Genetically encoded calcium indicators

Chemical Reviews

Volumn 108, Issue 5, 2008, Pages 1550-1564

  Mank, Marco ^a   Griesbeck, Oliver ^a  

^a MAX PLANCK INSTITUTE OF NEUROBIOLOGY   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOACTIVITY; CALCIUM; GENE ENCODING; NEUROLOGY;

GENETICALLY ENCODED CALCIUM INDICATORS; NEURONAL ACTIVITY;

GENETIC ENGINEERING;

CALCIUM; CALCIUM BINDING PROTEIN; DYES, REAGENTS, INDICATORS, MARKERS AND BUFFERS;

ANIMAL; BIOLOGICAL MODEL; HUMAN; KINETICS; METABOLISM; NERVE CELL; REVIEW;

ANIMALS; CALCIUM; CALCIUM-BINDING PROTEINS; HUMANS; INDICATORS AND REAGENTS; KINETICS; MODELS, GENETIC; NEURONS;

EID: 44849120336     PISSN: 00092665     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr078213v     Document Type: Review

References (105)

1. Kleinfeld, D.; Griesbeck, O. PLoS Biol. 2005, 3, e355.
2. Miesenbock, G.; Kevrekidis, I. G. Anna. Rev. Neurosci. 2005, 28, 533.
3. Helmchen, F.; Denk, W. Nat. Methods 2005, 2, 932.
4. Svoboda, K.; Yasuda, R. Neuron 2006, 50, 823.
5. Callaway, E. M. Trends Neurosci. 2005, 28, 196.
6. Shaner, N. C.; Steinbach, P. A.; Tsien, R. Y. Nat. Methods 2005, 2, 905.
7. Verkhusha, V. V.; Lukyanov, K. A. Nat Biotechnol. 2004, 22, 289.
8. Chudakov, D. M.; Lukyanov, S.; Lukyanov, K. A. Trends Biotechnol. 2005, 23, 605.
9. Wolff, M.; Wiedenmann, J.; Nienhaus, G. U.; Valler, M.; Heilker, R. Drug Discovery Today 2006, 11, 1054.
10. Tsien, R. Y. Anna. Rev. Biochem. 1998, 67, 509.
11. Remington, S. J. Curr. Opin. Struct. Biol. 2006, 16, 714.
12. Kendall, J. M.; Badminton, M. N. Trends Biotechnol. 1998, 16, 216.
13. Baubet, V.; Le Mouellic, H.; Campbell, A. K.; Lucas-Meunier, E.; Fossier, P.; Brulet, P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 7260.
14. Martin, J. R.; Rogers, K. L.; Chagneau, C.; Brulet, P. PLoS ONE 2007, 2, e275.
15. Rogers, K. L.; Picaud, S.; Roncali, E.; Boisgard, R.; Colasante, C.; Stirmakre, J.; Tavitian, B.; Brulet, P. PLoS ONE 2007, 2, e974.
16. Shimomura, O. Cell Calcium 1991, 12, 635.
17. Jones, K.; Hibbert, F.; Keenan, M. Trends Biotechnol. 1999, 17, 477.
18. Chiesa, A.; Rapizzi, E.; Tosello, V.; Pinton, P.; de Virgilio, M.; Fogarty, K. E. Rizzuto, R. Biochem. J. 2001, 355, 1.
19. Tsien, R. Y. Anna. Rev. Neurosci. 1989, 12, 227.
20. Tsien, R. Y. Am. J. Physiol. 1992, 263, C723-C728.
21. Garaschuk, O.; Milos, R. I.; Grienberger, C.; Marandi, N.; Adelsberger, H.; Konnerth, A. Pflugers Arch. 2006, 453, 385.
22. Gobel, W.; Helmchen, F. Physiology (Bethesda) 2007, 22, 358.
23. Tour, O.; Adams, S. R.; Kerr, R. A.; Meijer, R. M.; Sejnowski, T. J.; Tsien, R. W.; Tsien, R. Y. Nat. Chem. Biol. 2007, 3, 423.
24. Siegel, M. S.; Isacoff, E. Y. Neuron 1997, 19, 735.
25. Ataka, K.; Pieribone, V. A. Biophys. J. 2002, 82, 509.
26. Dimitrov, D.; He, Y.; Mutoh, H.; Baker, B. J.; Cohen, L.; Akemann, W.; Knopfel, T. PLoS ONE 2007, 2, e440.
27. Moldoveanu, T.; Jia, Z.; Davies, P. L. J. Biol. Chem. 2004, 279, 6106.
28. Hilge, M.; Aelen, J.; Perrakis, A.; Vuister, G. W. Ann. N.Y. Acad. Sci. 2007, 1099, 7.
29. Rizo, J.; Sudhof, T. C. J. Biol. Chem. 1998, 273, 15879.
30. Verdaguer, N.; Corbalan-Garcia, S.; Ochoa, W. F.; Fita, I.; Gomez-Fernandez, J. C. EMBO J. 1999, 18, 6329.
31. Shao, X.; Fernandez, I.; Sudhof, T. C.; Rizo, J. Biochemistry 1998, 37, 16106.
32. Kretsinger, R. H.; Nockolds, C. E. J. Biol. Chem. 1973, 248, 3313.
33. Gifford, J. L.; Walsh, M. P.; Vogel, H. J. Biochem. J. 2007, 405, 199.
34. Grabarek, Z. J. Mol. Biol. 2006, 359, 509.
35. Tikunova, S. B.; Black, D. J.; Johnson, J. D.; Davis, J. P. Biochemistry 2001, 40, 3348.
36. Filatov, V. L.; Katrukha, A. G.; Bulargina, T. V.; Gusev, N. B. Biochemistry (Moscow) 1999, 64, 969.
37. Potter, J. D.; Gergely, J. Recent Adv. Stud. Cardiac. Struct. Metab. 1975, 5, 235.
38. Lewit-Bentley, A.; Rety, S. Curr. Opin. Struct. Biol. 2000, 10, 637.
39. Jurado, L. A.; Chockalingam, P. S.; Jarrett, H. W. Physiol. Rev. 1999, 79, 661.
40. Wachter, R . M.; Remington, S. J. Curr. Biol. 1999, 9, R628-R629.
41. Llopis, J.; McCaffery, J. M.; Miyawaki, A.; Farquhar, M. G.; Tsien, R. Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 6803.
42. Wachter, R. M.; Yarbrough, D.; Kallio, K.; Remington, S. J. J. Mol. Biol. 2000, 301, 157.
43. Jayaraman, S.; Haggie, P.; Wachter, R. M.; Remington, S. J.; Verkman, A. S. J. Biol. Chem. 2000, 275, 6047.
44. Kuner. T.; Augustine, G. J. Neuron 2000, 27, 447.
45. Jares-Erijman, E. A.; Jovin, T. M. Nat. Biotechnol. 2003, 21, 1387.
46. Förster, T. Ann. Phys. 1948, 437, 55.
47. Heim, R.; Tsien, R. Y. Curr. Biol. 1996, 6, 178.
48. Romoser, V. A.; Hinkle, P. M.; Persechini, A. J. Biol. Chem. 1997, 272, 13270.
49. Miyawaki, A.; Llopis, J.; Heim, R.; McCaffery, J. M.; Adams, J. A.; Ikura, M.; Tsien, R. Y. Nature 1997, 388, 882.
50. Nagai, T.; Ibata, K.; Park, E. S.; Kubota, M.; Mikoshiba, K.; Miyawaki, A. Nat. Biotechnol. 2002, 20, 87.
51. Truong, K.; Sawano, A.; Mizuno, H.; Hama, H.; Tong, K. I.; Mal, T. K.; Miyawaki, A.; Ikura, M. Nat. Struct. Biol. 2001, 8, 1069.
52. Miyawaki, A.; Tsien, R. Y. Methods Enzymol. 2000, 327, 472.
53. Miyawaki, A.; Griesbeck, O.; Heim, R.; Tsien, R. Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 2135.
54. Griesbeck, O.; Baird, G. S.; Campbell, R. E.; Zacharias, D. A.; Tsien, R. Y. J. Biol. Chem. 2001, 276, 29188.
55. Topell, S.; Hennecke, J.; Glockshuber, R. FEBS Lett. 1999, 457, 283.
56. Baird, G. S.; Zacharias, D. A.; Tsien, R. Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 11241.
57. Nagai, T.; Yamada, S.; Tominaga, T.; Ichikawa, M.; Miyawaki, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 10554.
58. Palmer, A. E.; Jin, C.; Reed, J. C.; Tsien, R. Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 17404.
59. Palmer, A. E.; Giacomello, M.; Kortemme, T.; Hires, S. A.; Lev-Ram, V.; Baker, D.; Tsien, R. Y. Chem. Biol. 2006, 13, 521
60. Gordon, A. M.; Homsher, E,; Regnier, M. Physiol. Rev. 2000, 80, 853.
61. Heim, N.; Griesbeck, O. J. Biol. Chem. 2004, 279, 14280.
62. Mank, M.; Reiff, D. F.; Heim, N.; Friedrich, M. W.; Borst, A.; Griesbeck, O. Biophys. J. 2006, 90, 1790.
63. Rizzo, M. A.; Springer, G. H.; Granada, B.; Piston, D. W. Nat. Biotechnol. 2004, 22, 445.
64. Heim, N.; Garaschuk, O.; Friedrich, M. W.; Mank, M.; Milos, R. I.; Kovalchuk, Y.; Konnerth, A.; Griesbeck, O. Nat. Methods 2007, 4, 127.
65. Filippin, L.; Magalhaes, P. J.; Di Benedetto, G.; Colella, M.; Pozzan, T. J. Biol. Chem. 2003, 278, 39224.
66. Nagai, T.; Sawano, A.; Park, E. S.; Miyawaki, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 3197.
67. Nakai, J.; Ohkura, M.; Imoto, K. Nat. Biotechnol. 2001, 19, 137.
68. Reiff, D. F.; lbring, A.; Guerrero, G.; Isacoff, E. Y.; Joesch, M.; Nakai, J.; Borst, A. J. Neurosci. 2005, 25, 4766.
69. Ohkura, M.; Matsuzaki, M.; Kasai, H.; Imoto, K.; Nakai, J. Anal. Chem. 2005, 77, 5861.
70. Tallim, Y. N.; Ohkura, M.; Choi, B. R.; Ji, G.; Imoto, K.; Doran, R.; Lee, J.; Plan, P.; Wilson, J.; Xin, H. B.; Sanbe, A.; Gulick, J.; Mathai, J.; Robbins, J.; Salama, G.; Nakai, J.; Kotlikoff, M. I. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 4753.
71. Souslova, E. A.; Belousov, V. V.; Lock, J. G.; Stromblad, S.; Kasparov, S.; Bolshakov, A. P.; Pinelis, V. G.; Labas, Y. A.; Lukyanov, S.; Mayr, L. M.; Chudakov, D. M. BMC Biotechnol. 2007, 7, 37.
72. Chesler, M.; Kaila, K. Trends Neurosci. 1992, 15, 396.
73. Yao, H.; Haddad, G. G. Cell Calcium 2004, 36, 247.
74. Naraghi, M. Cell Calcium 1997, 22, 255.
75. Black, D. J.; Tikunova, S. B.; Johnson, J. D.; Davis, J. P. Biochemistry 2000, 39, 13831.
76. Tikunova, S. B.; Rall, J. A.; Davis, J. P. Biochemistry 2002, 41, 6697.
77. Johnson, J. D.; Nakkula, R. J.; Vasulka, C.; Smillie, L. B. J. Biol. Chem. 1994, 269, 8919.
78. Li, M. X.; Saude, E. J.; Wang, X.; Pearlstone, J. R.; Smillie, L. B.; Sykes, B. D. Eur. Biophys. J. 2002, 31, 245.
79. Hazard, A. L.; Kohout, S. C.; Stricker, N. L.; Putkey, J. A.; Falke, J. J. Protein Sci. 1998, 7, 2451.
80. Park, H. Y.; Kim, S. A.; Korlach. J.; Rhoades, E.; Kwok, L. W.; Zipfel, W. R.; Waxham, M. N.; Webb, W. W.; Pollack, L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 542.
81. Snitsarev, V. A.; McNulty, T. J.; Taylor, C. W. Biophys. J. 1996, 71, 1048.
82. Busa, W. B. Cell Calcium 1992, 13, 313.
83. Tank, D. W.; Regehr, W. G.; Delaney, K. R. J. Neurosci. 1995, 15, 7940.
84. Hirrlinger, P. G.; Scheller, A.; Braun, C.; Quintela-Schneider, M.; Fuss, B.; Hirrlinger, J.; Kirchhoff, F. Mol. Cell Neurosci. 2005, 30, 291.
85. Livet, J.; Weissman, T. A.; Kang, H.; Draft, R. W.; Lu, J.; Bennis, R. A.; Sanes, J. R.; Lichtman, J. W. Nature 2007, 450, 56.
86. Kubota, Y.; Putkey, J. A.; Waxham, M. N. Biophys. J. 2007, 93, 3848.
87. Kubota, Y.; Putkey, J. A.; Shouval, H. Z.; Waxham, M. N. J. Neurophysiol. 2008, 99, 264.
88. Hoeflich, K. P.; Ikura, M. Cell 2002, 108, 739.
89. Saimi, Y.; Kung, C. Annu. Rev. Physiol. 2002, 64, 289.
90. Mori, M. X.; Erickson, M. G.; Yue, D. T. Science 2004, 304, 432.
91. Benaim, G.; Villalobo, A. Eur. J. Biochem. 2002, 269, 3619.
92. Tsai, P. S.; Friedman, B.; Ifarragueri, A. L; Thompson, B. D.; Lev-Ram, V.; Schaffer, C. B.; Xiong, Q.; Tsien, R. Y.; Squier, J. A.; Kleinfeld, D. Neuron 2003, 39, 27.
93. Hasan, M. T.; Friedrich, R. W.; Euler, T.; Larkum, M. E.; Giese, G.; Both, M.; Duebel, J.; Waters, J.; Bujard, H.; Griesbeck, O.; Tsien, R. Y.; Nagai, T,; Miyawaki, A.; Denk, W. PLoS Biol. 2004, 2, e163.
94. Ji, G.; Feldman, M. E.; Deng, K. Y.; Greene, K. S.; Wilson, J.; Lee, J. C.; Johnston, R. C.; Rishniw, M.; Tallini, Y.; Zhang, J.; Wier, W. G.; Blaustein, M. P.; Xin, H. B.; Nakai, J.; Kotlikoff, M. I. J. Biol. Chem. 2004, 279, 21461.
95. Diez-Garcia, J.; Akemann, W.; Knopfel, T. Neuroimage 2007, 34, 859.
96. Chaigneau, E.; Tiret, P.; Lecoq, J.; Ducros, M.; Knopfel, T.; Charpak, S. J. Neurosci. 2007, 27, 6452.
97. Borst, J. G.; Sakmann, B. J. Physiol. 1998, 506 (1), 143.
98. Helmchen, F.; Borst, J. G.; Sakmann, B. Biophys. J. 1997, 72, 1458.
99. Markram, H.; Helm, P. J.; Sakmann, B. J. Physiol. 1995, 485 (1), 1.
100. Pologruto, T. A.; Yasuda, R.; Svoboda, K. J. Neurosci. 2004, 24, 9572.
101. Kerr, J. N.; Greenberg, D.; Helmchen, F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 14063.
102. Borst, A.; Abarbanel, H. D. Theor. Biol. Med. Model 2007, 4, 7.
103. Tay, L. H.; Griesbeck, O.; Yue, D. T. Biophys. J. 2007, 93, 4031.
104. Adams, S. R.; Bacskai, B. J.; Taylor S. S.; Tsien, R. Y. Fluorescent Probes for Biological Activity of Living Cells - A Practical Guide; Academic: New York, 1993; p 133.
105. Miesenbock, G.; De Angelis, D. A.; Rothman, J. E. Nature 1998, 394, 192.