Y. N.; Averill, B. A.; Hedman. B.; Hodgson, K O.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 7755-7768.
18. Banci, L.; Pierattelli, R.; Vila, A. J. Adv. Protein Chem. 2002. in press.
19. Bertini, I.; Turano, P.; Vila, A. J. Chem. Rev. 1993, 93, 2833-2932.
20. Bertini. I.; Luchinat, C. NMR of Paramagnetic Substances, 1st Ed.; Coordination Chemistry Reviews 150; Elsevier: Amsterdam, 1996.
21. Kalverda, A. P.; Salgado, J.; Dennison, C.; Canters, G. W. Biochemistry 1996, 35, 3085-3092.
22. Bertini, I.; Ciurli, S.; Dikiy, A.; Luchinat, C.; Martini, G.; Safarov, N. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 2037-2046.
23. Bertini, I.; Fernandez, C. O.; Karlson, B. G.; Leckner, J.; Luchinat, C.; Malmström, B. G.; Nersissian, A. M.; Pierattelli, R.; Shipp, E.; Valentine, J., S.; Vila, A. J. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 3701-3707.
24. Bertini, I.; Bryant, D. A.; Ciurli, S.; Dikiy, A.; Fernandez, C. O.; Luchinat, C.; Safarov, N.; Vila, A. J.; Zhao, J. J. Biol. Chem. 2001, 276, 47217-47226.
25. Moratal Mascarell, J. M.; Salgado, J.; Donaire, A.; Jimenez, H. R.; Castells, J. Inorg. Chem. 1993, 32, 3587-3588.
26. Vila, A. J. FEBS Lett. 1994. 355, 15-18.
27. Salgado, J.; Jimenez, H. R.; Donaire, A.; Moratal, J. M. Eur. J. Biochem. 1995, 231, 358-369.
28. Piccioli, M.; Luchinat, C.; Mizoguchi, T. J.; Ramirez, B. E.; Gray, H. B.; Richards, J. H. Inorg. Chem. 1995, 34, 737-742.
29. Vila, A. J.; Fernandez, C. O. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 7291-7298.
30. Salgado, J.; Jimenez, H. R.; Moratal, J. M.; Kroes, S. J.; Warmerdam, G. C. M.; Canters, G. W. Biochemistry 1996, 35, 1810-1819.
31. Fernandez, C. O.; Sannazzaro, A. I.; Vila, A. J. Biochemistry 1997, 36, 10566-10570.
32. Donaire, A.; Salgado, J.; Moratal, J. M. Biochemistry 1998, 37, 8659-8673.
33. Salgado, J.; Kroes, S. J.; Berg, A.; Moratal, J. M.; Canters, G. W. J. Biol. Chem. 1998, 273, 177-185.
34. Salgado, J.; Kalverda, A. P.; Diederix, R. E. M.; Canters, G. W.; Moratal, J. M.; Lawler, A. T.; Dennison, C. J. Biol. Inorg. Chem. 1999, 4, 457-467.
35. Ambler, R. P.; Tobari, J. Biochem. J. 1985, 232, 451-457.
36. Hall, J. F.; Kanbi, L. D.; Strange, R. W.; Hasnain, S. S. Biochemistry, 1999, 38, 12675-12680.
37. Ingledew, W. J.; Cox, J. C.; Halling, P. J. FEMS Microbiol. Lett. 1977, 2, 193-197.
38. Djebli, A.; Proctor, P.; Blake, R. C., II; Shoham, M. J. Mol. Biol. 1992, 227, 581-582.
39. Hall, J. F.; Hasnain, S. S.; Ingledew, W. J. FEMS Microbiol. Lett. 1996, 137, 85-89.
40. Inoue, T.; Nishio, N.; Suzuki, S.; Kataoka, K.; Kohzuma, T.; Kai, Y. J. Biol. Chem. 1999, 274, 17845-17852.
41. Walter, R. L.; Ealick. S. E.; Friedman, A. M.; Blake, R. C., II.; Proctor, P.; Shoham, M. J. Mol. Biol. 1996, 263, 730-751.
42. Cox, J. C.; Boxer, D. H. Biochem. J. 1978, 174, 497-502.
43. Botuyan, M. A.; Toy-Palmer, A.; Chung, J.; Blake, R. C.; Beroza, P.; Case, D. A.; Dyson, H. J. J. Mol. Biol. 1996, 263, 752-767.
44. Donaire, A.; Jiménez, B.; Moratal, J. M.; Hall, J. F.; Hasnain, S. S. Biochemistry 2001, 837-846.
45. Grossmann, J. G.; Ingledew, W. J.; Harvey, I.; Strange, R. W.; Hasnain, S. S. Biochemistry 1995, 34, 8406-8414.
46. Hall, J. F.; Kanbi, L. D.; Harvey, I.; Murphy, L. M. M.; Hasnain, S. S. Biochemistry 1998, 37, 11451-11458.
47. Kohzuma, T.; Yamada, H.; Deligeer, M.; Suzuki, S. J. Elect. Anal. Chem. 1997, 438, 49-53.
48. Bertini, I.; Ciurli, S.; Dikiy, A.; Luchinat, C. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 12020-12028.
49. McConnell, H. M.; Robertson, R. E. J. Chem. Phys. 1958, 29, 1361-1365.
50. McConnell, H. M.; Chesnut. D. B. J. Chem. Phys. 1958, 28, 107-117.
51. Kurland, R. J.; McGarvey, B. R. J. Magn. Reson. 1970, 2, 286-301.
52. Hunt, A. H.; Toy-Palmer, A.; Cavanagh, J.; Blake, R. C., II; Dyson, H. J. J. Mol. Biol. 1994, 244, 370-384.
53. Suzuki, J.; Sakurai, T.; Shidara, S.; Iwasaki, H. Inorg. Chem. 1989, 28, 802-804.
54. Penfield, K. W.; Gewirth, A. A.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 4519-4529.
55. Coremans, J. W. A.; Poluektov, O. G.; Groenen, E. J. J.; Canters, G. W.; Nar, H.; Messerschmidt, A. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 3097-3101.
56. Sato, K.; Dennison, C. Biochemistry 2002, 41, 120-130.
57. Thompson, G. S.; Leung, Y. C.; Ferguson, S. J.; Radford, S. E.; Redfield, C. Protein Sci. 2000, 9, 846-858.
58. van Gastel, M.; Coremans, J. W. A.; Jeuken, L.; Canters, G. W.; Groenen, E. J. J. J. Phys. Chem. A 1998, 102, 4462-4470.
59. Buning, C.; Canters, G. W.; Comba, P.; Dennison, C.; Jeuken, L.; Melter, M.; Sanders-Loehr, J. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 204-211.
60. Baker, E. N. J. Mol. Biol. 1988, 203, 1071.
61. Nar, H.; Messerschmidt, A.; Huber, R.; van de Kamp, M.; Canters, G. W. J. Mol. Biol. 1991, 221. 765-772.
62. Murphy, L. M. M.; Strange, R. W.; Karlsson, G. B.; Lundberg, L. G.; Pascher, T.; Reinhammar, B.; Hasnain, S. S. Biochemistry 1993, 32, 1965-1975.
63. Dodd, F. E.; Abraham, Z. H.; Eady, R. R.; Hasnain, S. S. Acta Crystallogr. D 2000, 56, 690-696.
64. Karplus, M. J. Am. Chem. Soc. 1963, 85, 2870-2871.
65. Bertini, I.; Capozzi, F.; Luchinat, C.; Piccioli, M.; Vila, A. J. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 651-660.
66. Lu, Y.; LaCroix, L. B.; Lowery, M. D.; Solomon, E. I.; Bender, C. J.; Peisach, J.; Roe, J. A.; Gralla, E. B.; Valentine, J. S. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 5907-5918.
67. Pierloot, K.; De Kerpel, J. A. O.; Ryde, U.; Olsson, M. H.; Roos, B. O. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 13156-13166.
68. Guss, J. M.; Merritt, E. A.; Phizackerley, R. P.; Freeman, H. C. J. Mol. Biol. 1996, 262, 686-705.
69. Bertini, I.; Ciurli, S.; Dikiy, A.; Fernandez, C. O.; Luchinat, C.; Safarov, N.; Shumilin, S.; Vila, A. J. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 2405-2413.
70. Kalverda. A. P.; Ubbink, M.; Gilardi, G.; Wijmenga, S, S.; Crawford, A.; Jeuken, L, J.; Canters, G, W, Biochemistry 1999, 38, 12690-12697.
71. Reader, J. S.; Van Nuland, N. A.; Thompson, G. S.; Ferguson, S. J.; Dobson, C. M.; Radford, S. E. Protein Sci. 2001, 10, 1216-1224.
72. Battistuzzi, G.; Borsari, M.; Loschi, L.; Menziani, M, C.; De Rienzo, F.; Sola, M. Biochemistry 2001, 40, 6422-6430.
73. Battistuzzi, G.; Borsari, M.; Loschi, L.; Righi, F.; Sola, M. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 501-506.
74. Battistuzzi, G.; Borsari, M.; Canters, G. W.; de Waal, E. C.; Loschi, L.; Warmerdam, G. C. M.; Sola, M. Biochemistry 2001, 40, 6707-6712.
75. Harvey, I.; Hao, Q.; Duke, E. M.; Ingledew, W. J.; Hasnain, S. S. Acta Crystallogr. D 1998, 54, 629-635.
76. Kanbi, L. D.; Antonyuk, S.; Hough, M. A.; Hall, J. F.; Dodd, F, E.; Hasnain, S. S. J. Mol. Biol. 2002, 320, 263-275.
77. Hough, M. A.; Hall, J. F.; Kanbi, L. D.; Hasnain, S. S. Acta Crystallogr. D 2001, 57, 355-360.
78. Solomon, E. I.; Penfield, K. W.; Geweirth, A. A.; Lowery, M. D.; Shadle, S, E.; Guckert, G, A.; LaCroix, L. B. Inorg. Chim. Acta 1996, 243, 67-78.
79. Romero, C.; Moratal, J. M.; Donaire, A. FEBS Lett. 1998, 440, 93-98.
80. Guss, J. M.; Bartunik, H. D.; Freeman, H. C. Acta Crystallogr. B 1992, 48, 790-811.
81. Hart, P. J.; Nersissian, A. M.; Herrmann, R, G.; Nalbandyan, R. M.; Valentine, J. S.; Eisenberg, D. Protein Sci. 1996, 5, 2175-2183.
82. Cunane. L. M.; Chen, Z. W.; Durley, R. C. E.; Mathews, F. S. Acta Crystallogr. D 1996, 52, 676-686.