His26 protonation in cytochrome c triggers microsecond β-sheet formation and heme exposure: Implications for apoptosis

Journal of the American Chemical Society

Volumn 134, Issue 46, 2012, Pages 19061-19069

  Balakrishnan, Gurusamy ^a   Hu, Ying ^a   Spiro, Thomas G ^a  

^a PRINCETON UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AROMATIC RESIDUES; CARDIOLIPINS; CYTOCHROME C; EXOGENOUS LIGANDS; H-BONDED; H-BONDS; HEME PROPIONATES; PEROXIDASE ACTIVITIES; PEROXIDATION; SECONDARY STRUCTURES; SHEET FORMATION; TIME CONSTANTS; UNORDERED STRUCTURE; UV RESONANCE RAMAN;

AMINO ACIDS; CELL DEATH; HYDROGEN BONDS; PHOSPHOLIPIDS; PROTONATION;

PORPHYRINS;

CARDIOLIPIN; CYTOCHROME C; HEME; HISTIDINE; HISTONE; METHIONINE; PEROXIDASE; PROLINE; TRYPTOPHAN; TYROSINE;

APOPTOSIS; ARTICLE; BETA SHEET; CHEMICAL BOND; CHEMICAL STRUCTURE; CIRCULAR DICHROISM; ENZYME ACTIVITY; HEATING; HYDROGEN BOND; PEROXIDATION; PH; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE; PROTON TRANSPORT;

APOPTOSIS; CIRCULAR DICHROISM; CYTOCHROMES C; HEME; HISTIDINE; MODELS, MOLECULAR; PROTONS; SPECTROPHOTOMETRY, ULTRAVIOLET; SPECTRUM ANALYSIS, RAMAN;

EID: 84869456778     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja307100a     Document Type: Article

References (83)

1. Kluck, R. M.; BossyWetzel, E.; Green, D. R.; Newmeyer, D. D. Science 1997, 275, 1132-1136
2. Cai, J. Y.; Yang, J.; Jones, D. P. Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 1998, 1366, 139-149
3. Jiang, X. J.; Wang, X. D. Annu. Rev. Biochem. 2004, 73, 87-106
4. Huttemann, M.; Pecina, P.; Rainbolt, M.; Sanderson, T. H.; Kagan, V. E.; Samavati, L.; Doan, J. W.; Lee, I. Mitochondrion 2011, 11, 369-381
5. Hanske, J.; Toffey, J. R.; Morenz, A. M.; Bonilla, A. J.; Schiavoni, K. H.; Pletneva, E. V. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 125-130
6. Kulikov, A. V.; Shilov, E. S.; Mufazalov, I. A.; Gogvadze, V.; Nedospasov, S. A.; Zhivotovsky, B. Cell. Mol. Life Sci. 2012, 69, 1787-1797
7. Patriarca, A.; Polticelli, F.; Piro, M. C.; Sinibaldi, F.; Mei, G.; Bari, M.; Santucci, R.; Fiorucci, L. Arch. Biochem. Biophys. 2012, 522, 62-69
8. Hu, Y. M.; Benedict, M. A.; Ding, L. Y.; Nunez, G. EMBO J. 1999, 18, 3586-3595
9. Rytomaa, M.; Kinnunen, P. K. J. J. Biol. Chem. 1994, 269, 1770-1774
10. Tuominen, E. K. J.; Wallace, C. J. A.; Kinnunen, P. K. J. J. Biol. Chem. 2002, 277, 8822-8826
11. Ascenzi, P.; Ciaccio, C.; Sinibaldi, F.; Santucci, R.; Coletta, M. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2011, 404, 190-194
12. Belikova, N. A.; Vladimirov, Y. A.; Osipov, A. N.; Kapralov, A. A.; Tyurin, V. A.; Potapovich, M. V.; Basova, L. V.; Peterson, J.; Kurnikov, I. V.; Kagan, V. E. Biochemistry 2006, 45, 4998-5009
13. Sinibaldi, F.; Howes, B. D.; Piro, M. C.; Polticelli, F.; Bombelli, C.; Ferri, T.; Coletta, M.; Smulevich, G.; Santucci, R. J. Biol. Inorg. Chem. 2010, 15, 689-700
14. Saleh, A.; Srinivasula, S. M.; Acharya, S.; Fishel, R.; Alnemri, E. S. J. Biol. Chem. 1999, 274, 17941-17945
15. Zou, H.; Henzel, W. J.; Liu, X. S.; Lutschg, A.; Wang, X. D. Cell 1997, 90, 405-413
16. Balakrishnan, G.; Hu, Y.; Oyerinde, O. F.; Su, J.; Groves, J. T.; Spiro, T. G. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 504-505
17. Sinibaldi, F.; Piro, M. C.; Howes, B. D.; Smulevich, G.; Ascoli, F.; Santucci, R. Biochemistry 2003, 42, 7604-7610
18. Fetrow, J. S.; Dreher, U.; Wiland, D. J.; Schaak, D. L.; Boose, T. L. Protein Sci. 1998, 7, 994-1005
19. Krishna, M. M. G.; Lin, Y.; Rumbley, J. N.; Englander, S. W. J. Mol. Biol. 2003, 331, 29-36
20. Krishna, M. M. G.; Maity, H.; Rumbley, J. N.; Lin, Y.; Englander, S. W. J. Mol. Biol. 2006, 359, 1410-1419
21. Jemmerson, R.; Liu, J.; Hausauer, D.; Lam, K. P.; Mondino, A.; Nelson, R. D. Biochemistry 1999, 38, 3599-3609
22. Zhao, X. J.; Tengroth, C.; Chen, R. P.; Simpson, W. R.; Spiro, T. G. J. Raman Spectrosc. 1999, 30, 773-776
23. Balakrishnan, G.; Hu, Y.; Nielsen, S. B.; Spiro, T. G. Appl. Spectrosc. 2005, 59, 776-781
24. Zhao, X. J.; Chen, R. P.; Tengroth, C.; Spiro, T. G. Appl. Spectrosc. 1999, 53, 1200-1205
25. Balakrishnan, G.; Hu, Y.; Spiro, T. G. Appl. Spectrosc. 2006, 60, 347-351
26. Anfinrud, P. A.; Han, C.; Hochstrasser, R. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1989, 86, 8387-8391
27. Alakoskela, J. M.; Jutila, A.; Simonsen, A. C.; Pirneskoski, J.; Pyhajoki, S.; Turunen, R.; Marttila, S.; Mouritsen, O. G.; Goormaghtigh, E.; Kinnunen, P. K. J. Biochemistry 2006, 45, 13447-13453
28. de Groot, N. S.; Ventura, S. Spectrosc.: Int. J. 2005, 19, 199-205
29. Speare, J. O.; Rush, T. S. Biopolymers 2003, 72, 193-204
30. Paquet, M. J.; Laviolette, M.; Pezolet, M.; Auger, M. Biophys. J. 2001, 81, 305-312
31. Pertinhez, T. A.; Bouchard, M. L.; Tomlinson, E. J.; Wain, R.; Ferguson, S. J.; Dobson, C. M.; Smith, L. J. FEBS Lett. 2001, 495, 184-186
32. Sreerama, N.; Woody, R. W. Anal. Biochem. 1993, 209, 32-44
33. Chen, Y. H.; Yang, J. T.; Chau, K. H. Biochemistry 1974, 13, 3350-3359
34. Vanstokkum, I. H. M.; Spoelder, H. J. W.; Bloemendal, M.; Vangrondelle, R.; Groen, F. C. A. Anal. Biochem. 1990, 191, 110-118
35. Johnson, W. C. Proteins 1999, 35, 307-312
36. Sreerama, N.; Venyaminov, S. Y.; Woody, R. W. Anal. Biochem. 2000, 287, 243-251
37. Sreerama, N.; Woody, R. W. Anal. Biochem. 2000, 287, 252-260
38. Sreerama, N.; Woody, R. W. In Numerical Computer Methods, Pt D 2004; Vol. 383, pp 318-351.
39. Huang, C. Y.; Balakrishnan, G.; Spiro, T. G. J. Raman Spectrosc. 2006, 37, 277-282
40. Chi, Z. H.; Chen, X. G.; Holtz, J. S. W.; Asher, S. A. Biochemistry 1998, 37, 2854-2864
41. Williams, R. W. Methods Enzymol. 1986, 130, 311-331
42. Oladepo, S. A.; Xiong, K.; Hong, Z. M.; Asher, S. A.; Handen, J.; Lednev, I. K. Chem. Rev. 2012, 112, 2604-2628
43. Balakrishnan, G.; Weeks, C. L.; Ibrahim, M.; Soldatova, A. V.; Spiro, T. G. Curr. Opin. Struc. Biol. 2008, 18, 623-629
44. Bushnell, G. W.; Louie, G. V.; Brayer, G. D. J. Mol. Biol. 1990, 214, 585-595
45. Asher, S. A. Annu. Rev. Phys. Chem. 1988, 39, 537-588
46. Kitagawa, T. Prog. Biophys. Mol. Biol. 1992, 58, 1-18
47. Austin, J. C.; Rodgers, K. R.; Spiro, T. G. Methods Enzymol. 1993, 226, 374-396
48. Takeuchi, H. Biopolymers 2003, 72, 305-317
49. Miura, T.; Takeuchi, H.; Harada, I. J. Raman Spectrosc. 1989, 20, 667-671
50. Juszczak, L. J.; Desamero, R. Z. B. Biochemistry 2009, 48, 2777-2787
51. Takeuchi, H.; Watanabe, N.; Satoh, Y.; Harada, I. J. Raman Spectrosc. 1989, 20, 233-237
52. Jordan, T.; Eads, J. C.; Spiro, T. G. Protein Sci. 1995, 4, 716-728
53. Shechter, E.; Saludjia., P Biopolymers 1967, 5, 788
54. Schejter, A.; George, P. Biochemistry 1964, 3, 1045
55. Greenwoo., C; Wilson, M. T. Eur. J. Biochem. 1971, 22, 5
56. Makinen, M. W.; Churg, A. K. In Iron Porphyrins; Lever, A. B. P.; Gray, H. B., Eds.; Addison-Wesley: Reading, MA, 1983; Vol. Part 1, pp 141-325.
57. Wu, Q.; Li, F. B.; Wang, W. X.; Hecht, M. H.; Spiro, T. G. J. Inorg. Biochem. 2002, 88, 381-387
58. Zhao, X. J.; Wang, D. J.; Spiro, T. G. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 8517-8518
59. Balakrishnan, G.; Jarzecki, A. A.; Wu, Q.; Kozlowski, P. M.; Wang, D. J.; Spiro, T. G. J. Phys. Chem. B 2012, 116, 9387-9395
60. Markham, L. M.; Mayne, L. C.; Hudson, B. S.; Zgierski, M. Z. J. Phys. Chem. 1993, 97, 10319-10325
61. Krezel, A.; Bal, W. J. Inorg. Biochem. 2004, 98, 161-166
62. Cohen, J. S.; Hayes, M. B. J. Biol. Chem. 1974, 249, 5472-5477
63. Babul, J.; Stellwag., E Biochemistry 1972, 11, 1195-1200
64. Huang, C. Y.; Balakrishnan, G.; Spiro, T. G. Biochemistry 2005, 44, 15734-15742
65. Gilmanshin, R.; Gulotta, M.; Dyer, R. B.; Callender, R. H. Biochemistry 2001, 40, 5127-5136
66. Chiti, F.; Dobson, C. M. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 333-366.
67. Fink, A. L. Folding Des. 1998, 3, R9-R23
68. Sunde, M.; Blake, C. C. F. Q. Rev. Biophys. 1998, 31, 1-+
69. Ross, C. A.; Poirier, M. A. Nat. Medicine 2004, 10, S10-S17
70. Blanco, F. J.; Rivas, G.; Serrano, L. Nat. Struc. Biol. 1994, 1, 584-590
71. Munoz, V.; Thompson, P. A.; Hofrichter, J.; Eaton, W. A. Nature 1997, 390, 196-199
72. Cochran, A. G.; Skelton, N. J.; Starovasnik, M. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 5578-5583
73. Xu, Y.; Oyola, R.; Gai, F. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 15388-15394
74. Dyer, R. B.; Maness, S. J.; Peterson, E. S.; Franzen, S.; Fesinmeyer, R. M.; Andersen, N. H. Biochemistry 2004, 43, 11560-11566
75. Snow, C. D.; Qiu, L. L.; Du, D. G.; Gai, F.; Hagen, S. J.; Pande, V. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 4077-4082
76. Chung, H. S.; Khalil, M.; Smith, A. W.; Ganim, Z.; Tokmakoff, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 612-617
77. Krejtschi, C.; Huang, R.; Keiderling, T. A.; Hauser, K. Vib. Spectrosc. 2008, 48, 1-7
78. Su, J. Ph.D. thesis, Princeton University, Princeton, NJ, 2008.
79. Rytomaa, M.; Kinnunen, P. K. J. J. Biol. Chem. 1995, 270, 3197-3202
80. Prats, M.; Teissie, J.; Tocanne, J. F. Nature 1986, 322, 756-758
81. Rajagopal, B. S.; Silkstone, G. G.; Nicholls, P.; Wilson, M. T.; Worrall, J. A. R. Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2012, 1817, 780-791
82. Bradley, J. M.; Silkstone, G.; Wilson, M. T.; Cheesman, M. R.; Butt, J. N. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 19676-19679
83. Bergstrom, C. L.; Beales, P. A.; Lv, Y.; Kyle Vanderlick, T.; Groves, J. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, in press.