Mechanical Properties of Nanoscopic Lipid Domains

Journal of the American Chemical Society

Volumn 137, Issue 50, 2015, Pages 15772-15780

  Nickels, Jonathan D ^a,b,c   Cheng, Xiaolin ^a,b   Mostofian, Barmak ^a   Stanley, Christopher ^a   Lindner, Benjamin ^a   Heberle, Frederick A ^a,c   Perticaroli, Stefania ^a,c   Feygenson, Mikhail ^a   Egami, Takeshi ^c   Standaert, Robert F ^a,b   Smith, Jeremy C ^a,b   Myles, Dean A A ^a   Ohl, Michael ^d   Katsaras, John ^a,b,c  

^a OAK RIDGE NATIONAL LABORATORY   (United States)

^b UNIVERSITY OF TENNESSEE   (United States)

^c Joint Institute for Neutron Sciences   (United States)

^d Outstation at the Spallation Neutron Source (SNS)   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOLOGICAL MEMBRANES; CELL MEMBRANES; CYTOLOGY; MAMMALS;

ALL-ATOM SIMULATIONS; CONTRAST MATCHING; EXPERIMENTAL APPROACHES; LATERAL HETEROGENEITY; LIPID COMPOSITION; PHYSICAL MECHANISM; STRUCTURAL MEASUREMENTS; UNILAMELLAR VESICLE;

NEUTRON SCATTERING;

HYDROGEN; LIPID; NANOMATERIAL;

ARTICLE; BILAYER MEMBRANE; CELL MEMBRANE; LIPID COMPOSITION; MECHANICS; MOLECULAR DYNAMICS; NEUTRON SCATTERING; THEORETICAL MODEL;

MEMBRANE MICRODOMAINS; NANOSTRUCTURES;

EID: 84952815570     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.5b08894     Document Type: Article

References (94)

1. Simons, K.; Van Meer, G. Biochemistry 1988, 27, 6197-6202 10.1021/bi00417a001
2. Klausner, R.; Kleinfeld, A.; Hoover, R.; Karnovsky, M. J. J. Biol. Chem. 1980, 255, 1286-1295
3. Brown, D. A.; Rose, J. K. Cell 1992, 68, 533-544 10.1016/0092-8674(92)90189-J
4. Song, K. S.; Li, S.; Okamoto, T.; Quilliam, L. A.; Sargiacomo, M.; Lisanti, M. P. J. Biol. Chem. 1996, 271, 9690-9697 10.1074/jbc.271.16.9690
5. Jacobson, K.; Mouritsen, O. G.; Anderson, R. G. Nat. Cell Biol. 2007, 9, 7-14 10.1038/ncb0107-7
6. Simons, K.; Ikonen, E. Functional rafts in cell membranes Nature 1997, 387 (6633) 569-572 10.1038/42408
7. Nickels, J. D.; Smith, J. C.; Cheng, X. Lateral Organization, Bilayer Asymmetry, and Inter-Leaflet Coupling of Biological Membranes Chem. Phys. Lipids 2015, 10.1016/j.chemphyslip.2015.07.012
8. Lingwood, D.; Simons, K. Science 2010, 327, 46-50 10.1126/science.1174621
9. Simons, K.; Toomre, D. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2000, 1, 31-39 10.1038/35036052
10. Simons, K.; Ehehalt, R. J. Clin. Invest. 2002, 110, 597-603 10.1172/JCI0216390
11. Nguyen, D. H.; Hildreth, J. E. J. Virol. 2000, 74, 3264-3272 10.1128/JVI.74.7.3264-3272.2000
12. Abrami, L.; van der Goot, F. G. J. Cell Biol. 1999, 147, 175-184 10.1083/jcb.147.1.175
13. Dick, R. A.; Goh, S. L.; Feigenson, G. W.; Vogt, V. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 18761-18766 10.1073/pnas.1209408109
14. Yethiraj, A.; Weisshaar, J. C. Biophys. J. 2007, 93, 3113-3119 10.1529/biophysj.106.101931
15. Turner, M. S.; Sens, P.; Socci, N. D. Phys. Rev. Lett. 2005, 95, 168301 10.1103/PhysRevLett.95.168301
16. Feigenson, G. W. Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2009, 1788, 47-52 10.1016/j.bbamem.2008.08.014
17. Heberle, F. A.; Petruzielo, R. S.; Pan, J.; Drazba, P.; Kučerka, N.; Standaert, R. F.; Feigenson, G. W.; Katsaras, J. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 6853-9 10.1021/ja3113615
18. Simons, K.; Vaz, W. L. C. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2004, 33, 269-295 10.1146/annurev.biophys.32.110601.141803
19. Armstrong, C. L.; Marquardt, D.; Dies, H.; Kučerka, N.; Yamani, Z.; Harroun, T. A.; Katsaras, J.; Shi, A.-C.; Rheinstädter, M. C. PLoS One 2013, 8, e66162 10.1371/journal.pone.0066162
20. Connell, S. D.; Heath, G.; Olmsted, P. D.; Kisil, A. Faraday Discuss. 2013, 161, 91-111 10.1039/C2FD20119D
21. Toppozini, L.; Meinhardt, S.; Armstrong, C. L.; Yamani, Z.; Kučerka, N.; Schmid, F.; Rheinstädter, M. C. Phys. Rev. Lett. 2014, 113, 228101 10.1103/PhysRevLett.113.228101
22. Seul, M.; Andelman, D. Science 1995, 267, 476-483 10.1126/science.267.5197.476
23. Schick, M. Membrane heterogeneity Phys. Rev. E 2012, 85, 031902 10.1103/PhysRevE.85.031902
24. Shlomovitz, R.; Maibaum, L.; Schick, M. Biophys. J. 2014, 106, 1979-1985 10.1016/j.bpj.2014.03.017
25. Meinhardt, S.; Vink, R. L.; Schmid, F. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 4476-4481 10.1073/pnas.1221075110
26. Veatch, S. L.; Soubias, O.; Keller, S. L.; Gawrisch, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 17650-17655 10.1073/pnas.0703513104
27. Honerkamp-Smith, A. R.; Cicuta, P.; Collins, M. D.; Veatch, S. L.; den Nijs, M.; Schick, M.; Keller, S. L. Biophys. J. 2008, 95, 236-246 10.1529/biophysj.107.128421
28. Brewster, R.; Pincus, P.; Safran, S. Biophys. J. 2009, 97, 1087-1094 10.1016/j.bpj.2009.05.051
29. Hancock, J. F. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2006, 7, 456-462 10.1038/nrm1925
30. Palmieri, B.; Grant, M.; Safran, S. A. Langmuir 2014, 30, 11734-11745 10.1021/la502347a
31. Amazon, J. J.; Goh, S. L.; Feigenson, G. W. Phys. Rev. E 2013, 87, 022708 10.1103/PhysRevE.87.022708
32. Hirose, Y.; Komura, S.; Andelman, D. Phys. Rev. E 2012, 86, 021916 10.1103/PhysRevE.86.021916
33. Yamamoto, T.; Brewster, R.; Safran, S. Europhys. Lett. 2010, 91, 28002 10.1209/0295-5075/91/28002
34. Yamamoto, T.; Safran, S. A. Soft Matter 2011, 7, 7021-7033 10.1039/c0sm00882f
35. Leibler, S.; Andelman, D. J. Phys. 1987, 48, 2013-2018 10.1051/jphys:0198700480110201300
36. Arriaga, L.; Rodriguez-Garcia, R.; López-Montero, I.; Farago, B.; Hellweg, T.; Monroy, F. Eur. Phys. J. E: Soft Matter Biol. Phys. 2010, 31, 105-113 10.1140/epje/i2010-10551-1
37. de Almeida, R. F.; Fedorov, A.; Prieto, M. Biophys. J. 2003, 85, 2406-2416 10.1016/S0006-3495(03)74664-5
38. Hammond, A.; Heberle, F.; Baumgart, T.; Holowka, D.; Baird, B.; Feigenson, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 6320-6325 10.1073/pnas.0405654102
39. Konyakhina, T. M.; Goh, S. L.; Amazon, J.; Heberle, F. A.; Wu, J.; Feigenson, G. W. Biophys. J. 2011, 101, 8-10 10.1016/j.bpj.2011.06.019
40. Dietrich, C.; Bagatolli, L.; Volovyk, Z.; Thompson, N.; Levi, M.; Jacobson, K.; Gratton, E. Biophys. J. 2001, 80, 1417-1428 10.1016/S0006-3495(01)76114-0
41. Samsonov, A. V.; Mihalyov, I.; Cohen, F. S. Biophys. J. 2001, 81, 1486-1500 10.1016/S0006-3495(01)75803-1
42. Veatch, S. L.; Keller, S. L. Biochim. Biophys. Acta, Mol. Cell Res. 2005, 1746, 172-185 10.1016/j.bbamcr.2005.06.010
43. Heberle, F. A.; Wu, J.; Goh, S. L.; Petruzielo, R. S.; Feigenson, G. W. Biophys. J. 2010, 99, 3309-3318 10.1016/j.bpj.2010.09.064
44. Zhao, J.; Wu, J.; Heberle, F. A.; Mills, T. T.; Klawitter, P.; Huang, G.; Costanza, G.; Feigenson, G. W. Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2007, 1768, 2764-2776 10.1016/j.bbamem.2007.07.008
45. Zhao, J. K.; Gao, C. Y.; Liu, D. J. Appl. Crystallogr. 2010, 43, 1068-1077 10.1107/S002188981002217X
46. King, G. I.; White, S. H. Biophys. J. 1986, 49, 1047-1054 10.1016/S0006-3495(86)83733-X
47. White, S. H.; King, G. I. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1985, 82, 6532-6536 10.1073/pnas.82.19.6532
48. Moore, P. B. J. Appl. Crystallogr. 1980, 13, 168-175 10.1107/S002188988001179X
49. Neuefeind, J.; Feygenson, M.; Carruth, J.; Hoffmann, R.; Chipley, K. K. Nucl. Instrum. Methods Phys. Res., Sect. B 2012, 287, 68-75 10.1016/j.nimb.2012.05.037
50. Korlach, J.; Schwille, P.; Webb, W. W.; Feigenson, G. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1999, 96, 8461-8466 10.1073/pnas.96.15.8461
51. Ackerman, D.; Feigenson, G. W. J. Phys. Chem. B 2015, 119, 4240-4250 10.1021/jp511083z
52. Mezei, F. Eur. Phys. J. A 1972, 255, 146-160 10.1007/BF01394523
53. Zilman, A.; Granek, R. Phys. Rev. Lett. 1996, 77, 4788 10.1103/PhysRevLett.77.4788
54. Ohl, M.; Monkenbusch, M.; Arend, N.; Kozielewski, T.; Vehres, G.; Tiemann, C.; Butzek, M.; Soltner, H.; Giesen, U.; Achten, R.; Stelzer, H.; Lindenau, B.; Budwig, A.; Kleines, H.; Drochner, M.; Kaemmerling, P.; Wagener, M.; Möller, R.; Iverson, E. B.; Sharp, M.; Richter, D. Nucl. Instrum. Methods Phys. Res., Sect. A 2012, 696, 85-99 10.1016/j.nima.2012.08.059
55. Lee, J.-H.; Choi, S.-M.; Doe, C.; Faraone, A.; Pincus, P. A.; Kline, S. R. Phys. Rev. Lett. 2010, 105, 038101 10.1103/PhysRevLett.105.038101
56. Woodka, A. C.; Butler, P. D.; Porcar, L.; Farago, B.; Nagao, M. Phys. Rev. Lett. 2012, 109, 058102 10.1103/PhysRevLett.109.058102
57. Watson, M. C.; Brown, F. L. Biophys. J. 2010, 98, L9-L11 10.1016/j.bpj.2009.11.026
58. Arriaga, L. R.; López-Montero, I.; Monroy, F.; Orts-Gil, G.; Farago, B.; Hellweg, T. Biophys. J. 2009, 96, 3629-3637 10.1016/j.bpj.2009.01.045
59. Gracià, R. S.; Bezlyepkina, N.; Knorr, R. L.; Lipowsky, R.; Dimova, R. Soft Matter 2010, 6, 1472-1482 10.1039/b920629a
60. Semrau, S.; Idema, T.; Holtzer, L.; Schmidt, T.; Storm, C. Phys. Rev. Lett. 2008, 100, 088101 10.1103/PhysRevLett.100.088101
61. Baumgart, T.; Das, S.; Webb, W.; Jenkins, J. Biophys. J. 2005, 89, 1067-1080 10.1529/biophysj.104.049692
62. Baumgart, T.; Hess, S. T.; Webb, W. W. Nature 2003, 425, 821-824 10.1038/nature02013
63. Helfrich, W. Z. Naturforsch. C 1973, 28, 693-703
64. Martínez, L.; Andrade, R.; Birgin, E. G.; Martínez, J. M. J. Comput. Chem. 2009, 30, 2157-2164 10.1002/jcc.21224
65. Lindner, B.; Smith, J. C. Comput. Phys. Commun. 2012, 183, 1491-1501 10.1016/j.cpc.2012.02.010
66. Khelashvili, G.; Kollmitzer, B.; Heftberger, P.; Pabst, G.; Harries, D. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 3866-3871 10.1021/ct400492e
67. Kuzmin, P. I.; Akimov, S. A.; Chizmadzhev, Y. A.; Zimmerberg, J.; Cohen, F. S. Biophys. J. 2005, 88, 1120-1133 10.1529/biophysj.104.048223
68. Gompper, G.; Schick, M. Phys. Rev. Lett. 1990, 65, 1116 10.1103/PhysRevLett.65.1116
69. Watson, M. C.; Brandt, E. G.; Welch, P. M.; Brown, F. L. Phys. Rev. Lett. 2012, 109, 028102 10.1103/PhysRevLett.109.028102
70. Palmieri, B.; Safran, S. A. Langmuir 2013, 29, 5246-5261 10.1021/la4006168
71. Tristram-Nagle, S.; Nagle, J. F. Chem. Phys. Lipids 2004, 127, 3-14 10.1016/j.chemphyslip.2003.09.002
72. Kawakatsu, T.; Andelman, D.; Kawasaki, K.; Taniguchi, T. J. Phys. II 1993, 3, 971-997 10.1051/jp2:1993177
73. Taniguchi, T.; Kawasaki, K.; Andelman, D.; Kawakatsu, T. J. Phys. II 1994, 4, 1333-1362 10.1051/jp2:1994203
74. Heberle, F. A.; Doktorova, M.; Goh, S. L.; Standaert, R. F.; Katsaras, J.; Feigenson, G. W. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 14932-14935 10.1021/ja407624c
75. Souza, C. M.; Schwabe, T. M.; Pichler, H.; Ploier, B.; Leitner, E.; Guan, X. L.; Wenk, M. R.; Riezman, I.; Riezman, H. Metab. Eng. 2011, 13, 555-569 10.1016/j.ymben.2011.06.006
76. Breivik, O.; Owades, J. J. Agric. Food Chem. 1957, 5, 360-363 10.1021/jf60075a005
77. Greenwood, A. I.; Tristram-Nagle, S.; Nagle, J. F. Chem. Phys. Lipids 2006, 143, 1-10 10.1016/j.chemphyslip.2006.04.002
78. Kučerka, N.; Nieh, M.-P.; Katsaras, J. Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2011, 1808, 2761-2771 10.1016/j.bbamem.2011.07.022
79. Tristram-Nagle, S.; Liu, Y.; Legleiter, J.; Nagle, J. F. Biophys. J. 2002, 83, 3324-3335 10.1016/S0006-3495(02)75333-2
80. Tristram-Nagle, S.; Petrache, H. I.; Nagle, J. F. Biophys. J. 1998, 75, 917-925 10.1016/S0006-3495(98)77580-0
81. Sears, V. F. Neutron News 1992, 3, 26-37 10.1080/10448639208218770
82. Büldt, G.; Gally, H.; Seelig, A.; Seelig, J.; Zaccai, G. Nature 1978, 271, 182-184 10.1038/271182a0
83. Nagle, J. F.; Zhang, R.; Tristram-Nagle, S.; Sun, W.; Petrache, H. I.; Suter, R. M. Biophys. J. 1996, 70, 1419-1431 10.1016/S0006-3495(96)79701-1
84. Nickels, J. D.; O'Neill, H.; Hong, L.; Tyagi, M.; Ehlers, G.; Weiss, K. L.; Zhang, Q.; Yi, Z.; Mamontov, E.; Smith, J. C.; Sokolov, A. P. Biophys. J. 2012, 103, 1566-75 10.1016/j.bpj.2012.08.046
85. Feller, S. E.; Zhang, Y.; Pastor, R. W.; Brooks, B. R. J. Chem. Phys. 1995, 103, 4613-4621 10.1063/1.470648
86. Martyna, G. J.; Tobias, D. J.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1994, 101, 4177-4189 10.1063/1.467468
87. Darden, T.; York, D.; Pedersen, L. J. Chem. Phys. 1993, 98, 10089-10092 10.1063/1.464397
88. Essmann, U.; Perera, L.; Berkowitz, M. L.; Darden, T.; Lee, H.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577-8593 10.1063/1.470117
89. Tuckerman, M.; Berne, B. J.; Martyna, G. J. J. Chem. Phys. 1992, 97, 1990-2001 10.1063/1.463137
90. Ryckaert, J.-P.; Ciccotti, G.; Berendsen, H. J. J. Comput. Phys. 1977, 23, 327-341 10.1016/0021-9991(77)90098-5
91. Phillips, J. C.; Braun, R.; Wang, W.; Gumbart, J.; Tajkhorshid, E.; Villa, E.; Chipot, C.; Skeel, R. D.; Kale, L.; Schulten, K. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1781-1802 10.1002/jcc.20289
92. Feller, S. E.; Yin, D.; Pastor, R. W.; MacKerell, A. D., Jr Biophys. J. 1997, 73, 2269 10.1016/S0006-3495(97)78259-6
93. Klauda, J. B.; Venable, R. M.; Freites, J. A.; O'Connor, J. W.; Tobias, D. J.; Mondragon-Ramirez, C.; Vorobyov, I.; MacKerell, A. D., Jr; Pastor, R. W. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 7830-7843 10.1021/jp101759q
94. Levine, Z. A.; Venable, R. M.; Watson, M. C.; Lerner, M. G.; Shea, J.-E.; Pastor, R. W.; Brown, F. L. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 13582-13585 10.1021/ja507910r