Cytochrome c552 mutants: Structure and dynamics at the active site probed by multidimensional NMR and vibration echo spectroscopy

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 110, Issue 38, 2006, Pages 18803-18810

  Massari, Aaron M ^a   McClain, Brian L ^a,c   Finkelstein, Ilya J ^a   Lee, Andrew P ^b   Reynolds, Heather L ^b   Bren, Kara L ^b   Fayerr, Michael D ^a  

^a STANFORD UNIVERSITY   (United States)

^b UNIVERSITY OF ROCHESTER   (United States)

^c CALIFORNIA STATE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

COMPUTER SIMULATION; HYDROGEN BONDS; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR VIBRATIONS; NATURAL FREQUENCIES; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY;

FREQUENCY-FREQUENCY CORRELATION; HYDROGENOBACTER THERMOPHILUS; MUTANTS;

CYTOLOGY;

BACTERIAL PROTEIN; CARBON DIOXIDE; CYTOCHROME C; CYTOCHROME C-552; CYTOCHROME C552; LIGAND;

ARTICLE; BINDING SITE; CHEMISTRY; GENETICS; HYDROGEN BOND; INFRARED SPECTROSCOPY; METHODOLOGY; MISSENSE MUTATION; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEIN CONFORMATION;

BACTERIAL PROTEINS; BINDING SITES; CARBON DIOXIDE; CYTOCHROME C GROUP; HYDROGEN BONDING; LIGANDS; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; MUTATION, MISSENSE; PROTEIN CONFORMATION; SPECTROSCOPY, FOURIER TRANSFORM INFRARED;

EID: 33749621077     PISSN: 15206106     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp054959q     Document Type: Article

References (87)

1. Moore, G. R.; Pettigrew, G. W. Cytochromes c. Evolutionary, Structural, and Physicochemical Aspects; Springer-Verlag: New York, 1990.
2. Wilson, M. In Cytochrome c: A Multidisciplinary Approach; University Science Books: Sausalito, CA, 1996.
3. Mathews, F. S. Prog. Biophys. Mol. Biol. 1985, 45, 1-56.
4. Pan, L. P.; Hibdon, S.; Liu, R. Q.; Durham, B.; Millett, F. Biochemistry 1993, 32, 8492-8498.
5. Bai, Y. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 477-480.
6. Mines, G. A.; Pascher, T.; Lee, S. C.; Winkler, J. R.; Gray, H. B. Chem. Biol. 1996, 3, 491-497.
7. Bjerrum, M. J.; Casimiro, D. R.; Chang, I. J.; Dibilio, A. J.; Gray, H. B.; Hill, M. G.; Langen, R.; Mines, G. A.; Skov, L. K.; Winkler, J. R.; Wuttke, D. S. J. Bioenerg. Biomembr. 1995, 27, 295-302.
8. Winkler, J. R.; Malmstrom, B. G.; Gray, H. B. Biophys. Chem. 1995, 54, 199-209.
9. Bryngelson, J. D.; Onuchic, J. N.; Socci, N. D.; Wolynes, P. G. Proteins: Struct., Funct., Genet. 1995, 21, 167-195.
10. Geren, L. M.; Beasley, J. R.; Fine, B. R.; Saunders: A. J.; Hibdon, S.; Pielak, G. J.; Durham, B.; Millett. F. J. Biol. Chem. 1995, 270, 2466-2472.
11. Sosnick, T. R.; Mayne, L.; Hiller, R.; Englander, S. W. Nat. Struct. Biol. 1994, 1, 149-156.
12. Raphael, A. L.; Gray, H. B. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 1038-1040.
13. Bren, K. L.; Kellogg, J. A.; Kaur, R.; Wen, X. Inorg. Chem. 2004, 43, 7934-7944.
14. Sanbongi, Y.; Ishii, M.; Igarashi, Y.; Kodama, T. J. Bacterial. 1989, 171, 65-69.
15. Hasegawa, J.; Yoshida, T.; Yamazaki, T.; Sambongi, Y.; Yu, Y.: Igarashi, Y.; Kodama, T.; Yamazaki, K.; Kyogoku, Y.; Kobayashi, Y. Biochemistry 1998, 37, 9641-9649.
16. Travaglini-Allocatelli, C.; Gianni, S.; Dubey, V. K.; Borgia, A.; Di Matteo, A.; Bonivento, D.; Cutruzzolà, F.; Bren, K. L.; Brunori, M. J. Biol. Chem. 2005, 280, 25729-25734.
17. Zhong, L.; Wen, X.; Rabinowitz, T. M.; Russell, B. S.; Karan, E. F.; Bren, K. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 8637-8642.
18. Ambler, R. P. Biochim. Biophys. Acta 1991, 1058, 42-47.
19. Matsuura, Y.; Takano, T.; Dickerson, R. E. J. Mol. Biol. 1982, 156, 389-409.
20. Cai, M.; Bradford, E. G.; Timkovich, R. Biochemistry 1992, 31, 8603-8612.
21. Cai, M.; Timkovich, R. Biophys. J. 1994, 67, 1207-1215.
22. Wen, X.; Bren, K. L. Biochemistry 2005, 44, 5225-5223.
23. Wen, X.; Bren, K. L. Inorg. Chem. 2005, 44, 8587-8593.
24. Ye, T.; Kaur, R.; Wen, X.; Bren, K. L.; Elliot, S. J. Inorg. Chem. 2005, 44, 8999-9006.
25. Massi, F.; Grey, M. J.; Palmer, A. G. Protein Sci. 2005, 14, 735-742.
26. Malmendal, A.; Evenas, J.; Forsen, S.; Akke, M. J. Mol. Biol. 1999, 293, 883-899.
27. Hill, R. B.; Bracken, C.; DeGrado, W. F.; Palmer, A. G. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 11610-11619.
28. Eisenmesser, E. Z.; Bosco, D. A.; Akke, M.; Kern, D. Science 2002, 295, 1520-1523.
29. Bren, K. L.; Gray, H. B.; Banci, L.; Bertini, I.; Turano, P. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 8067-8073.
30. Banci, L.; Bertini, I.; Huber, J. G.; Spyroulias, G. A.; Turano, P. J. Biol. Inorg. Chem. 1965, 4, 21-31.
31. Russell, B. S.; Zhong, L.; Bigotti, M. G.; Cutruzzola, F.; Bren, K. L. J. Biol. Inorg. Chem. 2003, 8, 156-166.
32. Lukin, J. A.; Kontaxis, G.; Simplaceanu, V.; Yuan, Y.; Bax, A.; Ho, C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 517-520.
33. Palmer, A. G. Chem. Rev. 2004, 104, 3623-3640.
34. Rector, K. D.; Relia, C. W.; Kwok, A. S.; Hill, J. R.; Sligar, S. G.; Chien, E. Y. P.; Dlott, D. D.; Fayer, M. D. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 1468-1475.
35. Rector, K. D.; Engholm, J. R.; Hill, J. R.; Myers, D. J.; Hu, R.; Boxer, S. G.; Dlott, D. D.; Fayer, M. D. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 331-333.
36. Lim, M.; Hamm, P.; Hochstrasser, R. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 15315-15320.
37. Hamm, P.; Hochstrasser, R. M. In Ultrafast Infrared and Raman Spectroscopy; Fayer, M. D., Ed.; Practical Spectroscopy 26; Marcel Dekker: New York, 2001; pp 273-347.
38. Hamm, P.; Lim, M.; Hochstrasser, R. M. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 6123-6138.
39. Merchant, K. A.; Noid, W. G.; Akiyama, R.; Finkelstein, I. J.; Goun, A.; McClain, B. L.; Loring, R. F.; Fayer, M. D. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13804-13818.
40. Fayer, M. D. Annu. Rev. Phys. Chem. 2001, 52, 315-356.
41. Chung, H. S.; Khalil, M.; Tokmakoff, A. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 15332-15342.
42. Zimdars, D.; Tokmakoff, A.; Chen, S.; Greenfield, S. R.; Fayer, M. D.; Smith, T. I.; Schwettman, H. A. Phys. Rev. Lett. 1993, 70, 2718.
43. Relia, C. W.; Kwok, A.; Rector, K. D.; Hill, J. R.; Schwettmann, H. A.; Dlott, D. D.; Fayer, M. D. Phys. Rev. Lett. 1996, 77, 1648.
44. Williams, R. B.; Loring, R. F.; Fayer, M. D. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 4068-4071.
45. Relia, C. W.; Rector, K. D.; Kwok, A. S.; Hill, J. R.; Schwettman, H. A.; Dlott, D. D.; Fayer, M. D. J. Phys. Chem. 1996, 100, 15620.
46. Oldfield, E.; Guo, K.; Augspurger, J. D.; Dykstra, C. E. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 7537-7541.
47. Augspurger, J. D.; Dykstra, C. E.; Oldfield, E. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 2447-2451.
48. Park, E. S.; Andrews, S. S.; Hu, R. B.; Boxer, S. G. J. Phys. Chem. B 1999, 103, 9813-9817.
49. Mukamel, S. Principles of Nonlinear Optical Spectroscopy; Oxford University Press: New York, 1995.
50. Karan, E. P.; Russell, B. S.; Bren, K. L. J. Biol. Inorg. Chem. 2002, 7, 260-272.
51. Finkelstein, I. J.; Goj, A.; McClain, B. L.; Massari, A. M.; Merchant, K. A.; Loring, R. FP.; Fayer, M. D. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 16959-16966.
52. Fee, J. A.; Chen, Y.; Todaro, T. R.; Bren, K. L.; Patel, K. M.; Hill, M. G.; Gomez-Moran, E.; Loehr, T. M.; Ai, J.; Thöny-Meyer, L.; Williams, P. A.; Stura, E.; Sridhar, V.; McRee, D. E. Protein Sci. 2000, 9, 2074-2084.
53. Massari, A. M.; Finkelstein, I. J.; McClain, B. L.; Goj, A.; Wen, X.; Bren, K. L.; Loring, R. F.; Fayer, M. D. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 14279-14289.
54. Ho, S. N.; Hunt, H. D.; Horton, R. M.; Pullen, J. K.; Pease, L. R. Gene 1989, 77, 51-59.
55. Wüthrich, K. NMR of Proteins and Nucleic Acids; Wiley: New York, 1986.
56. Merchant, K. A.; Noid, W. G.; Thompson, D. E.; Akiyama, R.; Loring, R. F.; Fayer, M. D. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 4-7.
57. Finkelstein, I. J.; McClain, B. L.; Fayer, M. D. J. Chem. Phys. 2004, 121, 877-885.
58. Berg, M. A.; Rector, K. D.; Fayer, M. D. J. Chem. Phys. 2000, 113, 3233-3242.
59. Kubo, R. In Fluctuation, Relaxation and Resonance in Magnetic Systems; Ter Haar, D., Ed.; Oliver and Boyd: London, 1961.
60. Reference deleted on proof.
61. Schmidt, J.; Sundlass, N.; Skinner, J. Chem. Phys. Lett. 2003, 378, 559-566.
62. Caughey, W. S.; Shimada, H.; Choc, M. G.; Tucker, M. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1981, 78, 2903-2907.
63. Li, T. S.; Quillin, M. L.; Phillips, G. N., Jr.; Olson, J. S. Biochemistry 1994, 33, 1433-1446.
64. Anderton, C. L.; Hester, R. E.; Moore, J. N. Biochim. Biophys. Acta 1997, 1338, 107-120.
65. Hong, M. K.; Braunstein, D.; Cowen, B. R.; Frauenfelder, H.; Iben, I. E. T.; Mourant, J. R.; Ormos, P.; Scholl, R.; Schulte, A.; Steinbach, P. J.; Xie, A.; Young, R. D. Biophys. J. 1990, 58, 429-436.
66. Young, R. D.; Frauenfelder, H.; Johnson, J. B.; Lamb, D. C.; Nienhaus, G. U.; Philipp, R.; Scholl, R. Chem. Phys. 1991, 158, 315.
67. Rovira, C. J. Mol. Struct. (THEOCHEM) 2003, 632, 309-321.
68. Johnson, J. B.; Lamb, D. C.; Frauenfelder, H.; Müller, J. D.; McMahon, B.; Nienhaus, G. U.; Young, R. D. Biophys. J. 1996, 71, 1563-1573.
69. Yang, F.; Phillips, G. N., Jr. J. Mol. Biol. 1996, 256, 762-774.
70. Zhu, L.; Sage, J. T.; Rigos, A. A.; Morikis, D.; Champion, P. M. J. Mol. Biol. 1992, 224, 207-215.
71. Tian, W. D., Sage, J. T., Champion, P. M. J. Mol. Biol. 1993, 233, 155-166.
72. Janes, S. M.; Dalickas, G. A.; Eaton, W. A.; Hochstrasser, R. M. Biophys. J. 1988, 54, 545.
73. Tan, H.-S.; Piletic, I. R.; Riter, R. E.; Levinger, N. E.; Fayer, M. D. Phys. Rev. Lett. 2005, 94, 057405.
74. Cho, M. H.; Yu, J. Y.; Joo, T. H.; Nagasawa, Y.; Passino, S. A.; Fleming, G. R. J. Chem. Phys. 1996, 100, 11944-11953.
75. Passino, S. A.; Nagasawa, Y.; Joo, T.; Fleming, G. R. J. Phys. Chem. A 1997, 101, 725-731.
76. Joo, T. H.; Jia, Y. W.; Yu, J. Y.; Lang, M. J.; Fleming, G. R. J. Chem. Phys. 1996, 104, 6089-6108.
77. Detlefsen, D. J.; Thanabal, V.; Pecoraro, V. L.; Wagner, G. Biochemistry 1991, 30, 9040-9046.
78. Cross, K. J.; Wright, P. E. J. Magn. Reson. 1985, 64, 220-231.
79. Senn, H.; Wüthrich, K. Q. Rev. Biophys. 1985, 18, 111-134.
80. La Mar, G. N.; Satterlee, J. D.; de Ropp, J. S. In The Porphyrin Handbook; Kadish, K. M., Smith, K. M., Ruilard, R., Eds.; Academic Press: New York, 2000; Vol. 5, pp 185-298.
81. Timkovich, R. Biochemistry 1990, 29, 7773-7780.
82. Timkovich, R.; Bergmann, D.; Arciero, D. M.; Hooper, A. B. Biophys. J. 1998, 75, 1964-1972.
83. Merchant, K. A.; Thompson, D. E.; Fayer, M. D. Phys. Rev. A 2002, 65, 023817.
84. Merchant, K. A.; Thompson, D. E.; Xu, Q.-H.; Williams, R. B.; Loring, R. F.; Fayer, M. D. Biophys. J. 2002, 82, 3277-3288.
85. Antonini, E.; Brunori, M. Hemoglobin and Myogiobin in Their Reactions with Ligands; North-Holland: Amsterdam, 1971.
86. Quillin, M. L.; Arduini, R. M.; Olson, J. S.; Phillips, G. N., Jr. J. Mol. Biol. 1993, 234, 140-155.
87. Braunstein, D.; Ansari, A.; Berendzen, J.; Cowen, B. R.; Egeberg, K. D.; Frauenfelder, H.; Hong, M. K.; Ormos, P.; Sauke, T. B.; Scholl, R.; Schulte, A.; Sligar, S. G.; Springer, B. A.; Steinbach, P. J.; Young, R. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1988, 85, 8497.