The reversible opening of water channels in cytochrome c modulates the heme iron reduction potential

Journal of the American Chemical Society

Volumn 134, Issue 33, 2012, Pages 13670-13678

  Bortolotti, Carlo Augusto ^a   Amadei, Andrea ^b   Aschi, Massimiliano ^c   Borsari, Marco ^a   Corni, Stefano ^d   Sola, Marco ^a   Daidone, Isabella ^c  

^a UNIVERSITY OF MODENA AND REGGIO EMILIA   (Italy)

^b UNIVERSITY OF ROME TOR VERGATA   (Italy)

^c UNIVERSITY OF L'AQUILA   (Italy)

^d CNR   (Italy)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CYTOCHROME C; HEME IRON; HEME PROPIONATES; ISO-1-CYTOCHROME; LIFE PROCESS; LONG SIMULATION TIME; MIXED QUANTUM MECHANICS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; PERTURBED MATRIX METHODS; REDUCTION POTENTIAL; THEORETICAL APPROACH; UNEXPECTED EVENTS; WATER CHANNELS;

MOLECULAR DYNAMICS; YEAST;

PORPHYRINS;

AQUAPORIN; CYTOCHROME C; FERRIC ION; FERROUS ION; HEME;

ARTICLE; MOLECULAR DYNAMICS; OXIDATION REDUCTION POTENTIAL; PROTEIN ANALYSIS; PROTEIN STRUCTURE; QUANTUM MECHANICS; SACCHAROMYCES CEREVISIAE; WATER PERMEABILITY;

CYTOCHROMES C1; HEME; IRON; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; OXIDATION-REDUCTION; PROTEIN CONFORMATION; SACCHAROMYCES CEREVISIAE; SACCHAROMYCES CEREVISIAE PROTEINS; THERMODYNAMICS; WATER;

EID: 84865437591     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja3030356     Document Type: Article

References (82)

1. Lange, O. F.; Lakomek, N.; Fares, C.; Schroeder, G. F.; Walter, K. F. A.; Becker, S.; Meiler, J.; Grubmueller, H.; Griesinger, C.; de Groot, B. L. Science 2008, 320, 1471-1475
2. Skourtis, S. S.; Waldeck, D. H.; Beratan, D. N. Annu. Rev. Phys. Chem. 2010, 61, 461-485
3. Skourtis, S. S.; Balabin, I. A.; Kawatsu, T.; Beratan, D. N. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 3552-3557
4. Hoffman, B. M.; Celis, L. M.; Cull, D. A.; Patel, A. D.; Seifert, J. L.; Wheeler, K. E.; Wang, J.; Yao, J.; Kurnikov, I. V.; Nocek, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 3564-3569
5. Goodsell, D. S. The machinery of life; Springer-Verlag: New York, 2009.
6. Sagle, L. B.; Zimmermann, J.; Matsuda, S.; Dawson, P. E.; Romesberg, F. E. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 7909-7915
7. Krishna, M. M. G.; Lin, Y.; Rumbley, J.; Englander, W. S. J. Mol. Biol. 2003, 331, 29-36
8. Henzler-Wildman, K.; Kern, D. Nature 2007, 450, 964-972
9. Banci, L. Curr. Opin. Chem. Biol. 2003, 7, 143-149
10. Wand, A. J. Nat. Struct. Biol. 2001, 8, 926-931
11. Benkovic, S.; Hammes-Schiffer, S. Science 2003, 301, 1196-1202
12. Stock, A. Nature 1999, 400, 221-222
13. Muegge, I.; Qi, P. X.; Wand, A. J.; Chu, Z. T.; Warshel, A. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 825-836
14. Pu, J.; Gao, J.; Truhlar, D. Chem. Rev. 2006, 106, 3140-3169
15. Cascella, M.; Magistrato, A.; Tavernelli, I.; Carloni, P.; Rothlisberger, U. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 19641-19646
16. Dal Peraro, M.; Ruggerone, P.; Raugel, S.; Gervasio, F. L.; Carloni, P. Curr. Opin. Struc. Biol. 2007, 17, 149-156
17. Tipmanee, V.; Oberhofer, H.; Park, M.; Kim, K. S.; Blumberger, J. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 17032-17040
18. van den Bosch, M.; Swart, M.; Snijders, J. G.; Berendsen, H. J. C.; Mark, A. E.; Oostenbrink, C.; van Gunsteren, W.; Canters, G. W. ChemBioChem 2005, 6, 738-746
19. Aschi, M.; Spezia, R.; Di Nola, A.; Amadei, A. Chem. Phys. Lett. 2001, 344, 374-380
20. Amadei, A.; D'Alessandro, M.; Aschi, M. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 16250-16254
21. Zazza, C.; Amadei, A.; Palma, A.; Sanna, N.; Tatoli, S.; Aschi, M. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 3184-3192
22. Amadei, A.; Daidone, I.; Di Nola, A.; Aschi, M. Curr. Opin. Struc. Biol. 2010, 20, 155-161
23. Gao, J.; Truhlar, D. G. Annu. Rev. Phys. Chem. 2002, 53, 467-505
24. Meier, K.; Thiel, W.; van Gunsteren, W. F. J. Comput. Chem. 2012, 33, 363-378
25. Maity, H.; Maity, M.; Krishna, M.; Mayne, L.; Englander, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 102, 4741-4746
26. Goodsell, D. S. The Oncologist 2004, 9, 226-227
27. Kagan, V. E.; A.Tyurin, V.; Jiang, J.; Tyurina, Y. Y.; Ritov, V. B.; Amoscato, A. A.; Osipov, A. N.; Belikova, N. A.; Kapralov, A. A.; Kini, V.; Vlasova, I. I.; Zhao, Q.; Zou, M.; Di, P.; Svistunenko, D. A.; Kurnikov, I. V.; Borisenko, G. G. Nat. Chem. Biol. 2005, 1, 223-232
28. Belikova, N. A.; Vladimirov, Y. A.; Osipov, A. N.; Karpalov, A. A.; Tyurin, V. A.; Potapovich, M. V.; Basova, L. V.; Peterson, J.; Kurnikov, I. V.; Kagan, V. E. Biochemistry 2006, 450, 964-972
29. Banci, L.; Gori-Savellini, G.; Turano, P. Eur. J. Biochem. 1997, 249, 716-723
30. Lange, C.; Hunte, C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 2800-2805
31. Solmaz, S. R. N.; Hunte, C. J. Biol. Chem. 2008, 283, 17542-17549
32. Lin, J.; Balabin, I.; Beratan, D. Science 2005, 310, 1311-1313
33. de la Lande, A.; Babcock, N. S.; Rezac, J.; Sanders, B. C.; Salahub, D. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 11799-11804
34. Olsson, M. H. M.; Hong, G.; Warshel, A. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 5025-5039
35. Louie, G. V.; Brayer, G. D. J. Mol. Biol. 1990, 214, 527-555
36. Humprey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 33-38
37. Karpishin, T. V.; Grinstaff, M. W.; Komar-Panicucci, S.; McLendon, G.; Gray, H. B. Structure 1994, 2, 415-422
38. Langen, R.; Colon, J. L.; Casimiro, D. R.; Karpishin, T. V.; Winkler, J. R.; Gray, H. B. J. Biol. Inorg. Chem. 1996, 1, 221-225
39. Beratan, D. N.; Onuchic, J.; Bowler, J. N. B. B. E.; Gray, H. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 7915-1921
40. Bortolotti, C. A.; Borsari, M.; Sola, M.; Chertkova, R.; Dolgickh, D.; Kotlyar, A.; Facci, P. J. Phys. Chem. C 2007, 111, 12100-12105
41. Garca, A. Phys. Rev. Lett. 1992, 66, 2696-2699
42. Amadei, A.; Linssen, A. B. M.; Berendsen, H. J. C. Proteins: Struct. Funct. Genet. 1993, 17, 412-425
43. Wang, L.; Kallenbach, N. R. Protein Sci. 1998, 7, 260-264
44. Spoalore, B.; Bermejo, R.; Zambonin, M.; Fontana, A. Biochemistry 2001, 40, 9460-9468
45. Assfalg, M.; Bertini, I.; Del Conte, R.; Turano, P. Biochemistry 2007, 46, 6232-6238
46. Gopal, D.; Wilson, G. S.; Earl, R. A.; Cusanovich, M. A. J. Biol. Chem. 1988, 263, 11652-11656
47. Battistuzzi, G.; Borsari, M.; Loschi, L.; Sola, M. J. Biol. Inorg. Chem. 1999, 4, 601-607
48. Moore, G. R.; Pettigrew, G. W. Cytochromes c: evolutionary, structural and physicochemical aspects; Springer: New York, 1990.
49. Bilanicova, D.; Salis, A.; Ninham, B.; Monduzzi, M. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 12066-12072
50. Parsegian, V. A.; Rand, R. P.; Rau, D. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 3987-3992
51. Fawcett, W. R. Langmuir 2008, 24, 9868-9875
52. Isse, A. A.; Gennaro, A. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 7894-7899
53. Trasatti, S. Pure Appl. Chem. 1986, 58, 955-966
54. C. P. Kelly, C. J. C.; Thrular, D. G. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 16066-16081
55. C. P. Kelly, C. J. C.; Thrular, D. G. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 408-422
56. Battistuzzi, G.; Borsari, M.; Cowan, J. A.; Ranieri, A.; Sola, M. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 5315-5324
57. Fantuzzi, A.; Sadeghi, S.; Valetti, F.; Rossi, G. L.; Gilardi, G. Biochemistry 2002, 41, 8718-8724
58. Tezcan, F. A.; Winkler, J. R.; Gray, H. B. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 13383-13388
59. Dolla, A.; Blanchard, L.; Guerlesquin, F.; Bruschi, M. Biochimie 1994, 76, 471-479
60. Unno, M.; Shimada, H.; Toba, Y.; Makino, R.; Ishimura, Y. J. Biol. Chem. 1996, 271, 17869-17874
61. Moore, G. R.; Williams, R. J. P.; Peterson, J.; Thomson, A. J.; Mathews, F. S. Biochim. Biophys. Acta 1985, 829, 83-96
62. Lett, C. M.; Guillemette, J. G. Biochem. J. 2002, 362, 261-267
63. Berghuis, A. M.; Guillemette, J. G.; Smith, M.; Brayer, G. D. J. Mol. Biol. 1994, 235, 1326-1341
64. Berry, E.; Huang, L.; Saechao, L.; Pon, N.; Valkova-Valchanova, M; Daldal, F. Photosynth. Res. 2004, 81, 251-275
65. Osyczka, A.; Dutton, P.; Moser, C.; Darrouzet, E.; Daldal, F. Biochemistry 2001, 40, 14547-14556
66. Bendall, D. S. Protein Electron Transfer; BIOS Scientific Publishers Ltd: Oxford, U.K., 1996.
67. Mathews, F. S.; Mauk, A. G.; Moore, G. R. In Protein-Protein Recognition; Kleanthous, C., Ed.; Oxford Univ Press, New York, 2006; pp 60-101.
68. Pelletier, H.; Kraut, J. Science 1992, 258, 1748-1755
69. Volkov, A.; Worral, J.; Holtzmann, E.; Ubbink, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 18945-18950
70. Battistuzzi, G.; Borsari, M.; Bortolotti, C. A.; Rocco, G. D.; Ranieri, A.; Sola, M. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 10281-10287
71. Berendsen, H. J. C.; Grigera, J. R.; Straatsma, T. P. J. Phys. Chem. 1987, 91, 6269-6271
72. Hess, B.; Bekker, H.; Berendsen, H. J. C.; Fraaije, J. G. E. M. J. Comput. Chem. 1997, 18, 1463-1472
73. Brown, D.; Clarke, J. H. R. Mol. Phys. 1984, 51, 1243-1252
74. Darden, T.; York, D.; Pedersen, L. J. Chem. Phys. 1993, 98, 10089-10092
75. van Gunsteren, W. F.; Billeter, S. R.; Eising, A. A.; Hünenberger, P. H.; Krüger, P.; Mark, A. E.; Scott, W. R. P.; Tironi, I. G. Biomolecular Simulation: The GROMOS96 Manual and User Guide; Verlag der Fachvereine Hochschulverlag AG an der ETH Zurich: Zurich, Switzerland, 1996.
76. Berendsen, H. J. C.; van der Spoel, D.; van Drunen, R. Comput. Phys. Commun. 1995, 95, 43-56
77. Hay, P. J.; Wadt, W. R. J. Chem. Phys. 1985, 82, 299-310
78. Krishnan, R.; Binkley, J. S.; Seeger, R.; Pople, J. A. J. Chem. Phys. 1980, 72, 650-654
79. Aschi, M.; Zazza, C.; Spezia, R.; Bossa, C.; Di Nola, A.; Paci, M.; Amadei, A. J. Comput. Chem. 2004, 25, 974-984
80. Frisch, M. J. Gaussian 03, Revision C.02; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2004.
81. Dundas, J.; Ouyang, Z.; Tseng, J.; Binkowski, A.; Turpaz, Y.; Liang, J. Nucleic Acids Res. 2006, 34, W116-W118
82. Sun, J.; Wishart, J. F.; van Eldik, R.; Shalders, R. D.; Swaddle, T. W. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 2600-2605