On scattered waves and lipid domains: Detecting membrane rafts with X-rays and neutrons

Soft Matter

Volumn 11, Issue 47, 2015, Pages 9055-9072

  Marquardt, Drew ^a,b   Heberle, Frederick A ^c,d,e   Nickels, Jonathan D ^c,d,e   Pabst, Georg ^a,b   Katsaras, John ^c,d,e,f  

^a UNIVERSITY OF GRAZ   (Austria)

^b BIOTECHMED GRAZ   (Austria)

^c OAK RIDGE NATIONAL LABORATORY   (United States)

^d Joint Institute for Neutron Sciences   (United States)

^e UNIVERSITY OF TENNESSEE   (United States)

^f BROCK UNIVERSITY   (Canada)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CYTOLOGY;

LENGTH SCALE; LIPID DOMAINS; LIPID SYSTEMS; MESOSCOPIC STRUCTURE; MODEL MEMBRANE SYSTEMS; PICOSECONDS; SCATTERED WAVES; SCATTERING TECHNIQUES;

X RAY SCATTERING;

LIPID BILAYER;

CELL MEMBRANE; CHEMISTRY; LIPID BILAYER; MOLECULAR DYNAMICS; NEUTRON DIFFRACTION; X RAY DIFFRACTION;

CELL MEMBRANE; LIPID BILAYERS; MEMBRANE MICRODOMAINS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; NEUTRON DIFFRACTION; X-RAY DIFFRACTION;

EID: 84948437695     PISSN: 1744683X     EISSN: 17446848     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c5sm01807b     Document Type: Review

References (145)

1. D. Lingwood K. Simons Science 2010 327 46 50
2. A. Kusumi T. K. Fujiwara R. Chadda M. Xie T. A. Tsunoyama Z. Kalay R. S. Kasai K. G. N. Suzuki Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2012 28 215 250
3. M. L. Kraft Mol. Biol. Cell 2013 24 2765 2768
4. E. Sevcsik M. Brameshuber M. Fölser J. Weghuber A. Honigmann G. J. Schütz Nat. Commun. 2015 6 6969
5. G. W. Feigenson Biochim. Biophys. Acta 2009 1788 47 52
6. D. Marsh Biochim. Biophys. Acta 2009 1788 2114 2123
7. F. A. Heberle, R. S. Petruzielo, S. L. Goh, T. M. Konyakhina, D. G. Ackermann, J. J. Amazon and G. W. Feigenson, in Liposomes, Lipid Bilayers and Model Membranes, ed., G. Pabst, N. Kučerka, M.-P. Nieh, and, J. Katsaras, CRC Press, Boca Raton, FL, 2014, pp. 143-165
8. G. Pabst N. Kučerka M.-P. Nieh M. C. Rheinstädter J. Katsaras Chem. Phys. Lipids 2010 163 460 479
9. L. T. Hill, An Introduction to Statistical Thermodynamics, Dover Publications, New York, NY, 1986
10. T. Heimburg, Thermal Biophysics of Membranes, Wiley-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA, Weinheim, Germany, 2007
11. B. Brüning E. Wald W. Schrader R. Behrends U. Kaatze Soft Matter 2009 5 3340
12. P. F. Almeida Biochim. Biophys. Acta 2009 1788 72 85
13. F. A. Heberle G. W. Feigenson Cold Spring Harbor Perspect. Biol. 2011 3 a004630
14. D. Marsh Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2010 1798 688 699
15. P. I. Kuzmin S. A. Akimov Y. A. Chizmadzhev J. Zimmerberg F. S. Cohen Biophys. J. 2005 88 1120 1133
16. J. T. Buboltz G. W. Feigenson Biochim. Biophys. Acta 1999 1417 232 245
17. J. Huang J. T. Buboltz G. W. Feigenson Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 1999 1417 89 100
18. S. R. Wassall M. R. Brzustowicz S. R. Shaikh V. Cherezov M. Caffrey W. Stillwell Chem. Phys. Lipids 2004 132 79 88
19. J. R. Silvius Biophys. J. 2003 85 1034 1045
20. O. G. Mouritsen K. Jørgensen Chem. Phys. Lipids 1994 73 3 25
21. A. G. Ayuyan F. S. Cohen Biophys. J. 2006 91 2172 2183
22. J. Zhao J. Wu F. A. Heberle T. T. Mills P. Klawitter G. Huang G. Costanza G. W. Feigenson Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2007 1768 2764 2776
23. S. L. Veatch S. S. W. Leung R. E. W. Hancock J. L. Thewalt J. Phys. Chem. B 2007 111 502 504
24. Neutron scattering in biology: Techniques and applications, ed., J. Fitter, T. Gutberlet, and, J. Katsaras, Springer, Berlin and New York, 2006
25. M. Born and E. Wolf, Principles of optics: Electromagnetic theory of propagation, interference and diffraction of light, Pergamon Press, Oxford and New York, 6th edn, 1980
26. N. Bernhoef A. Hiess S. Langridge A. Stunault D. Wermeille C. Vettier G. H. Landler M. Huth M. Jourdan H. Adrian Phys. Rev. Lett. 1998 81 3419 3422
27. J. Felber R. Gäler R. Golub K. Prechtl Physica B 1998 252 34 43
28. S. H. Chen C. Y. Liao H. W. Huang T. M. Weiss M. C. Bellisent-Funel F. Sette Phys. Rev. Lett. 2001 86 740 743
29. T. M. Weiss P. J. Chen H. Sinn E. E. Alp S. H. Chen H. W. Huang Biophys. J. 2003 84 3767 3776
30. M. C. Rheinstädter, in Neutron scattering in biology, ed., J. Fitter, T. Gutberlet, and, J. Katsaras, Springer, Berlin and New York, 2006, pp. 263-286
31. R. Klein, in Neutron, X-rays and light, ed., P. Lindner, and, T. Zemb, North-Holland, Amsterdam, 2002, pp. 351-379
32. W. H. d. Jeu B. I. Ostrovskii A. N. Shalaginov Rev. Mod. Phys. 2003 75 181 235
33. A. Caillé C. R. Acad. Sci., Paris B 1972 274 891 893
34. R. Zhang R. M. Suter J. F. Nagle Phys. Rev. E: Stat. Phys., Plasmas, Fluids, Relat. Interdiscip. Top. 1994 50 5047 5059
35. G. Pabst M. Rappolt H. Amenitsch P. Laggner Phys. Rev. E: Stat. Phys., Plasmas, Fluids, Relat. Interdiscip. Top. 2000 62 4000 4009
36. T. Reusch F. J. R. Schülein J. D. Nicolas M. Osterhoff A. Beerlink H. J. Krenner M. Müller A. Wixforth T. Salditt Phys. Rev. Lett. 2014 113 118102
37. B. N. Brockhouse A. T. Stewart Phys. Rev. 1955 100 756 757
38. J. Copley T. Udovic J. Res. Natl. Bur. Stand. 1993 98 71 87
39. H. Maier-Leibnitz Nukleonik 1966 8 61
40. F. Mezei Z. Phys. 1972 255 146 160
41. L. Van Hove Phys. Rev. 1954 95 249 262
42. M. Bée, Quasielastic neutron scattering: Principles and applications in solid state chemistry, biology, and materials science, Adam Hilger, Bristol, England and Philadelphia, 1988
43. P. G. d. Gennes Solid State Commun. 1963 1 132 137
44. G. Zaccai Science 2000 288 1604 1607
45. W. Pfeiffer T. Henkel E. Sackmann W. Knoll D. Richter Europhys. Lett. 1989 8 201 206
46. K. Wood A. Frölich A. Paciaroni M. Moulin M. Härtlein G. Zaccai D. J. Tobias M. Weik J. Am. Chem. Soc. 2008 130 4586 4587
47. C. L. Armstrong M. D. Kaye M. Zamponi E. Mamontov M. Tyagi T. Jenkins M. C. Rheinstädter Soft Matter 2010 6 5864
48. S. König W. Pfeiffer T. Bayerl D. Richter E. Sackmann J. Phys. II 1992 2 1589 1615
49. M. Rheinstädter, in Dynamics of Soft Matter, ed., V. García Sakai, C. Alba-Simionesco, and, S.-H. Chen, Springer US, Boston, MA, 2012, pp. 263-286
50. M. Rheinstädter T. Seydel F. Demmel T. Salditt Phys. Rev. E: Stat., Nonlinear, Soft Matter Phys. 2005 71 061908
51. J. Swenson F. Kargl P. Berntsen C. Svanberg J. Chem. Phys. 2008 129 45101
52. J. Fitter R. E. Lechner N. A. Dencher J. Phys. Chem. B 1999 103 8036 8050
53. S. König E. Sackmann D. Richter R. Zorn C. Carlile T. M. Bayerl J. Chem. Phys. 1994 100 3307
54. J. D. Nickels H. O'Neill L. Hong M. Tyagi G. Ehlers K. L. Weiss Q. Zhang Z. Yi E. Mamontov J. C. Smith A. P. Sokolov Biophys. J. 2012 103 1566 1575
55. G. H. Vineyard Phys. Rev. 1958 110 999 1010
56. G. B. J. Fitter R. E. Lechner N. A. Dencher Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1996 93 7600 7605
57. J. R. D. Copley J. M. Rowe Phys. Rev. Lett. 1974 32 49 52
58. M. Nielsen Phys. Rev. B: Solid State 1973 7 1626 1635
59. U. Buchenau M. Prager N. Nücker A. J. Dianoux N. Ahmad W. A. Phillips Phys. Rev. B: Condens. Matter Mater. Phys. 1986 34 5665 5673
60. J. M. Carpenter D. L. Price Phys. Rev. Lett. 1985 54 441 443
61. J. D. Nickels S. Perticaroli H. O'Neill Q. Zhang G. Ehlers A. P. Sokolov Biophys. J. 2013 105 2182 2187
62. D. A. Neumann J. R. D. Copley R. L. Cappelletti W. A. Kamitakahara R. M. Lindstrom K. M. Creegan D. M. Cox W. J. Romanow N. Coustel J. P. McCauley N. C. Maliszewskyj J. E. Fischer A. B. Smith Phys. Rev. Lett. 1991 67 3808 3811
63. M. C. Rheinstädter C. Ollinger G. Fragneto F. Demmel T. Salditt Phys. Rev. Lett. 2004 93 108107
64. U. Buchenau A. Wischnewski D. Richter B. Frick Phys. Rev. Lett. 1996 77 4035 4038
65. D. Engberg A. Wischnewski U. Buchenau L. Börjesson A. J. Dianoux A. P. Sokolov L. M. Torell Phys. Rev. B: Condens. Matter Mater. Phys. 1998 58 9087 9097
66. A. C. Woodka P. D. Butler L. Porcar B. Farago M. Nagao Phys. Rev. Lett. 2012 109 058102
67. L. R. Arriaga R. Rodríguez-García I. López-Montero B. Farago T. Hellweg F. Monroy Eur. Phys. J. E: Soft Matter Biol. Phys. 2010 31 105 113
68. J. Pan X. Cheng M. Sharp C.-S. Ho N. Khadka J. Katsaras Soft Matter 2015 11 130 138
69. Z. Yi M. Nagao D. P. Bossev J. Phys.: Condens. Matter 2009 21 155104
70. J.-H. Lee S.-M. Choi C. Doe A. Faraone P. A. Pincus S. R. Kline Phys. Rev. Lett. 2010 105 038101
71. J. Nickels J. Smith X. Cheng Chem. Phys. Lipids 2015 10.1016/j.chemphyslip.2015.07.012
72. M. C. Watson F. L. Brown Biophys. J. 2010 98 L9 L11
73. A. G. Zilman R. Granek Phys. Rev. Lett. 1996 77 4788 4791
74. J. Katsaras Biophys. J. 1997 73 2924 2929
75. J. Katsaras Biophys. J. 1998 75 2157 2162
76. C. L. Armstrong D. Marquardt H. Dies N. Kučerka Z. Yamani T. A. Harroun J. Katsaras A.-C. Shi M. C. Rheinstaedter PLoS One 2013 8 e66162
77. C. A. Naumann O. Prucker T. Lehmann J. Rühe W. Knoll C. W. Frank Biomacromolecules 2002 3 27 35
78. Liposomes, Lipid Bilayers and Model Membranes, ed., G. Pabst, N. Kučerka, M.-P. Nieh, and, J. Katsaras, CRC Press, Boca Raton, FL, 2014, pp. 199-216
79. N. Kučerka J. F. Nagle S. E. Feller P. Balgavý Phys. Rev. E: Stat., Nonlinear, Soft Matter Phys. 2004 69 051903
80. M. A. Kiselev E. V. Zemlyanaya V. K. Aswal R. H. H. Neubert Eur. Biophys. J. 2006 35 477 493
81. J. Pencer S. Krueger C. P. Adams J. Katsaras J. Appl. Crystallogr. 2006 39 293 303
82. M. R. Brzustowicz A. T. Brunger J. Appl. Crystallogr. 2005 38 126 131
83. C. L. P. Oliveira B. B. Gerbelli E. R. T. Silva F. Nallet L. Navailles E. A. Oliveira J. S. Pedersen J. Appl. Crystallogr. 2012 45 1278 1286
84. G. I. King S. H. White Biophys. J. 1986 49 1047 1054
85. M. C. Wiener G. I. King S. H. White Biophys. J. 1991 60 568 576
86. M. C. Wiener S. H. White Biophys. J. 1991 59 162 173
87. M. C. Wiener S. H. White Biophys. J. 1991 59 174 185
88. M. C. Wiener S. H. White Biophys. J. 1992 61 428 433
89. M. C. Wiener S. H. White Biophys. J. 1992 61 434 447
90. N. Kučerka J. F. Nagle J. N. Sachs S. E. Feller J. Pencer A. Jackson J. Katsaras Biophys. J. 2008 95 2356 2367
91. N. Kučerka M. P. Nieh J. Katsaras Biochim. Biophys. Acta 2011 1808 2761 2771
92. N. Kučerka J. Gallová D. Uhríková P. Balgavý M. Bulacu S.-J. Marrink J. Katsaras Biophys. J. 2009 97 1926 1932
93. J. Pan D. Marquardt F. A. Heberle N. Kučerka J. Katsaras Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2014 1838 2966 2969
94. J. Pan X. Cheng L. Monticelli F. A. Heberle N. Kučerka D. P. Tieleman J. Katsaras Soft Matter 2014 10 3716 3725
95. N. Kučerka B. van Oosten J. Pan F. A. Heberle T. A. Harroun J. Katsaras J. Phys. Chem. B 2015 119 1947 1956
96. F. A. Heberle J. Pan R. F. Standaert P. Drazba N. Kučerka J. Katsaras Eur. Biophys. J. 2012 41 1 16
97. D. Marsh Chem. Phys. Lipids 2010 163 667 677
98. P. Heftberger B. Kollmitzer F. A. Heberle J. Pan M. Rappolt H. Amenitsch N. Kučerka J. Katsaras G. Pabst J. Appl. Crystallogr. 2014 47 173 180
99. J. C. Fogarty M. Arjunwadkar A. P. Sagar J. Pan Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2015 1848 662 672
100. P. Heftberger, PhD thesis, Graz University of Technology, Austria, Graz, 2015
101. C. L. Armstrong M. A. Barrett A. Hiess T. Salditt J. Katsaras A.-C. Shi M. C. Rheinstaedter Eur. Biophys. J. Biophys. Lett. 2012 41 901 913
102. F. A. Heberle R. S. Petruzielo J. Pan P. Drazba N. Kučerka R. F. Standaert G. W. Feigenson J. Katsaras J. Am. Chem. Soc. 2013 135 6853 6859
103. J. Pencer T. T. Mills N. Kucerka M. P. Nieh J. Katsaras Methods Mol. Biol. 2007 398 231 244
104. S. Tristram-Nagle Y. Liu J. Legleiter J. F. Nagle Biophys. J. 2002 83 3324 3335
105. S. Tristram-Nagle H. I. Petrache J. F. Nagle Biophys. J. 1998 75 917 925
106. A. I. Greenwood S. Tristram-Nagle J. F. Nagle Chem. Phys. Lipids 2006 143 1 10
107. F. A. Heberle J. Wu S. L. Goh R. S. Petruzielo G. W. Feigenson Biophys. J. 2010 99 3309 3318
108. T. M. Konyakhina J. Wu J. D. Mastroianni F. A. Heberle G. W. Feigenson Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2013 1828 2204 2214
109. R. S. Petruzielo F. A. Heberle P. Drazba J. Katsaras G. W. Feigenson Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2013 1828 1302 1313
110. V. N. P. Anghel N. Kučerka J. Pencer J. Katsaras J. Appl. Crystallogr. 2007 40 513 525
111. J. Pencer T. Mills V. Anghel S. Krueger R. M. Epand J. Katsaras Eur. Phys. J. E: Soft Matter Biol. Phys. 2005 18 447 458
112. F. A. Heberle V. N. Anghel J. Katsaras J. Appl. Crystallogr. 2015 48 1391 1404
113. F. A. Heberle M. Doktorova S. L. Goh R. F. Standaert J. Katsaras G. W. Feigenson J. Am. Chem. Soc. 2013 135 14932 14935
114. N. Kučerka J. Pencer J. N. Sachs J. F. Nagle J. Katsaras Langmuir 2007 23 1292 1299
115. J. Katsaras R. F. Epand R. M. Epand Phys. Rev. E: Stat. Phys., Plasmas, Fluids, Relat. Interdiscip. Top. 1997 55 3751 3753
116. S. König T. M. Bayerl G. Coddens D. Richter E. Sackmann Biophys. J. 1995 68 1871 1880
117. C. L. Armstrong W. Häussler T. Seydel J. Katsaras M. C. Rheinstädter Soft Matter 2014 10 2600 2611
118. V. K. Sharma E. Mamontov D. B. Anunciado H. O'Neill V. Urban J. Phys. Chem. B 2015 119 4460 4470
119. J. S. Hub T. Salditt M. C. Rheinstädter B. L. d. Groot Biophys. J. 2007 93 3156 3168
120. B. Brüning M. C. Rheinstädter A. Hiess B. Weinhausen T. Reusch S. Aeffner T. Salditt Eur. Phys. J. E: Soft Matter Biol. Phys. 2010 31 419 428
121. B. Brüning R. Stehle P. Falus B. Farago Eur. Phys. J. E: Soft Matter Biol. Phys. 2013 36 77
122. P. Heftberger B. Kollmitzer A. A. Rieder H. Amenitsch G. Pabst Biophys. J. 2015 108 854 862
123. G. Pabst H. Amenitsch D. P. Kharakoz P. Laggner M. Rappolt Phys. Rev. E: Stat., Nonlinear, Soft Matter Phys. 2004 70 021908
124. J. H. Davis M. L. Schmidt Biophys. J. 2014 106 1970 1978
125. L. Tayebi Y. Ma D. Vashaee G. Chen S. K. Sinha A. N. Parikh Nat. Mater. 2012 11 1074 1080
126. J. N. Israelachvili, Intermolecular and surface forces, Academic Press, Burlington, MA, 3rd edn, 2011
127. V. A. Parsegian R. P. Rand N. L. Fuller D. C. Rau Methods Enzymol. 1986 127 400 416
128. T. J. McIntosh S. A. Simon Biochemistry 1993 32 8374 8384
129. V. A. Parsegian and R. P. Rand, in Handbook of Biological Physics, ed., R. Lipowsky, and, E. Sackmann, Elsevier, Amterdam, 1995, pp. 643-690
130. D. Sornette N. Ostrowsky J. Chem. Phys. 1986 84 4062
131. E. A. Evans V. A. Parsegian Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1986 83 7132 7136
132. R. Podgornik V. A. Parsegian Langmuir 1992 8 557 562
133. K. R. Mecke T. Charitat F. Graner Langmuir 2003 19 2080 2087
134. H. I. Petrache N. Gouliaev S. Tristram-Nagle R. T. Zhang R. M. Suter J. F. Nagle Phys. Rev. E: Stat. Phys., Plasmas, Fluids, Relat. Interdiscip. Top. 1998 57 7014 7024
135. N. Gouliaev J. F. Nagle Phys. Rev. E: Stat. Phys., Plasmas, Fluids, Relat. Interdiscip. Top. 1998 58 881 888
136. N. Gouliaev J. F. Nagle Phys. Rev. Lett. 1998 81 2610 2613
137. B. Kollmitzer P. Heftberger R. Podgornik J. F. Nagle G. Pabst Biophys. J. 2015 108 2833 2842
138. D. Marsh Biophys. J. 2007 93 3884 3899
139. D. Marsh Biophys. J. 2008 94 3996 4013
140. D. M. Engelman J. E. Rothman J. Biol. Chem. 1972 247 3694 3697
141. T. T. Mills S. Tristram-Nagle F. A. Heberle N. F. Morales J. Zhao J. Wu G. E. Toombes J. F. Nagle G. W. Feigenson Biophys. J. 2008 95 682 690
142. T. T. Mills G. E. Toombes S. Tristram-Nagle D. M. Smilgies G. W. Feigenson J. F. Nagle Biophys. J. 2008 95 669 681
143. B.-A. Brüning S. Prévost R. Stehle R. Steitz P. Falus B. Farago T. Hellweg Biochim. Biophys. Acta 2014 1838 2412 2419
144. D. Marquardt B. Geier G. Pabst Membranes 2015 5 180
145. J. Nickels M. Ohl X. Cheng C. Stanley F. Heberle R. F. Standaert J. Katsaras Biophys. J. 108 10.1016/j.bpj.2014.11.197