Structure and thermodynamics of N6-methyladenosine in RNA: A spring-loaded base modification

Journal of the American Chemical Society

Volumn 137, Issue 5, 2015, Pages 2107-2115

  Roost, Caroline ^a   Lynch, Stephen R ^a   Batista, Pedro J ^a   Qu, Kun ^a   Chang, Howard Y ^a   Kool, Eric T ^a  

^a STANFORD UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; THERMODYNAMICS;

ANTI-CONFORMATIONS; CONTROL PROCESS; MOLECULAR MECHANISM; RNA DUPLEXES; RNA SECONDARY STRUCTURES; STRUCTURAL TRANSITIONS; THERMODYNAMIC MEASUREMENTS; TRANSCRIPTOMES;

RNA;

6 N METHYLADENOSINE; BASE; METHYL GROUP; RNA; TRANSCRIPTOME; ADENINE; ADENOSINE; N(6)-METHYLADENOSINE; RIBONUCLEASE;

ARTICLE; CARBON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; CHEMICAL MODIFICATION; CONFORMATION; CONTROLLED STUDY; DEMETHYLATION; HUMAN; HUMAN CELL; HYDROGEN BOND; IN VITRO STUDY; METHYLATION; NUCLEAR OVERHAUSER EFFECT; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; RNA CONFORMATION; RNA ISOLATION; RNA STRUCTURE; RNA SYNTHESIS; STEREOSPECIFICITY; THERMODYNAMICS; ANALOGS AND DERIVATIVES; BASE PAIRING; CELL LINE; CHEMISTRY; METABOLISM; MOLECULAR MODEL; RNA STABILITY;

ADENINE; ADENOSINE; BASE PAIRING; CELL LINE; HUMANS; METHYLATION; MODELS, MOLECULAR; RIBONUCLEASES; RNA; RNA STABILITY; THERMODYNAMICS;

EID: 84922780316     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja513080v     Document Type: Article

References (37)

1. Schibler, U.; Kelley, D. E.; Perry, R. P. J. Mol. Biol. 1977, 115, 695-714
2. Dominissini, D.; Moshitch-Moshkovitz, S.; Schwartz, S.; Salmon-Divon, M.; Ungar, L.; Osenberg, S.; Cesarkas, K.; Jacob-Hirsch, J.; Amariglio, N.; Kupiec, M.; Sorek, R.; Rechavi, G. Nature 2012, 485, 201-206
3. Meyer, K. D.; Saletore, Y.; Zumbo, P.; Elemento, O.; Mason, C. E.; Jaffrey, S. R. Cell 2012, 150, 1-12
4. Wang, X.; Lu, Z.; Gomez, A.; Hon, G. C.; Yue, Y.; Han, D.; Fu, Y.; Parisien, M.; Dai, Q.; Jia, G.; Ren, B.; Pan, T.; He, C. Nature 2014, 505, 117-120
5. Csepany, T.; Lin, A.; Baldick, C. J., Jr.; Beemon, K. J. Biol. Chem. 1990, 265, 20117-20122
6. Bokar, J. A.; Shambaugh, M. E.; Polayes, D.; Matera, A. G.; Rottman, F. M. RNA 1997, 3, 1233-1247
7. Jia, G.; Fu, Y.; Zhao, X.; Dai, Q.; Zheng, G.; Yang, Y.; Yi, C.; Lindahl, T.; Pan, T.; Yang, Y. G.; He, C. Nat. Chem. Biol. 2011, 7, 885-887
8. Zheng, G.; Dahl, J. A.; Niu, Y.; Fedorcsak, P.; Huang, C. M.; Li, C. J.; Vågbø, C. B.; Shi, Y.; Wang, W. L.; Song, S. H.; Lu, Z.; Bosmans, R. P.; Dai, Q.; Hao, Y. J.; Yang, X.; Zhao, W. M.; Tong, W. M.; Wang, X. J.; Bogdan, F.; Furu, K.; Fu, Y.; Jia, G.; Zhao, X.; Liu, J.; Krokan, H. E.; Klungland, A.; Yang, Y. G.; He, C. Mol. Cell 2013, 49, 18-29
9. Gerken, T.; Girard, C. A.; Tung, Y. C.; Webby, C. J.; Saudek, V.; Hewitson, K. S.; Yeo, G. S.; McDonough, M. A.; Cunliffe, S.; McNeill, L. A.; Galvanovskis, J.; Rorsman, P.; Robins, P.; Prieur, X.; Coll, A. P.; Ma, M.; Jovanovic, Z.; Farooqi, I. S.; Sedgwick, B.; Barroso, I.; Lindahl, T.; Ponting, C. P.; Ashcroft, F. M.; O'Rahilly, S.; Schofield, C. J. Science 2007, 318, 1469-1472
10. Zheng, G.; Dahl, J. A.; Niu, Y.; Fu, Y.; Klungland, A.; Yang, Y. G.; He, C. RNA Biol. 2013, 10, 915-918
11. Kaklamani, V.; Yi, N.; Sadim, M.; Siziopikou, K.; Zhang, K.; Xu, Y.; Tofilon, S.; Agarwal, S.; Pasche, B.; Mantzoros, C. BMC Med. Genet. 2011, 12, 52-61
12. Garcia-Closas, M.; Couch, F. J.; Lindstrom, S.; Michailidou, K.; Schmidt, M. K.; Brook, M. N.; Orr, N.; Rhie, S. K.; Riboli, E.; Feigelson, H. S.; Le Marchand, L.; Buring, J. E.; Eccles, D.; Miron, P.; Fasching, P. A.; Brauch, H.; Chang-Claude, J.; Carpenter, J.; Godwin, A. K.; Nevanlinna, H.; Giles, G. G.; Cox, A.; Hopper, J. L.; Bolla, M. K.; Wang, Q.; Dennis, J.; Dicks, E.; Howat, W. J.; Schoof, N.; Bojesen, S. E.; Lambrechts, D.; Broeks, A.; Andrulis, I. L.; Guénel, P.; Burwinkel, B.; Sawyer, E. J.; Hollestelle, A.; Fletcher, O.; Winqvist, R.; Brenner, H.; Mannermaa, A.; Hamann, U.; Meindl, A.; Lindblom, A.; Zheng, W.; Devillee, P.; Goldberg, M. S.; Lubinski, J.; Kristensen, V.; Swerdlow, A.; Anton-Culver, H.; Dörk, T.; Muir, K.; Matsuo, K.; Wu, A. H.; Radice, P.; Teo, S. H.; Shu, X. O.; Blot, W.; Kang, D.; Hartman, M.; Sangrajrang, S.; Shen, C. Y.; Southey, M. C.; Park, D. J.; Hammet, F.; Stone, J.; Veer, L. J.; Rutgers, E. J.; Lophatananon, A.; Stewart-Brown, S.; Siriwanarangsan, P.; Peto, J.; Schrauder, M. G.; Ekici, A. B.; Beckmann, M. W.; Dos Santos Silva, I.; Johnson, N.; Warren, H.; Tomlinson, I.; Kerin, M. J.; Miller, N.; Marme, F.; Schneeweiss, A.; Sohn, C.; Truong, T.; Laurent-Puig, P.; Kerbrat, P.; Nordestgaard, B. G.; Nielsen, S. F.; Flyger, H.; Milne, R. L.; Perez, J. I.; Menéndez, P.; Müller, H.; Arndt, V.; Stegmaier, C.; Lichtner, P.; Lochmann, M.; Justenhoven, C.; Ko, Y. D.; Gene ENvironmental Interaction and breast CAncer (GENICA) Network; Muranen, T. A.; Aittomäki, K.; Blomqvist, C.; Greco, D.; Heikkinen, T.; Ito, H.; Iwata, H.; Yatabe, Y.; Antonenkova, N. N.; Margolin, S.; Kataja, V.; Kosma, V. M.; Hartikainen, J. M.; Balleine, R.; kConFab Investigators; Tseng, C. C.; Berg, D. V.; Stram, D. O.; Neven, P.; Dieudonné, A. S.; Leunen, K.; Rudolph, A.; Nickels, S.; Flesch-Janys, D.; Peterlongo, P.; Peissel, B.; Bernard, L.; Olson, J. E.; Wang, X.; Stevens, K.; Severi, G.; Baglietto, L.; McLean, C.; Coetzee, G. A.; Feng, Y.; Henderson, B. E.; Schumacher, F.; Bogdanova, N. V.; Labrèche, F.; Dumont, M.; Yip, C. H.; Taib, N. A.; Cheng, C. Y.; Shrubsole, M.; Long, J.; Pylkäs, K.; Jukkola-Vuorinen, A.; Kauppila, S.; Knight, J. A.; Glendon, G.; Mulligan, A. M.; Tollenaar, R. A.; Seynaeve, C. M.; Kriege, M.; Hooning, M. J.; van den Ouweland, A. M.; van Deurzen, C. H.; Lu, W.; Gao, Y. T.; Cai, H.; Balasubramanian, S. P.; Cross, S. S.; Reed, M. W.; Signorello, L.; Cai, Q.; Shah, M.; Miao, H.; Chan, C. W.; Chia, K. S.; Jakubowska, A.; Jaworska, K.; Durda, K.; Hsiung, C. N.; Wu, P. E.; Yu, J. C.; Ashworth, A.; Jones, M.; Tessier, D. C.; González-Neira, A.; Pita, G.; Alonso, M. R.; Vincent, D.; Bacot, F.; Ambrosone, C. B.; Bandera, E. V.; John, E. M.; Chen, G. K.; Hu, J. J.; Rodriguez-Gil, J. L.; Bernstein, L.; Press, M. F.; Ziegler, R. G.; Millikan, R. M.; Deming-Halverson, S. L.; Nyante, S.; Ingles, S. A.; Waisfisz, Q.; Tsimiklis, H.; Makalic, E.; Schmidt, D.; Bui, M.; Gibson, L.; Müller-Myhsok, B.; Schmutzler, R. K.; Hein, R.; Dahmen, N.; Beckmann, L.; Aaltonen, K.; Czene, K.; Irwanto, A.; Liu, J.; Turnbull, C.; Familial Breast Cancer Study (FBCS); Rahman, N.; Meijers-Heijboer, H.; Uitterlinden, A. G.; Rivadeneira, F.; Australian Breast Cancer Tissue Bank (ABCTB) Investigators; Olswold, C.; Slager, S.; Pilarski, R.; Ademuyiwa, F.; Konstantopoulou, I.; Martin, N. G.; Montgomery, G. W.; Slamon, D. J.; Rauh, C.; Lux, M. P.; Jud, S. M.; Bruning, T.; Weaver, J.; Sharma, P.; Pathak, H.; Tapper, W.; Gerty, S.; Durcan, L.; Trichopoulos, D.; Tumino, R.; Peeters, P. H.; Kaaks, R.; Campa, D.; Canzian, F.; Weiderpass, E.; Johansson, M.; Khaw, K. T.; Travis, R.; Clavel-Chapelon, F.; Kolonel, L. N.; Chen, C.; Beck, A.; Hankinson, S. E.; Berg, C. D.; Hoover, R. N.; Lissowska, J.; Figueroa, J. D.; Chasman, D. I.; Gaudet, M. M.; Diver, W. R.; Willett, W. C.; Hunter, D. J.; Simard, J.; Benitez, J.; Dunning, A. M.; Sherman, M. E.; Chenevix-Trench, G.; Chanock, S. J.; Hall, P.; Pharoah, P. D.; Vachon, C.; Easton, D. F.; Haiman, C. A.; Kraft, P. Nat. Genet. 2013, 45, 392-398
13. Delahanty, R. J.; Beeghly-Fadiel, A.; Xiang, Y. B.; Long, J.; Cai, Q.; Wen, W.; Xu, W. H.; Cai, H.; He, J.; Gao, Y. T.; Zheng, W.; Shu, X. O. Am. J. Epidemiol. 2011, 174, 1115-1126
14. Jia, G.; Fu, Y.; He, C. Trends Genet. 2013, 29, 108-115
15. Wang, X.; He, C. RNA Biol. 2014, 11, 669-672
16. Engel, J. D.; von Hippel, P. H. Biochemistry 1974, 13, 4143-4158
17. Sternglanz, H.; Bugg, C. E. Science 1973, 182, 833-834
18. Engel, J. D.; von Hippel, P. H. J. Biol. Chem. 1978, 253, 927-934
19. Harcourt, E. M.; Ehrenschwender, T.; Batista, P. J.; Chang, H. Y.; Kool, E. T. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 19079-82
20. Wan, Y.; Qu, K.; Zhang, Q. C.; Flynn, R. A.; Manor, O.; Ouyang, Z.; Zhang, J.; Spitale, R. C.; Snyder, M. P.; Segal, E.; Chang, H. Y. Nature 2014, 505, 706-9
21. Batista, P. J.; Molinie, B.; Wang, J.; Qu, K.; Zhang, J.; Li, L.; Bouley, D. M.; Lujan, E.; Haddad, B.; Daneshvar, K.; Carter, A. C.; Flynn, R. A.; Zhou, C.; Lim, K.; Dedon, P.; Wernig, M.; Mullen, A. C.; Xing, Y.; Giallourakis, C. C.; Chang, H. Y. Cell Stem Cell. 2014, 15, 707-719
22. Xiao, R.; Moore, D. D. Current Protocols in Molecular Biology; John Wiley & Sons: New York, 2011; Unit 21.21.
23. Levin, J. Z.; Yassour, M.; Adiconis, X.; Nusbaum, C.; Thompson, D. A.; Friedman, N.; Gnirke, A.; Regev, A. Nat. Methods 2010, 7, 709-715
24. Trapnell, C.; Pachter, L.; Salzberg, S. L. Bioinformatics 2009, 25, 1105-11
25. Kierzek, E.; Kierzek, R. Nucleic Acids Res. 2003, 31, 4472-4480
26. Petersheim, M.; Turner, D. H. Biochemistry 1983, 22, 256-263
27. Guckian, K. M.; Schweitzer, B. A.; Ren, R. X.-F.; Sheils, C. J.; Tahmassebi, D. T.; Kool, E. T. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 2213-2222
28. Schwartz, S.; Mumbach, M. R.; Jovanovic, M.; Wang, T.; Maciag, K.; Bushkin, G. G.; Mertins, P.; Ter-Ovanesyan, D.; Habib, N.; Cacchiarelli, D.; Sanjana, N. E.; Freinkman, E.; Pacold, M. E.; Satija, R.; Mikkelsen, T. S.; Hacohen, N.; Zhang, F.; Carr, S. A.; Lander, E. S.; Regev, A. Cell Rep. 2014, 8, 284-296
29. Fazakerley, G. V.; Guy, A.; Téoule, R.; Quignard, E.; Guschlbauer, W. Biochimie 1985, 67, 819-822
30. Micura, R.; Pils, W.; Höbartner, C.; Grubmayr, K.; Ebert, M. O.; Jaun, B. Nucleic Acids Res. 2001, 29, 3997-4005
31. Blum, E.; Carpousis, A. J.; Higgins, C. F. J. Biol. Chem. 1999, 274, 4009-4016
32. Koval, A. P.; Gogolevskaya, I. K.; Tatosyan, K. A.; Kramerov, D. A. PLoS One 2012, 7, e44157
33. Wan, Y.; Qu, K.; Ouyang, Z.; Kertesz, M.; Li, J.; Tibshirani, R.; Makino, D. L.; Nutter, R. C.; Segal, E.; Chang, H. Y. Mol. Cell 2012, 48, 169-181
34. Spitale, R. C.; Crisalli, P.; Flynn, R. F.; Torre, E. A.; Kool, E. T.; Chang, H. Y. Nat. Chem. Biol. 2012, 9, 18-20
35. Meyer, K. D.; Jaffrey, S. R. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2014, 15, 313-26
36. Xu, C.; Wang, X.; Liu, K.; Roundtree, I. A.; Tempel, W.; Li, Y.; Lu, Z.; He, C.; Min, J. Nat. Chem. Biol. 2014, 10, 927-929
37. Liu, J.; Yue, Y.; Han, D.; Wang, X.; Fu, Y.; Zhang, L.; Jia, G.; Yu, M.; Lu, Z.; Deng, X.; Dai, Q.; Chen, W.; He, C. Nat. Chem. Biol. 2014, 10, 93-95