Epitope fluctuations in the human papillomavirus are under dynamic allosteric control: A computational evaluation of a new vaccine design strategy

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 49, 2013, Pages 18458-18468

  Singharoy, Abhishek ^a   Polavarapu, Abhigna ^a   Joshi, Harshad ^a   Baik, Mu Hyun ^a,b   Ortoleva, Peter ^a  

^a INDIANA UNIVERSITY   (United States)

^b Korea University   (South Korea)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CLASSICAL MOLECULAR DYNAMICS; COMPUTATIONAL EVALUATION; HUMAN PAPILLOMAVIRUS; HYBRID NANOPARTICLE; SILICA NANOPARTICLES; STRUCTURAL AND DYNAMIC PROPERTIES; STRUCTURAL FLUCTUATIONS; VIRUS-LIKE PARTICLES;

COMPUTER SIMULATION; DESIGN; MOLECULAR DYNAMICS; NANOPARTICLES; VACCINES;

EPITOPES;

EPITOPE; NANOPARTICLE; WART VIRUS VACCINE;

ALLOSTERISM; ARTICLE; ATOM; COMPUTER SIMULATION; COST EFFECTIVENESS ANALYSIS; DRUG DESIGN; DRUG SAFETY; HUMAN PAPILLOMAVIRUS TYPE 16; IMMUNE RESPONSE; IMMUNOGENICITY; MOLECULAR DYNAMICS; NONHUMAN; VIRUS CAPSID; VIRUS LIKE AGENT;

ALLOSTERIC REGULATION; EPITOPES; HUMANS; PAPILLOMAVIRIDAE; PAPILLOMAVIRUS VACCINES; VIRAL VACCINES;

EID: 84890513182     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja407489r     Document Type: Article

References (116)

1. Grgacic, E. V. L; Anderson, D. A. Methods 2006, 40, 60-65
2. Georgens, C.; Weyermann, J.; Zimmer, A. Curr. Pharm. Biotechnol. 2005, 6, 49-55
3. Cubas, R.; Zhang, S.; Kwon, S.; Sevick-Muraca, E. M.; Li, M.; Chen, C.; Yao, Q. J. Immunother. 2009, 32, 118-128
4. Jennings, G. T.; Bachmann, M. F. Biol. Chem. 2008, 389, 521-536
5. Ault, K. A.; Giuliano, A. R.; Edwards, R. P.; Tamms, G.; Kim, L. L.; Smith, J. F.; Jansen, K. U.; Allende, M.; Taddeo, F. J.; Skulsky, D.; Barr, E. Vaccine 2004, 22, 3004-3007
6. Han, J. E.; Wui, S. R.; Park, S. A.; Lee, N. G.; Kim, K. S.; Cho, Y. J.; Kim, H. J. Vaccine 2012, 30, 4127-4134
7. Buonaguro, L.; Tagliamonte, M.; Tornesello, M. L.; Buonaguro, F. M. Expert Rev. Vaccines 2011, 10, 1569-1583
8. Stanley, M.; Pinto, L. A.; Trimble, C. Vaccine 2012, 30 (Suppl 5) F83-87
9. Foldvari, M.; Kumar, P. Ther. Delivery 2012, 3, 1005-1017
10. Jemon, K.; Young, V.; Wilson, M.; McKee, S.; Ward, V.; Baird, M.; Young, S.; Hibma, M. PLoS One 2013, 8, e66866
11. Brown, D. R.; Garland, S.; Ferris, D. G.; Joura, E.; Steben, M.; James, M.; Radley, D.; Vuocolo, S.; Garner, E. I. O.; Haupt, R. M.; Bryan, J. T. Hum. Vaccines 2011, 7, 230-238
12. Smith, J. F.; Brownlow, M.; Brown, M.; Kowalski, R.; Esser, M. T.; Wruiz, W.; Barr, E.; Brown, D. R.; Brian, J. T. Hum. Vaccines 2007, 3, 109-115
13. Chaplin, S.; Nicholas, N. Prescriber 2008, 19, 46-50
14. Einstein, M. H.; Baron, M.; Levin, M. J.; Chatterjee, A.; Edwards, R. P.; Zepp, F.; Carletti, I.; Dessy, F. J.; Trofa, A. F.; Schuind, A.; Dubin, G. Hum. Vaccines 2009, 5, 705-719
15. Metz, S. W; Gardner, J.; Geertsema, C.; Le, T. T.; Goh, L.; Vlak, J. M.; Suhrbier, A.; Gijlman, G. P. PLoS Neglected Trop. Dis. 2013, 7, e2124
16. Akahata, W.; Yang, Z.-Y.; Andersen, H.; Sun, S.; Holdaway, H. A.; Kong, W.-P.; Lewis, M. G.; Higgs, S.; Rossmann, M. G.; Rao, S.; Nabel, G. J. Nat. Med. 2010, 16, 334-338
17. Guu, T. S. Y.; Liu, Z.; Ye, Q.; Mata, D. A.; Li, K.; Yin, C.; Zhang, J.; Tao, Y. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 12992-12997
18. Li, T.-C.; Suzaki, Y.; Ami, Y.; Dhole, T. N.; Miyamura, T.; Takeda, N. Vaccine 2004, 22, 370-377
19. Jennings, G. T.; Bachmann, M. F. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 2009, 49, 303-326
20. Roldão, A.; Mellado, M. C. M.; Castilho, L. R.; Carrondo, M. J. T.; Alves, P. M. Expert Rev. Vaccines 2010, 9, 1149-1176
21. Da Silva, D. M.; Schiller, J. T.; Kast, W. M. Vaccine 2003, 21, 3219-3227
22. Pushko, P.; Pumpens, P.; Grens, E. Intervirology 2013, 56, 141-165
23. Lehtinen, M.; Dillner, J. Nat. Rev. Clin. Oncol. 2013, 10, 400-410
24. Loucq, C. Clin Exp Vaccine Res. 2013, 2, 4-7
25. Bárcena, J.; Blanco, E. Subcell. Biochem. 2013, 68, 631-665
26. Brown, D. R.; Kjaer, S. K.; Sigurdsson, K.; Iverson, O.-E.; Hernandez-Avila, M.; Wheeler, C. M.; Perez, G.; Koutsky, L. A.; Tay, E. H.; Garcia, P.; Ault, K. A.; Garland, S. M.; Leodolter, S.; Olsson, S.-E.; Tang, G. W. K.; Ferris, D. G.; Paavonen, J.; Steben, M.; Bosch, F. X.; Dillner, J.; Joura, E. A.; Kurman, R. J.; Majewski, S.; Muñoz, N.; Myers, E. R.; Villa, L. L.; Taddeo, F. J.; Roberts, C.; Tadesse, A.; Bryan, J.; Lupinacci, L. C.; Giacoletti, K. E. D.; Sings, H. L.; James, M.; Hesley, T. M.; Barr, E. J. Infect. Dis. 2009, 199, 926-935
27. Dillner, J.; Kjaer, S. K.; Wheeler, C. M.; Sigurdsson, K.; Iversen, O. E.; Hernandez-Avila, M.; Perez, G.; Brown, D. R.; Koutsky, L. A.; Tay, E. H.; Garcia, P.; Ault, K. A.; Garland, S. M.; Leodolter, S.; Olsson, S. E.; Tang, G. W.; Ferris, D. G.; Paavonen, J.; Lehtinen, M.; Steben, M.; Bosch, F. X.; Joura, E. A.; Majewski, S.; Munoz, N.; Myers, E. R.; Villa, L. L.; Taddeo, F. J.; Roberts, C.; Tadesse, A.; Bryan, J. T.; Maansson, R.; Lu, S.; Vuocolo, S.; Hesley, T. M.; Barr, E.; Haupt, R. Br. Med. J. 2010, 341, c3493
28. The FUTURE II Study Group New Eng. J. Med. 2007, 356, 1915-1927
29. Wheeler, C. M. J. Infect. Dis. 2009, 199, 936-944
30. Tota, J. E.; Ramanakumar, A. V.; Jiang, M.; Dillner, J.; Walter, S. D.; Kaufman, J. S.; Coutlée, F.; Villa, L. L.; Franco, E. L. Am. J. Epidemiol. 2013, 178, 625-634
31. de Villiers, E.-M.; Fauquet, C.; Broker, T. R.; Bernard, H.-U.; zur Hausen, H. Virology 2004, 324, 17-27
32. Schulz, R.; Lindner, B.; Petridis, L.; Smith, J. C. J. Chem. Theory Comput. 2009, 5, 2798-2808
33. Sanbonmatsu, K. Y.; Tung, C. S. J. Struct. Biol. 2007, 157, 470-480
34. Nakano, A.; Kalia, R. K.; Nomura, K.; Sharma, A.; Vashista, P.; Shimojo, F.; van Duin, A. C. T.; Goddard, W. A.; Biswas, R.; Srivastava, D.; Yang, L. H. Int. J. High Perf. Comput. Applic. 2008, 22, 113-128
35. Saunders, M. G.; Voth, G. A. Curr. Opin. Struct. Biol. 2012, 22, 144-150
36. Joshi, H.; Singharoy, A. B.; Sereda, Y. V.; Cheluvaraja, S. C.; Ortoleva, P. J. Progr. Biophys. Mol. Biol. 2011, 107, 200-217
37. Miao, Y.; Johnson, J. E.; Ortoleva, P. J. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 11181-11195
38. Freddolino, P. L.; Arkhipov, A. S.; Larson, S. B.; McPherson, A.; Schulten, K. Structure 2006, 14, 437-449
39. Ode, H.; Nakashima, M.; Kitamura, S.; Sugiura, W.; H, S. Front. Microbiol. 2012, 3, 258
40. Joshi, H.; Cheluvaraja, S.; Somogyi, E.; Brown, D. R.; Ortoleva, P. J. Vaccine 2011, 29, 9423-9430
41. Bishop, B.; Dasgupta, J.; Klein, M.; Garcea, R. L.; Christensen, N. D.; Zhao, R. J. Biol. Chem. 2007, 282, 31803-31811
42. Chen, X. S.; Garcea, R. L.; Goldberg, I.; Casini, G.; Harrison, S. C. Mol. Cell 2000, 5, 557-567
43. Bishop, B.; Dasgupta, J.; Chen, X. Virol. J. 2007, 4, 3
44. Ryding, J.; Dahlberg, L.; Wallen-Ohmann, M.; Dillner, J. J. Gen. Vir. 2007, 88, 792-802
45. Roden, R.; Armstrong, A.; Haderer, P.; Christensen, N.; Hubbert, N.; Lowy, D.; Schiller, J.; Kirnbauer, R. J. Virol. 1997, 71, 6247-6252
46. Nowak, M. A. Sem. Virol. 1996, 7, 83-92
47. Stanley, M.; Lowy, D. R.; Frazer, I. Vaccine 2006, 24 (Supplement 3) S106-S113
48. Christensen, N. D.; Cladel, N. M.; Reed, C. A.; Budgeon, L. R.; Embers, M. E.; Skulsky, D. M.; McClements, W. L.; Ludmerer, S. W.; Jansen, K. U. Virology 2001, 291, 324-334
49. Carter, J. J.; Wipf, G. C.; Madeleine, M. M.; Schwartz, S. M.; Koutsky, L. A.; Galloway, D. A. J. Virol. 2006, 80, 4664-4672
50. Thönes, N.; Müller, M. Virology 2007, 369, 375-388
51. Schädlich, L.; Senger, T.; Gerlach, B.; Mücke, N.; Klein, C.; Bravo, I. G.; Müller, M.; Gissmann, L. J. Virol. 2009, 83, 7690-7705
52. Zhao, Q.; Allen, M. J.; Wang, Y.; Wang, B.; Wang, N.; Shi, L.; Sitrin, R. D. J. Nanomed. Nanotechnol. 2012, 8, 1182-1189
53. Giedroc, D. P.; Arunkumar, A. I. Dalton Trans. 2007, 3107-3120
54. Monod, J.; Changeux, J. P.; Jacob, F. J. Mol. Biol. 1963, 6, 306
55. Monod, J.; Wyman, J.; Changeux, J. P. J. Mol. Biol. 1965, 12, 88
56. Tzeng, S.-R.; Kalodimos, C. G. Nature 2009, 462, 368-372
57. Weinkam, P.; Pons, J.; Sali, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 4875-4880
58. Kalodimos, C. G.; Nyas Ann. N.Y. Acad. Sci. 2012, 1260, 81-86
59. Kern, D.; Zuiderweg, E. R. P. Curr. Opin. Struct. Biol. 2003, 13, 748-757
60. Brunori, M. Protein Sci. 2011, 20, 1097-1099
61. Changeux, J. P.; Edelstein, S. J. Science 2005, 308, 1424-1428
62. Freire, E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 11680-11682
63. Hilser, V. J. Science 2010, 327, 653-654
64. Tsai, C. J.; del Sol, A.; Nussinov, R. J. Mol. Biol. 2008, 378, 1-11
65. Daily, M. D.; Gray, J. J. Proteins 2007, 67, 385-399
66. Swain, J. F.; Gierasch, L. M. Curr. Opin. Struct. Biol. 2006, 16, 102-108
67. Gunasekaran, K.; Ma, B. Y.; Nussinov, R. Proteins 2004, 57, 433-443
68. Hawkins, R. J.; McLeish, T. C. B. J. R. Soc., Interface 2006, 3, 125-138
69. Guo, H. C.; Feng, X. M.; Sun, S. Q.; Wei, Y. Q.; Sun, D. H.; Liu, X. T.; Liu, Z. X.; Luo, J. X.; Hong, Y. Virol. J. 2012, 9, 108
70. Benezra, M.; Penate-Medina, O.; Zanzonico, P. B.; Schaer, D.; Ow, H.; Burns, A.; DeStanchina, E.; Longo, V.; Herz, E.; Iyer, S.; Wolchok, J.; Larson, S. M.; Wiesner, U.; Bradbury, M. S. J. Clin. Invest. 2011, 121, 2768-2780
71. Kumar, S.; Huang, C.; Zheng, G.; Bohm, E.; Bhatele, A.; Phillips, J. C.; Yu, H.; Kale, L. V. IBM J. Res. Dev. 2008, 52, 177-188
72. Phillips, J. C.; Braun, R.; Wang, W.; Gumbart, J.; Tajkhorshid, E.; Villa, E.; Chipot, C.; Skeel, R. D.; Kale, L.; Schulten, K. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1781-1802
73. Carrillo-Tripp, M.; Shepherd, C. M.; Borelli, I. A.; Venkataraman, S.; Lander, G.; Natarajan, P.; Johnson, J. E.; Brooks, C. L., III.; Reddy, V. S. Nucleic Acids Res. 2009, 37, D436-D442
74. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926-935
75. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 33-38
76. Brooks, B. R.; Brooks, C. L., III; Mackerell, A. D.; Nilsson, L.; Petrella, R. J.; Roux, B.; Won, Y.; Archontis, G.; Bartels, C.; A., B.; Caflisch, S.; Caves, L.; Cui, Q.; Dinner, A. R.; Feig, M.; Fischer, S.; Gao, J.; Hodoscek, M.; Im, W.; Kuczera, K.; Lazaridis, T.; Ma, J.; Ovchinnikov, V.; Paci, E.; Pastor, R. W.; Post, C. B.; Pu, J. Z.; Schaefer, M.; Tidor, B.; Venable, R. M.; Woodcock, H. L.; Wu, X.; Yang, W.; York, D. M.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 2009, 30, 1545-1614
77. MacKerell, A. D.; Banavali, N.; Foloppe, N. Biopolymers 2000, 56, 257-265
78. Foloppe, N.; MacKerell, A. D. J. Comput. Chem. 2000, 21, 86-104
79. Lopes, P. E. M.; Murashov, V.; Tazi, M.; Demchuk, E.; MacKerell, A. D. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 2782-2792
80. Jaguar 7.0; Schrödinger, Inc.: New York, 2013.
81. Myung, S.; Lorton, K. P.; Merenbloom, S. I.; Fioroni, M.; Koeniger, S. L.; Julian, R. R.; Baik, M.-H.; Clemmer, D. E. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 15988-15989
82. Mantri, Y.; Fioroni, M.; Baik, M.-H. J. Biol. Inorg. Chem. 2008, 13, 1197-1204
83. Grossoehme, N. E.; Giedroc, D. P. Methods Mol. Biol. 2012, 796, 31-51
84. Guerra, A. J.; Giedroc, D. P. Arch. Biochem. Biophys. 2012, 519, 210-222
85. Reyes-Caballero, H.; Campanello, G. C.; Giedroc, D. P. Biophys. Chem. 2011, 156, 103-114
86. Cooper, A.; Dryden, D. T. F. Eur. Biophys. J. Biophy. 1984, 11, 103-109
87. del Sol, A.; Tsai, C. J.; Ma, B. Y.; Nussinov, R. Structure 2009, 17, 1042-1050
88. Tsai, C. J.; Del Sol, A.; Nussinov, R. Mol. Biosyst. 2009, 5, 207-216
89. Hawkins, R. J.; McLeish, T. C. B., Phys. Rev. Lett. 2004, 93.
90. Long, D.; Bruschweiler, R. J. Phys. Chem. Lett. 2012, 3, 1722-1726
91. Tsai, C.-J.; del Sol, A.; Nussinov, R. J. Mol. Biol. 2008, 378, 1-11
92. Hawkins, R. J.; McLeish, T. C. B. Biophys. J. 2006, 91, 2055-2062
93. Rohs, R.; Bloch, I.; Sklenar, H.; Shakked, Z. Nucleic Acids Res. 2005, 33, 7048-7057
94. Joshi, H.; Lewis, K.; Singharoy, A.; Ortoleva, P. J. Vaccine 2013, 31, 4841-4847
95. Vertegel, A. A.; Siegel, R. W.; Dordick, J. S. Langmuir 2004, 20, 6800-6807
96. Sun; al., e. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 1354-1359
97. Meyers, M. A.; Chen, P.-Y.; Lin, A. Y.-M.; Seki, Y. Progr. Mater. Sci. 2008, 53, 1-206
98. Kneuer, C.; Sameti, M.; Haltner, E. G.; Schiestel, T.; Schirra, H.; Schmidt, H.; Lehr, C.-M. Int. J. Pharm. 2000, 196, 257-261
99. Parida, S. K.; Dash, S.; Patel, S.; Mishra, B. Adv. Colloid Interfac. 2006, 121, 77-110
100. Pattabiraman, V. R.; Bode, J. W. Nature 2011, 480, 471-479
101. Li, X.; Yang, T.; Gao, Q.; Yuan, J.; Cheng, S. J. Colloid Interface Sci. 2009, 338, 99-104
102. Knopp, D.; Tang, D.; Niessner, R. Anal. Chim. Acta 2009, 647, 14-30
103. Barandeh, F.; Nguyen, P-L; Kumar, R.; Iacobucci, G. J.; Kuznicki, M. L.; Kosterman, Andrew; Bergey, Earl J.; Prasad, Paras N.; Gunawardena, S. PLoS One 2012, 7, e29424
104. Aubin-Tam, M. E.; Hamad-Schifferli, K. Biomed. Mater. 2008, 3, 034001
105. Sperling, R. A.; Parak, W. J. Philos. Trans. R. Soc., A 2010, 368, 1333-1383
106. Jin, Y.; Li, A.; Hazelton, S. G.; Liang, S.; John, C. L.; Selid, P. D.; Pierce, D. T.; Zhao, J. X. Coord. Chem. Rev. 2009, 253, 2998-3014
107. Cruz-Chu, E. R.; Aksimentiev, A.; Schulten, K. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 21497-21508
108. White, W. I.; Wilson, S. D.; Palmer-Hill, F. J.; Woods, R. M.; Ghim, S.-j.; Hewitt, L. A.; Goldman, D. M.; Burke, S. J.; Jenson, A. B.; Koenig, S.; Suzich, J. A. J. Virol. 1999, 73, 4882-4889
109. Thönes, N.; Herreiner, A.; Schädlich, L.; Piuko, K.; Müller, M. J. Virol. 2008, 82, 5472-5485
110. Zlotnick, A. J. Mol. Recognit. 2005, 18, 479-490
111. Quick, R.; Singharoy, A.; Ortoleva, P. Chem. Phys. Lett. 2013, 571, 61-65
112. Takada, S. Curr. Opin. Struct. Biol. 2012, 22, 130-137
113. Durrant, J.; McCammon, J. BMC Biol. 2011, 9, 71
114. Cheatham, T. E., III; Kollman, P. A. Annu. Rev. Phys. Chem. 2000, 51, 435-471
115. Karplus, M.; McCammon, J. A. Nat. Struct. Mol. Biol. 2002, 9, 646-652
116. Tang, F.; Li, L.; Chen, D. Adv. Mater. 2012, 24, 1504-1534