Evidence of Porphyrin-Like Structures in Natural Melanin Pigments Using Electrochemical Fingerprinting

Advanced Materials

Volumn 28, Issue 16, 2016, Pages 3173-3180

  Kim, Young Jo ^a   Khetan, Abhishek ^a,b   Wu, Wei ^a   Chun, Sang Eun ^c   Viswanathan, Venkatasubramanian ^a   Whitacre, Jay F ^a   Bettinger, Christopher J ^a,d  

^a CARNEGIE MELLON UNIVERSITY   (United States)

^b RWTH AACHEN UNIVERSITY   (Germany)

^c UNIVERSITY OF OREGON   (United States)

^d MCGOWAN INSTITUTE FOR REGENERATIVE MEDICINE   (United States)

Author keywords

biopolymers; cathodes; electrochemical storage; melanin; mesoscale

Indexed keywords

BIOMOLECULES; BIOPOLYMERS; CATHODES; MELANIN; METAL IONS; OLIGOMERS; PORPHYRINS;

ELECTROCHEMICAL STORAGE; EUMELANINS; FINGERPRINTING TECHNIQUES; MACROMOLECULAR TOPOLOGIES; MELANIN PIGMENTS; MESOSCALE; MOLECULAR SUBUNITS; SODIUM IONS;

DENSITY FUNCTIONAL THEORY;

MELANIN; PORPHYRIN;

CHEMISTRY; ELECTROCHEMICAL ANALYSIS; MACROMOLECULE; PROCEDURES;

ELECTROCHEMICAL TECHNIQUES; MACROMOLECULAR SUBSTANCES; MELANINS; PORPHYRINS;

EID: 84959265615     PISSN: 09359648     EISSN: 15214095     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/adma.201504650     Document Type: Article

References (98)

1. A. B. Mostert, B. J. Powell, F. L. Pratt, G. R. Hanson, T. Sarna, I. R. Gentle, P. Meredith, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2012, 109, 8943.
2. F. E. Barr, J. S. Saloma, M. J. Buchele, Med. Hypotheses 1983, 11, 1.
3. J. Wünsche, Y. Deng, P. Kumar, E. Di Mauro, E. Josberger, J. Sayago, A. Pezzella, F. Soavi, F. Cicoira, M. Rolandi, C. Santato, Chem. Mater. 2015, 27, 436.
4. H. Lee, S. M. Dellatore, W. M. Miller, P. B. Messersmith, Science 2007, 318, 426.
5. S. M. Kang, N. S. Hwang, J. Yeom, S. Y. Park, P. B. Messersmith, I. S. Choi, R. Langer, D. G. Anderson, H. Lee, Adv. Funct. Mater. 2012, 22, 2949.
6. J. S. Choi, P. B. Messersmith, H. S. Yoo, Macromol. Biosci. 2013, 14, 270.
7. D. G. Barrett, G. G. Bushnell, P. B. Messersmith, Adv. Healthcare Mater. 2012, 2, 745.
8. J. de Albuquerque, C. Giacomantonio, A. White, P. Meredith, Eur. Biophys. J. 2006, 35, 190.
9. T. S. Sileika, D. G. Barrett, R. Zhang, K. H. A. Lau, P. B. Messersmith, Angew. Chem. Int. Ed. 2013, 52, 10766.
10. M. E. Lynge, R. van der Westen, A. Postma, B. Stadler, Nanoscale 2011, 3, 4916.
11. M. Ambrico, P. F. Ambrico, A. Cardone, N. F. Della Vecchia, T. Ligonzo, S. R. Cicco, M. M. Talamo, A. Napolitano, V. Augelli, G. M. Farinola, M. d'Ischia, J. Mater. Chem. C 2013, 1, 1018.
12. G. Tarabella, A. Pezzella, A. Romeo, P. D'Angelo, N. Coppede, M. Calicchio, M. d'Ischia, R. Mosca, S. Iannotta, J. Mater. Chem. B 2013, 1, 3843.
13. A. A. R. Watt, J. P. Bothma, P. Meredith, Soft Matter 2009, 5, 3754.
14. Y. J. Kim, W. Wu, S.-E. Chun, J. F. Whitacre, C. J. Bettinger, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 20912.
15. J. F. Berson, D. C. Harper, D. Tenza, G. Raposo, M. S. Marks, Mol. Biol. Cell 2001, 12, 3451.
16. R. P. McGlinchey, F. Shewmaker, P. McPhie, B. Monterroso, K. Thurber, R. B. Wickner, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2009, 106, 13731.
17. E. Kaxiras, A. Tsolakidis, G. Zonios, S. Meng, Phys. Rev. Lett. 2006, 97, 218102.
18. S. Meng, E. Kaxiras, Biophys. J. 2008, 94, 2095.
19. C.-T. Chen, V. Ball, J. J. de Almeida Gracio, M. K. Singh, V. r. Toniazzo, D. Ruch, M. J. Buehler, ACS Nano 2013, 7, 1524.
20. C.-T. Chen, C. Chuang, J. Cao, V. Ball, D. Ruch, M. J. Buehler, Nat. Commun. 2014, 5, 3859.
21. S. Lin, C.-T. Chen, I. Bdikin, V. Ball, J. Gracio, M. J. Buehler, Soft Matter 2014, 10, 457.
22. M. d'lschia, A. Napolitano, V. Ball, C.-T. Chen, M. J. Buehler, Acc. Chem. Res. 2014, 47, 3541.
23. A. B. Mostert, K. J. P. Davy, J. L. Ruggles, B. J. Powell, I. R. Gentle, P. Meredith, Langmuir 2009, 26, 412.
24. P. Meredith, B. J. Powell, J. Riesz, S. P. Nighswander-Rempel, M. R. Pederson, E. G. Moore, Soft Matter 2006, 2, 37.
25. V. Capozzi, G. Perna, A. Gallone, P. F. Biagi, P. Carmone, A. Fratello, G. Guida, P. Zanna, R. Cicero, J. Mol. Struct. 2005, 744-747, 717.
26. S. A. Centeno, J. Shamir, J. Mol. Struct. 2008, 873, 149.
27. J. Schmaler-Ripcke, V. Sugareva, P. Gebhardt, R. Winkler, O. Kniemeyer, T. Heinekamp, A. A. Brakhage, Appl. Environ. Microbiol. 2009, 75, 493.
28. Y. Liu, K. Ai, J. Liu, M. Deng, Y. He, L. Lu, Adv. Mater. 2013, 25, 1353.
29. L. Hong, J. D. Simon, Photochem. Photobiol. 2006, 82, 1265.
30. E. Kim, Y. Liu, W. T. Leverage, J.-J. Yin, I. M. White, W. E. Bentley, G. F. Payne, Biomacromolecules 2014, 15, 1653.
31. Y. J. Kim, W. Wu, S.-E. Chun, J. F. Whitacre, C. J. Bettinger, Adv. Mater. 2014, 26, 6572.
32. M. J. Harrington, A. Masic, N. Holten-Andersen, J. H. Waite, P. Fratzl, Science 2010, 328, 216.
33. C. C. Felix, J. S. Hyde, T. Sarna, R. C. Sealy, J. Am. Chem. Soc. 1978, 100, 3922.
34. D. Tsao, L. Diatchenko, N. V. Dokholyan, PLoS ONE 2011, 6, e24287.
35. E. Kim, W. T. Leverage, Y. Liu, I. M. White, W. E. Bentley, G. F. Payne, Analyst 2014, 139, 32.
36. P. Poizot, S. Laruelle, S. Grugeon, L. Dupont, J. M. Tarascon, Nature 2000, 407, 496.
37. K. Kirshenbaum, D. C. Bock, C.-Y. Lee, Z. Zhong, K. J. Takeuchi, A. C. Marschilok, E. S. Takeuchi, Science 2015, 347, 149.
38. C.-H. Shen, Q. Wang, F. Fu, L. Huang, Z. Lin, S.-Y. Shen, H. Su, X.-M. Zheng, B.-B. Xu, J.-T. Li, S.-G. Sun, ACS Appl. Mater. Interfaces 2014, 6, 5516.
39. J. P. Bothma, J. de Boor, U. Divakar, P. E. Schwenn, P. Meredith, Adv. Mater. 2008, 20, 3539.
40. C. J. Bettinger, J. P. Bruggeman, A. Misra, J. T. Borenstein, R. Langer, Biomaterials 2009, 30, 3050.
41. E. C. Garnett, W. Cai, J. J. Cha, F. Mahmood, S. T. Connor, M. Greyson Christoforo, Y. Cui, M. D. McGehee, M. L. Brongersma, Nat. Mater. 2012, 11, 241.
42. Y. J. Kim, S.-E. Chun, J. Whitacre, C. J. Bettinger, J. Mater. Chem. B 2013, 1, 3781.
43. W. Wu, S. Shabhag, J. Chang, A. Rutt, J. F. Whitacre, J. Electrochem. Soc. 2015, 162, A803.
44. J. F. Whitacre, S. Shanbhag, A. Mohamed, A. Polonsky, K. Carlisle, J. Gulakowski, W. Wu, C. Smith, L. Cooney, D. Blackwood, J. C. Dandrea, C. Truchot, Energy Technol. 2015, 3, 20.
45. W. Wu, A. Mohamed, J. F. Whitacre, J. Electrochem. Soc. 2013, 160, A497.
46. Y.-Y. Hu, Z. Liu, K.-W. Nam, O. J. Borkiewicz, J. Cheng, X. Hua, M. T. Dunstan, X. Yu, K. M. Wiaderek, L.-S. Du, K. W. Chapman, P. J. Chupas, X.-Q. Yang, C. P. Grey, Nat. Mater. 2013, 12, 1130.
47. M. G. Bridelli, P. R. Crippa, J. Phys. Chem. B 2010, 114, 9381.
48. S. Hong, Y. S. Na, S. Choi, I. T. Song, W. Y. Kim, H. Lee, Adv. Funct. Mater. 2012, 22, 4711.
49. A. Samokhvalov, Y. Liu, J. D. Simon, Photochem. Photobiol. 2004, 80, 84.
50. L. Hong, J. D. Simon, J. Phys. Chem. B 2007, 111, 7938.
51. Y.-Y. Hu, Z. Liu, K.-W. Nam, O. J. Borkiewicz, J. Cheng, X. Hua, M. T. Dunstan, X. Yu, K. M. Wiaderek, L.-S. Du, K. W. Chapman, P. J. Chupas, X.-Q. Yang, C. P. Grey, Nat. Mater. 2013, 12, 1130.
52. T. Cervantes, G. Louarn, H. de Santana, L. Skorka, I. Kulszewicz-Bajer, J. Phys. Chem. B 2015, 119, 1756.
53. A. Y. Tsivadze, Russ. Chem. Rev. 2004, 73, 5.
54. Y. Liu, K. Ai, L. Lu, Chem. Rev. 2014, 114, 5057.
55. M. Majoube, G. Vergoten, J. Raman Spectrosc. 1992, 23, 431.
56. S. Chen, C. Xue, J. Wang, H. Feng, Y. Wang, Q. Ma, D. Wang, Bioinorg. Chem. Appl. 2009, 2009, 7.
57. A. G. Orive, A. H. Creus, D. Grumelli, G. A. Benitez, L. Andrini, F. G. Requejo, C. Bonazzola, R. C. Salvarezza, J. Phys. Chem. C 2009, 113, 17097.
58. J. B. Lambert, H. F. Shurvell, R. G. Cooks, Introduction to Organic Spectroscopy, Macmillan, New York 1987.
59. Y.-M. Liu, J.-J. Zhang, G.-F. Shi, M. Zhou, Y.-Y. Liu, K.-J. Huang, Y.-H. Chen, Electrochim. Acta 2014, 129, 222.
60. S. A. Centeno, J. Shamir, J. Mol. Struct. 2008, 873, 149.
61. R. Singh, R. A. Yadav, Spectrochim. Acta Mol. Biomol. Spectrosc. 2014, 130, 188.
62. S. Goel, N. A. Mazumdar, A. Gupta, Appl. Surf. Sci. 2010, 256, 4426.
63. G. M. Bhalerao, M. K. Singh, A. K. Sinha, H. Ghosh, Phys. Rev. B 2012, 86, 125419.
64. T. G. Costa, R. Younger, C. Poe, P. J. Farmer, B. Szpoganicz, Bioinorg. Chem. Appl. 2012, 2012, 9.
65. W. Auwarter, D. Ecija, F. Klappenberger, J. V. Barth, Nat. Chem. 2015, 7, 105.
66. B. Jousselme, G. Bidan, M. Billon, C. Goyer, Y. Kervella, S. Guillerez, E. A. Hamad, C. Goze-Bac, J.-Y. Mevellec, S. Lefrant, J. Electroanal. Chem. 2008, 621, 277.
67. N. Sakkayawong, P. Thiravetyan, W. Nakbanpote, J. Colloid Interface Sci. 2005, 286, 36.
68. G. W. Zajac, J. M. Gallas, J. Cheng, M. Eisner, S. C. Moss, A. E. Alvarado-Swaisgood, Biochim. Biophys. Acta 1994, 1199, 271.
69. P. Diaz, Y. Gimeno, P. Carro, S. González, P. L. Schilardi, G. Benítez, R. C. Salvarezza, A. H. N. Creus, Langmuir 2005, 21, 5924.
70. C.-T. Chen, C. Chuang, J. Cao, V. Ball, D. Ruch, M. J. Buehler, Nat. Commun. 2014, 5, 3859.
71. J. J. Mortensen, L. B. Hansen, K. W. Jacobsen, Phys. Rev. B 2005, 71, 035109.
72. J. Enkovaara, C. Rostgaard, J. J. Mortensen, J. Chen, M. Dułak, L. Ferrighi, J. Gavnholt, C. Glinsvad, V. Haikola, H. A. Hansen, H. H. Kristoffersen, M. Kuisma, A. H. Larsen, L. Lehtovaara, M. Ljungberg, O. Lopez-Acevedo, P. G. Moses, J. Ojanen, T. Olsen, V. Petzold, N. A. Romero, J. Stausholm-Møller, M. Strange, G. A. Tritsaris, M. Vanin, M. Walter, B. Hammer, H. Hakkinen, G. K. H. Madsen, R. M. Nieminen, J. K. Nørskov, M. Puska, T. T. Rantala, J. Schiøtz, K. S. Thygesen, K. W. Jacobsen, J. Phys.: Condens. Matter 2010, 22, 253202.
73. J. Wellendorff, K. T. Lundgaard, A. Møgelhøj, V. Petzold, D. D. Landis, J. K. Nørskov, T. Bligaard, K. W. Jacobsen, Phys. Rev. B 2012, 85, 235149.
74. R. Christensen, J. S. Hummelshøj, H. A. Hansen, T. Vegge, J. Phys. Chem. C 2015, 119, 17596.
75. F. van Nieuwpoort, N. P. M. Smit, R. Kolb, H. van der Meulen, H. Koerten, S. Pavel, J. Investig. Dermatol. 2004, 122, 1251.
76. A. R. Hellström, B. Watt, S. S. Fard, D. l. Tenza, P. Mannström, K. Narfström, B. Ekesten, S. Ito, K. Wakamatsu, J. Larsson, M. Ulfendahl, K. Kullander, G. a. Raposo, S. Kerje, F. Hallböök, M. S. Marks, L. Andersson, PLoS Genet. 2011, 7, e1002285.
77. J. Ancans, D. J. Tobin, M. J. Hoogduijn, N. P. Smit, K. Wakamatsu, A. J. Thody, Exp. Cell Res. 2001, 268, 26.
78. C.-T. Chen, V. Ball, J. J. de Almeida Gracio, M. K. Singh, V. Toniazzo, D. Ruch, M. J. Buehler, ACS Nano 2013, 7, 1524.
79. M. d'Ischia, K. Wakamatsu, A. Napolitano, S. Briganti, J.-C. Garcia-Borron, D. Kovacs, P. Meredith, A. Pezzella, M. Picardo, T. Sarna, J. D. Simon, S. Ito, Pigment Cell Melanoma Res. 2013, 26, 616.
80. M. J. C. Long, L. Hedstrom, ChemBioChem 2012, 13, 1818.
81. A. Bertazzo, C. Costa, G. Allegri, R. Seraglia, P. Traldi, Eur. J. Mass Spectrom. 1995, 1, 305.
82. J. Liebscher, R. Mrówczyński, H. A. Scheidt, C. Filip, N. D. HǍdade, R. Turcu, A. Bende, S. Beck, Langmuir 2013, 29, 10539.
83. R. Mrówczyński, A. Bunge, J. Liebscher, Chem. Eur. J. 2014, 20, 8647.
84. E. Stavrinidou, P. Leleux, H. Rajaona, D. Khodagholy, J. Rivnay, M. Lindau, S. Sanaur, G. G. Malliaras, Adv. Mater. 2013, 25, 4488.
85. J. Kuang, J. L. Guo, P. B. Messersmith, Adv. Mater. Inter. 2014, 1, 201400145.
86. Y. Li, Y. Liu, T. Gao, B. Zhang, Y. Song, J. L. Terrell, N. Barber, W. E. Bentley, I. Takeuchi, G. F. Payne, Q. Wang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2015, 7, 10587.
87. E. Kim, Y. Liu, W. E. Bentley, G. F. Payne, Adv. Funct. Mater. 2012, 22, 1409.
88. A. A. Kocherzhenko, S. Patwardhan, F. C. Grozema, H. L. Anderson, L. D. A. Siebbeles, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 5522.
89. R. Farra, N. F. Sheppard, L. McCabe, R. M. Neer, J. M. Anderson, J. T. Santini, M. J. Cima, R. Langer, Sci. Transl. Med. 2012, 4, 122ra21.
90. E. E. Josberger, Y. Deng, W. Sun, R. Kautz, M. Rolandi, Adv. Mater. 2014, 26, 4986.
91. S.-W. Hwang, H. Tao, D.-H. Kim, H. Cheng, J.-K. Song, E. Rill, M. A. Brenckle, B. Panilaitis, S. M. Won, Y.-S. Kim, Y. M. Song, K. J. Yu, A. Ameen, R. Li, Y. Su, M. Yang, D. L. Kaplan, M. R. Zakin, M. J. Slepian, Y. Huang, F. G. Omenetto, J. A. Rogers, Science 2012, 337, 1640.
92. E. D. Głowacki, M. Irimia-Vladu, M. Kaltenbrunner, J. Gsiorowski, M. S. White, U. Monkowius, G. Romanazzi, G. P. Suranna, P. Mastrorilli, T. Sekitani, S. Bauer, T. Someya, L. Torsi, N. S. Sariciftci, Adv. Mater. 2013, 25, 1563.
93. S. Bauer, M. Kaltenbrunner, ACS Nano 2014, 8, 5380.
94. O. Knopfmacher, M. L. Hammock, A. L. Appleton, G. Schwartz, J. Mei, T. Lei, J. Pei, Z. Bao, Nat. Commun. 2013, 5, 2954.
95. H. Tao, M. A. Brenckle, M. Yang, J. Zhang, M. Liu, S. M. Siebert, R. D. Averitt, M. S. Mannoor, M. C. McAlpine, J. A. Rogers, D. L. Kaplan, F. G. Omenetto, Adv. Mater. 2012, 24, 1067.
96. Y. H. Jung, T.-H. Chang, H. Zhang, C. Yao, Q. Zheng, V. W. Yang, H. Mi, M. Kim, S. J. Cho, D.-W. Park, H. Jiang, J. Lee, Y. Qiu, W. Zhou, Z. Cai, S. Gong, Z. Ma, Nat. Commun. 2015, 6, 7170.
97. H. Zhu, Z. Xiao, D. Liu, Y. Li, N. J. Weadock, Z. Fang, J. Huang, L. Hu, Energy Environ. Sci. 2013, 6, 2105.
98. T. Gordonov, E. Kim, Y. Cheng, H. Ben-Yoav, R. Ghodssi, G. Rubloff, J.-J. Yin, G. F. Payne, W. E. Bentley, Nat. Nanotechnol. 2014, 9, 605.