Site-specific phosphorylation profiling of arabidopsis proteins by mass spectrometry and peptide chip analysis

Journal of Proteome Research

Volumn 7, Issue 6, 2008, Pages 2458-2470

  De La Fuente Van Bentem, Sergio ^a   Anrather, Dorothea ^a   Dohnal, Ilse ^a   Roitinger, Elisabeth ^a,b   Csaszar, Edina ^a   Joore, Jos ^c   Buijnink, Joshua ^c   Carreri, Alessandro ^a   Forzani, Celine ^a   Lorkovic, Zdravko J ^d   Barta, Andrea ^d   Lecourieux, David ^a,e   Verhounig, Andreas ^f   Jonak, Claudia ^f   Hirt, Heribert ^g  

^a UNIVERSITY OF VIENNA   (Austria)

^b RESEARCH INSTITUTE OF MOLECULAR PATHOLOGY   (Austria)

^c Pepscan Systems   (Netherlands)

^d MEDICAL UNIVERSITY OF VIENNA   (Austria)

^e ESA CNRS 6161   (France)

^f GREGOR MENDEL INSTITUTE OF MOLECULAR PLANT BIOLOGY   (Austria)

^g INSTITUTE OF PLANT SCIENCES PARIS SACLAY IPS2   (France)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ARGININE; GLYCOGEN SYNTHASE KINASE 3; MITOGEN ACTIVATED PROTEIN KINASE; PROTEIN SRPK4; PROTEOME; SERINE; UNCLASSIFIED DRUG; AGO1 PROTEIN, ARABIDOPSIS; ARABIDOPSIS PROTEIN; ATSK11 PROTEIN, ARABIDOPSIS; CYCLIN DEPENDENT KINASE; GUANOSINE TRIPHOSPHATASE ACTIVATING PROTEIN; HYDROGEN PEROXIDE; MYELIN BASIC PROTEIN; PEPTIDE; PHOSPHOPROTEIN; PHOSPHORYLASE; PROTEIN KINASE; TOPLESS PROTEIN, ARABIDOPSIS;

ARABIDOPSIS; ARTICLE; CELL FRACTIONATION; CELL NUCLEUS; CYTOSOL; ENZYME ACTIVATION; IMMUNOBLOTTING; MASS SPECTROMETRY; MUTATION; NONHUMAN; PEPTIDE ANALYSIS; PLANT CELL; PLANT GENOME; PRIORITY JOURNAL; PROTEIN MOTIF; PROTEIN PHOSPHORYLATION; QUANTITATIVE ANALYSIS; AMINO ACID SEQUENCE; CELL CULTURE; CHEMISTRY; CYTOLOGY; DRUG EFFECT; METABOLISM; METHODOLOGY; MOLECULAR GENETICS; PHOSPHORYLATION; PROTEIN MICROARRAY; PROTEOMICS;

ARABIDOPSIS; EUKARYOTA;

AMINO ACID MOTIFS; AMINO ACID SEQUENCE; ARABIDOPSIS; ARABIDOPSIS PROTEINS; CELLS, CULTURED; CYCLIN-DEPENDENT KINASES; GLYCOGEN SYNTHASE KINASE 3; GTPASE-ACTIVATING PROTEINS; HYDROGEN PEROXIDE; MASS SPECTROMETRY; MITOGEN-ACTIVATED PROTEIN KINASES; MOLECULAR SEQUENCE DATA; MYELIN BASIC PROTEINS; PEPTIDES; PHOSPHOPROTEINS; PHOSPHORYLASES; PHOSPHORYLATION; PROTEIN ARRAY ANALYSIS; PROTEIN KINASES; PROTEOMICS;

EID: 49849088762     PISSN: 15353893     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/pr8000173     Document Type: Article

References (80)

1. Tuskan, G. A.; Difazio, S.; Jansson, S.; Bohlmann, J.; Grigoriev, I.; Hellsten, U.; Putnam, N.; Ralph, S.; Rombauts, S.; Salamov, A.; Schein, J.; Sterck, L.; Aerts, A.; Bhalerao, R. R.; Bhalerao, R. P.; Blaudez, D.; Boerjan, W.; Brun, A.; Brunner, A.; Busov, V.; Campbell, M.; Carlson, J.; Chalot, M.; Chapman, J.; Chen, G. L.; Cooper, D.; Coutlnho, P. M.; Couturier, J.; Covert, S.; Cronk, Q.; Cunningham, R.; Davis, J.; Degroeve, S.; Dejardin, A.; Depamphilis, C.; Detter, J.; Dirks, B.; Dubchak, I.; Duplessis, S.; Ehlting, J.; Ellis, B.; Gendler, K.; Goodstein, D.; Gribskov, M.; Grimwood, J.; Groover, A.; Gunter, L.; Hamberger, B.; Heinze, B.; Helariutta, Y.; Henrissat, B.; Holligan, D.; Holt, R.; Huang, W.; Islam-Faridi, N.; Jones, S.; Jones-Rhoades, M.; Jorgensen, R.; Joshi, C.; Kangasjarvi, J.; Karlsson, J.; Kelleher, C.; Kirkpatrick, R.; Kirst, M.; Kohler, A.; Kalluri, U.; Larimer, F.; Leebens-Mack, J.; Leple, J. C.; Locascio, P.; Lou, Y.; Lucas, S.; Martin, F.; Montanini, B.; Napoli, C.; Nelson, D. R.; Nelson, C.; Nieminen, K.; Nilsson, O.; Pereda, V.; Peter, G.; Philippe, R.; Pilate, G.; Poliakov, A.; Razumovskaya, J.; Richardson, P.; Rinaldi, C.; Ridand, K.; Rouze, P.; Ryaboy, D.; Schmutz, J.; Schrader, J.; Segerman, B.; Shin, H.; Siddiqui, A.; Sterky, F.; Terry, A.; Tsai, C. J.; Uberbacher, E.; Unneberg, P.; Vahala, J.; Wall, K.; Wessler, S.; Yang, G.; Yin, T.; Douglas, C.; Marra, M.; Sandberg, G.; Van de Peer, Y.; Rokhsar, D. Science 2006, 313, 1596-1604.
2. The Arabidopsis Genome Initiative 2000, Nature 408, 796-815.
3. International Rice Genome Sequencing Project 2005, Nature 436, 793-800.
4. Ubersax, J. A.; Ferrell, J. E., Jr Nat. Rev. Mol. Cell. Biol. 2007, 8, 530-541.
5. Linding, R.; Jensen, L. J.; Ostheimer, G. J.; van Vugt, M. A.; Jorgensen, C.; Miron, I. M.; Diella, F.; Colwill, K.; Taylor, L.; Elder, K.; Metalnikov, P.; Nguyen, V.; Pasculescu, A.; Jin, J.; Park, J. G.; Samson, L. D.; Woodgett, J. R.; Russell, R. B.; Bork, P.; Yaffe, M. B.; Pawson, T. Cell 2007, 129, 1415-1426.
6. Deshaies, R. J.; Ferrell, J. E., Jr Cell 2001, 107, 819-822.
7. Andersson, L.; Porath, J. Anal. Biochem. 1986, 154, 250-254.
8. Larsen, M. R.; Thingholm, T. E.; Jensen, O. N.; Roepstorff, P.; Jorgensen, T. J. Mol. Cell. Proteomics 2005, 4, 873-886.
9. Pinkse, M. W.; Uitto, P. M.; Hilhorst, M. J.; Ooms, B.; Heck, A. J. Anal. Chem. 2004, 76, 3935-3943.
10. Ficarro, S. B.; McCleland, M. L.; Stukenberg, P. T.; Burke, D. J.; Ross, M. M.; Shabanowitz, J.; Hunt, D. F.; White, F. M. Nat. Biotechnol. 2002, 20, 301-305.
11. Olsen, J. V.; Blagoev, B.; Gnad, F.; Macek, B.; Kumar, C.; Mortensen, P.; Mann, M. Cell 2006, 127, 635-648.
12. Villén, J.; Beausoleil, S. A.; Gerber, S. A.; Gygi, S. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 1488-1493.
13. Bodenmiller, B.; Mueller, L. N.; Mueller, M.; Domon, B.; Aebersold, R. Nat. Methods 2007, 4, 231-237.
14. Benschop, J. J.; Mohammed, S.; O'Flaherty, M.; Heck, A. J.; Slijper, M.; Menke, F. L. Mol. Cell. Proteomics 2007, 6, 1198-1214.
15. Mukherji, M. Expert Rev. Proteomics 2005, 2, 117-128.
16. Peck, S. C. J. Exp. Bot. 2006, 57, 1523-1527.
17. Nühse, T. S.; Bottrill, A. R.; Jones, A. M.; Peck, S. C. Plant J. 2007, 51, 931-940.
18. Ptacek, J.; Snyder, M. Trends Genet. 2006, 22, 545-554.
19. Feilner, T.; Kersten, B. Methods Mol. Biol. 2007, 355, 379-390.
20. Beernink, H. T.; Nock, S. Expert Rev. Proteomics 2005, 2, 487-497.
21. Ptacek, J.; Devgan, G.; Michaud, G.; Zhu, H.; Zhu, X.; Fasolo, J.; Guo, H.; Jona, G.; Breitkreutz, A.; Sopko, R.; McCartney, R. R.; Schmidt, M. C.; Rachidi, N.; Lee, S. J.; Mah, A. S.; Meng, L.; Stark, M. J.; Stern, D. F.; De Virgilio, C.; Tyers, M.; Andrews, B.; Gerstein, M.; Schweitzer, B.; Predki, P. F.; Snyder, M. Nature 2005, 438, 679-684.
22. Zhu, H.; Klemic, J. F.; Chang, S.; Bertone, P.; Casamayor, A.; Klemic, K. G.; Smith, D.; Gerstein, M.; Reed, M. A.; Snyder, M. Nat. Genet 2000, 26, 283-289.
23. Feilner, T.; Hultschig, C.; Lee, J.; Meyer, S.; Immink, R. G.; Koenig, A.; Possling, A.; Seitz, H.; Beveridge, A.; Scheel, D.; Cahill, D. J.; Lehrach, H.; Kreutzberger, J.; Kersten, B. Mol. Cell. Proteomics 2005, 4, 1558-1568.
24. Collins, M. C.; Yu, L.; Coba, M. P.; Husi, H.; Campuzano, I.; Blackstock, W. P.; Choudhary, J. S.; Grant, S. G. J. Biol. Chem. 2005, 280, 5972-5982.
25. Diks, S. H.; Kok, K.; O'Toole, T.; Homines, D. W.; van Dijken, P.; Joore, J.; Peppelenbosch, M. P. J. Biol. Chem. 2004, 279, 49206-49213.
26. Ritsema, T.; Joore, J.; van Workum, W.; Pieterse, C. M. Plant Methods 2007, 3, 3.
27. Rossignol, M. Curr. Opin. Plant Biol. 2006, 9, 538-543.
28. Khan, M.; Takasaki, H.; Komatsu, S. J. Proteome Res. 2005, 4,1592-1599.
29. Irar, S.; Oliveira, E.; Pages, M.; Goday, A. Proteomics 2006, 6 (Suppl. 1), S175-185.
30. Jones, A. M.; Bennett, M. H.; Mansfield, J. W.; Grant, M. Proteomics 2006, 6, 4155-4165.
31. Agrawal, G. K.; Thelen, J. J. Mol. Cell. Proteomics 2006, 5, 2044- 2059.
32. Laugesen, S.; Messinese, E.; Hem, S.; Pichereaux, C.; Grat, S.; Ranjeva, R.; Rossignol, M.; Bono, J. J. Phytochemistry 2006, 67, 2208-2214.
33. Nühse, T. S.; Stensballe, A.; Jensen, O. N.; Peck, S. C. Plant Cell 2004, 16, 2394-2405.
34. Heazlewood, J. L.; Durek, P.; Hummel, J.; Selbig, J.; Weckwerth, W.; Walther, D.; Schulze, W. X. Nucleic Acid Res. 2008, 36 (Database issue), D1015-1021.
35. De la Fuente van Bentem, S.; Anrather, D.; Roitinger, E.; Djamei, A.; Hufnagl, T.; Barta, A.; Csaszar, E.; Dohnal, I.; Lecourieux, D.; Hirt, H. Nucleic Acids Res. 2006, 34, 3267-3278.
36. Kiegerl, S.; Cardinale, F.; Siligan, C.; Gross, A; Baudouin, E.; Liwosz, A.; Eklof, S.; Till, S.; Bogre, L.; Hirt, H.; Meskiene, I. Plant Cell 2000, 12, 2247-2258.
37. Cardinale, F.; Meskiene, I.; Ouaked, F.; Hirt, H. Plant Cell 2002, 14, 703-711.
38. De la Fuente van Bentem, S.; Roitinger, E.; Anrather, D.; Csaszar, E.; Hirt, H. Physiol. Plant. 2006, 126, 110-119.
39. Wolschin, F.; Weckwerth, W. Plant Methods 2005, 1, 9.
40. Hardtke, C. S.; Gohda, K.; Osterlund, M. T.; Oyama, T.; Okada, K.; Deng, X. W. EMBO J. 2000, 19, 4997-5006.
41. Kulma, A.; Villadsen, D.; Campbell, D. G.; Meek, S. E.; Harthill, J. E.; Nielsen, T. H.; MacKintosh, C. Plant J. 2004, 37, 654-667.
42. Moser, K.; White, F. M. J. Proteome Res. 2006, 5, 98-104.
43. Boniotti, M. B.; Gutierrez, C. Plant J. 2001, 28, 341-350.
44. Nakagami, H.; Sekine, M.; Murakami, H.; Shinmyo, A. Plant J. 1999, 18, 243-252.
45. Dissmeyer, N.; Nowack, M. K.; Pusch, S.; Stals, H.; Inze, D.; Grini, P. E.; Schnittger, A. Plant Cell 2007, 19, 972-985.
46. Umeda, M.; Bhalerao, R. P.; Schell, J.; Uchimiya, H.; Koncz, C. Proc. Natl. Acad. Sci U.S.A. 1998, 95, 5021-5026.
47. Shimotohno, A.; Ohno, R.; Bisova, K.; Sakaguchi, N.; Huang, J.; Koncz, C.; Uchimiya, H.; Umeda, M. Plant J. 2006, 47, 701-710.
48. Hughes, K.; Nikolakaki, E.; Plyte, S. E.; Totty, N. F.; Woodgett, J. R. EMBO J. 1993, 12, 803-808.
49. Rush, J.; Moritz, A; Lee, K. A.; Guo, A; Goss, V. L.; Spek, E. J.; Zhang, H.; Zha, X M.; Polakiewicz, R. D.; Comb, M. J. Nat. Biotechnol. 2005, 23, 94-101.
50. Jonak, C.; Hirt, H. Trends Plant Sci. 2002, 7, 457-461.
51. Rudrabhatla, P.; Rajasekharan, R. J. Biol. Chem. 2003, 278, 17328- 17335.
52. Kentrup, H.; Becker, W.; Heukelbach, J.; Wilmes, A.; Schurmann, A.; Huppertz, C.; Kainulainen, H.; Joost, H. G. J. Biol. Chem. 1996, 271, 3488-3495.
53. Goss, V. L.; Lee, K. A.; Moritz, A.; Nardone, J.; Spek, E. J.; MacNeill, J.; Rush, J.; Comb, M. J.; Polakiewicz, R. D. Blood 2006, 107, 4888- 4897.
54. Cole, A.; Frame, S.; Cohen, P. Biochem. J. 2004, 377, 249-255.
55. Lochhead, P. A.; Kinstrie, R.; Sibbet, G.; Rawjee, T.; Morrice, N.; Cleghon, V. Mol. Cell 2006, 24, 627-633.
56. Pagano, M. A.; Cesaro, L.; Meggio, F.; Pinna, L. A. Biochem. Soc. Trans. 2006, 34, 1303-1306.
57. Meggio, F.; Pinna, L. A. FASEB J. 2003, 17, 349-368.
58. Stemmer, C.; Leeming, D. J.; Franssen, L.; Grimm, R.; Grasser, K. D. Biochemistry 2003, 42, 3503-3508.
59. Kramer, A.; Feilner, T.; Possling, A.; Radchuk, V.; Weschke, W.; Burkle, L.; Kersten, B. Phytochemistry 2004, 65, 1777-1784.
60. Vernoud, V.; Horton, A. C.; Yang, Z.; Nielsen, E. Plant Physiol. 2003, 131, 1191-1208.
61. Koizumi, K.; Naramoto, S.; Sawa, S.; Yahara, N.; Ueda, T.; Nakano, A.; Sugiyama, M.; Fukuda, H. Development 2005, 132, 1699-1711.
62. Sieburth, L. E.; Muday, G. K.; King, E. J.; Benton, G.; Kim, S.; Metcalf, K. E.; Meyers, L.; Seamen, E.; Van Norman, J. M. Plant Cell 2006, 18, 1396-1411.
63. Fagard, M.; Boutet, S.; Morel, J. B.; Bellini, C.; Vaucheret, H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 11650-11654.
64. Grigg, S. P.; Canales, C.; Hay, A.; Tsiantis, M. Nature 2005, 437, 1022-1026.
65. Farrona, S.; Hurtado, L.; Bowman, J. L.; Reyes, J. C. Development 2004, 131, 4965-4975.
66. Wagner, D.; Meyerowitz, E. M. Curr. Biol. 2002, 12, 85-94.
67. Bezhani, S.; Winter, C.; Hershman, S.; Wagner, J. D.; Kennedy, J. F.; Kwon, C. S.; Pfluger, J.; Su, Y.; Wagner, D. Plant Cell 2007, 19, 403-416.
68. Zhang, H.; van Nocker, S. Plant J. 2002, 31, 663-673.
69. Oh, S.; Zhang, H.; Ludwig, P.; van Nocker, S. Plant Cell 2004, 16, 2940-2953.
70. Kieffer, M.; Stern, Y.; Cook, H.; Clerici, E.; Maulbetsch, C.; Laux, T.; Davies, B. Plant Cell 2006, 18, 560-573.
71. Long, J. A.; Ohno, C.; Smith, Z. R.; Meyerowitz, E. M. Science 2006, 312, 1520-1523.
72. Fujii, H.; Verslues, P. E.; Zhu, J. K. Plant Cell 2007, 19, 485-494.
73. Nakagami, H.; Soukupova, H.; Schikora, A.; Zarsky, V.; Hirt, H. J. Biol. Chem. 2006, 281, 38697-38704.
74. Min, M. K.; Kim, S. J.; Miao, Y.; Shin, J.; Jiang, L.; Hwang, I. Plant Physiol. 2007, 143, 1601-1614.
75. Sessa, G.; Raz, V.; Savaldi, S.; Fluhr, R. Plant Cell 1996, 8, 2223-2234.
76. Kersten, B.; Agrawal, G. K.; Iwahashi, H.; Rakwal, R. Proteomics 2006, 6, 5517-5528.
77. Marin-Vinader, L.; Shin, C.; Onnekink, C.; Manley, J. L.; Lubsen, N. H. Mol. Biol. Cell 2006, 17, 886-894.
78. Shin, C.; Feng, Y.; Manley, J. L. Nature 2004, 427, 553-558.
79. Lorkovic, Z. J.; Lopato, S.; Pexa, M.; Lehner, R.; Barta, A. J. Biol. Chem. 2004, 279, 33890-33898.
80. Iida, K.; Seki, M.; Sakurai, T.; Satou, M.; Akiyama, K.; Toyoda, T.; Konagaya, A.; Shinozaki, K. Nucleic Acids Res. 2004, 32, 5096-5103.