The Nature of the Exchange Coupling between High-Spin Fe(III) Heme o 3 and CuB(II) in Escherichia coli Quinol Oxidase, Cytochrome bo3: MCD and EPR Studies

Journal of the American Chemical Society

Volumn 126, Issue 13, 2004, Pages 4157-4166

  Cheesman, Myles R ^a   Oganesyan, Vasily S ^a   Watmough, Nicholas J ^a   Butler, Clive S ^a,b   Thomson, Andrew J ^a  

^a UNIVERSITY OF EAST ANGLIA   (United Kingdom)

^b NEWCASTLE UNIVERSITY   (United Kingdom)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

MAGNETIC FIELD EFFECTS; OXIDATION; PARAMAGNETIC RESONANCE; PROTEINS;

EXCHANGE COUPLING; MAGNETIC CIRCULAR DICHROISM (MCD);

ESCHERICHIA COLI;

AZIDE; COPPER COMPLEX; CYTOCHROME B; CYTOCHROME BO 3; CYTOCHROME C OXIDASE; FLUORIDE; HEME DERIVATIVE; METAL ION; OXIDOREDUCTASE; QUINOL OXIDASE; UNCLASSIFIED DRUG;

ANISOTROPY; ARTICLE; CIRCULAR DICHROISM; ELECTRON SPIN RESONANCE; ENZYME ACTIVE SITE; ESCHERICHIA COLI; MOLECULAR INTERACTION; OXIDATION;

ANIMALS; BINDING SITES; CATTLE; CIRCULAR DICHROISM; COPPER; CYTOCHROME B GROUP; CYTOCHROMES; ELECTRON SPIN RESONANCE SPECTROSCOPY; ESCHERICHIA COLI; FERRIC COMPOUNDS; HEME; OXIDATION-REDUCTION; OXIDOREDUCTASES;

EID: 1842502920     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja038858m     Document Type: Article

References (86)

1. 3: CcO = bovine cytochrome c oxidase: EPR = electron paramagnetic resonance; HCO = heme-copper oxidase; MCD = magnetic circular dichroism; VTVF = variable-temperature variable field; SOC = spin-orbit coupling.
2. Saraste, M. Q. Rev,. Biophys. 1990, 23, 331-366.
3. van der Oost, J.; de Boer, A. P. N.; de Gier, J. W. L.; Zumft, W.G.; Stouthamer, A. H.; van Spanning, R. J. M. FEMS Microbiol. Lett. 1994, 121, 1-10.
4. García-Horsman, J. A.; Barquera, B.; Rumbley, J.; Ma, J.; Gennis, R. B. J. Bacteriol. 1994, 176, 5587-5600.
5. Ferguson-Miller, S.; Babcock, G. T. Chem. Rev. 1996, 96, 2889-2907.
6. Babcock, G. T.; Wikström, M. Nature 1992, 356, 301-309.
7. Tsukihara, T.; Aoyama, H.; Yamashita, E.; Tomizaki, T.; Yamaguchi, H.; Shinzawa-Itoh, K.; Nakashima, R.; Yaono, R.; Yoshikawa, S. Science 1995, 269, 1069-1074.
8. Tsukihara, T.; Aoyama, H.; Yamashita, E.; Tomizaki, T.; Yamaguchi, H.; Shinzawa-Itoh, K.; Nakashima, R.; Yaono, R.; Yoshikawa, S. Science 1996, 272, 1136-1144.
9. Yoshikawa, S.; Shinzawa-Itoh, K.; Nakashima, R.; Yaono, R.; Yamashita, E.; Inoue, N.; Yao, M.; Fei, M. J.; Libeu. C. P.; Mizushima, T.; Yamaguchi, H.; Tomizaki, T.; Tsukihara, T. Science 1998, 280, 1723-1729.
10. Iwata, S.; Ostermeier, C.; Ludwig, B.; Michel, H. Nature 1995, 376, 660-669.
11. Ostermeier, C.; Harrenga, A.; Ermler, U.; Michel. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 10547-10553.
12. Harrenga, A.; Michel, H. J. Biol. Chem. 1999, 274, 33296-33299.
13. Svensson-Ek, M.; Abramson, J.; Larsson, G.; Tornroth, S.; Brezezinski, P.; Iwata, S. J. Mol. Biol. 2002, 321, 329-339.
14. Soulimane, T.; Buse, G.; Bourenkov, G. P.; Bartunik, H. D.; Huber, R.; Than, M. E. EMBO J. 2000, 19, 1766-1776.
15. Abramson, J.; Riistama, S.; Larsson, G.; Jasaitis, A.; Svensson-Ek, M.; Laakkonen, L.; Puustinen, A.; Iwata, S.; Wikström, M. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 910-917.
16. Kraulis, P. J. J. Appl. Crystallogr. 1991, 24, 946-950.
17. Merritt, E. A.; Bacon, D. J. Methods Enzymol. 1997, 277, 505-524.
18. Van Gelder, B. F.; Orme-Johnson, W. H.; Hansen, R. E.; Beinert, H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1967, 58, 1073-1079.
19. Van Gelder, B. F.; Beinert, H. Biochim. Biophys. Acta 1969, 189, 1-24.
20. Greenaway, F. T.; Chan, S. H. P.; Vincow, G. Biochim. Biophys. Acta 1977, 490, 62-68.
21. Because the g-values of these features from non-Kramers systems will be strongly dependent on microwave frequency, we will follow the accepted convention of labeling them as effective g-values, g'.
22. Brudvig, G. W.; Stevens, T. H.; Morse, R. H.; Chan. S. I. Biochemistry 1981, 20, 3912-3921.
23. Van Buuren, K. J. H.; Nicholls, P.; Van Gelder, B. F. Biochim. Biophys. Acta 1972, 256, 258-276.
24. Moody, A. J. Biochim. Biophys. Acta 1996, 1276, 6-20.
25. Watmough, N. J.; Cheesman, M. R.; Gennis, R. B.; Greenwood, C.; Thomson, A. J. FEBS Lett. 1993, 319, 151-154.
26. Moody, A. J.; Butler, C. S.; Watmough, N. J.; Thomson, A. J.; Rich. P. R. Biochem. J. 1998, 331, 459-464.
27. Little, R. H.; Cheesman, M.R.; Thomson, A. J.; Greenwood, C.; Watmough, N. J. Biochemistry 1996, 35, 13780-13787.
28. Watmough, N. J.; Cheesman, M. R.; Butler, C. S.; Little, R. H.; Greenwood, C.; Thomson,. A. J. J. Bioenerg. Biomembr. 1998, 30, 55-62.
29. Cheesman, M. R.; Watmough. N. J.; Gennis, R. B.; Greenwood, C.; Thomson, A. J. Eur. J. Biochem. 1994, 219, 595 -602.
30. Thomson, A. J.; Greenwood, C.; Peterson, J.; Barrett, C. P. J. Inorg. Biochem. 1986, 28, 195-205.
31. Cheesman, M. R.; Greenwood, C.; Thomson, A. J. Adv. Inorg. Chem. 1991, 36, 201-255.
32. Oganesyan, V. S.; Butler C. S.; Watmough, N. J.; Greenwood, C.; Thomson, A. J.; Cheesman, M. R. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 4232-4233.
33. Au, D. C.; Gennis, R. B. J. Bacteriol. 1987, 169, 3237-3242.
34. Cheesman, M. R, Watmough, N. J.; Pires, C. A.; Turner, R.; Brittain, T.; Gennis, R. B.; Greenwood, C.; Thomson, A. J. Biochem. J. 1993, 289, 709-718.
35. Aasa, R.; Vänngärd, T. J. Magn. Reson. 1975, 19, 308-315.
36. Butler, C. S.; Seward, H. E.; Greenwood, C.; Thomson, A. J. Biochemistry 1997, 36, 16259-16266.
37. Thomson, A. J.; Cheesman, M. R.; George, S. J. Methods Enzymol. 1993, 226, 199-232.
38. Hagen, W. R. Biochim. Biophys. Acta 1982, 708, 82-98.
39. Dunham, W. R.; Sands, R. H.; Shaw, R. W.; Beinert, H. Biochim. Biophys. Acta 1983, 748, 73-85.
40. Hagen, W. R.; Dunham, W. R.; Sands, R. H.; Shaw, R. W.; Beinert, H. Biochim. Biophys. Acta 1984, 765, 399-402.
41. Brudvig, G. W.; Morse, R. H.; Chan, S. I. J. Magn. Reson. 1986, 67, 189-201.
42. Barnes, Z. K.; Babcock, G. T.; Dye, J. L. Biochemistry 1991, 30, 7597-7603.
43. Day, E. D.; Peterson, J.; Sendova, M. S.; Schoonover, J. R.; Palmer, G. Biochemistry 1993, 32, 7855-7860.
44. Falk, K. E.; Vänngård, T.; Ångslröm, J. FEBS Lett. 1997, 75, 23-27.
45. Tweedle, M. F.; Wilson, L. J.; Garcia-Iñiguez, L.; Babcock, G. T.; Palmer, G. J. Biol. Chem. 1978, 253, 8065-8071.
46. Hendrich, M. P.; Debrunner, P. G. Biophys. J. 1989, 56, 489-506.
47. Hunter, D. J. B.; Oganesyan, V. S.; Salerno, J. C.; Butler, C. S.; Ingledew, W. J.; Thomson, A. J. Biophys. J. 2000, 78, 439-450.
48. Cheng, J. C.; Osborne, G. A.; Stephens, P. J.; Eaton, W. A. Nature (London) 1973, 241, 193-194.
49. Cheesman, M. R.; Greenwood, C.; Thomson, A. J. Adv. Inorg. Chem. 1991, 36, 201 -255.
50. Seward, H. E. T. Ph.D. Thesis, University of East Anglia, 1999.
51. Braterman, P. S.; Davies, R. C.; Williams, R. J. P. Adv. Chem. Phys. 1964, 7, 359-407.
52. Vickery, L.; Nozawa, T.; Sauer, K. J. Am. Chem. Soc. 1976, 98, 343-350.
53. Oganesyan, V. S.; George, S. J.; Cheesman, M. R.; Thomson, A. J. J. Chem. Phys. 1999, 110, 762-777.
54. Rots, M. I. F.; Zandstra, P. J. J. Mol. Phys. 1982, 46, 1283-1310.
55. Smith, D. W.; Williams, R. J. P. Struct. Bonding 1970, 7, 1.
56. Oganesyan, V. S.; Sharonov, Y. A. Biochim. Biophys. Acta 1998, 1429, 163-175.
57. Thomson, A. J.; Johnson, M. K. Biochem. J. 1980, 191, 411-420.
58. Moody, A. J.; Cooper, C. E.; Rich, P. R. Biochim. Biophys. Acta 1991, 1059, 189-207.
59. Rusnak. F. M.; Münck, E.; Nitsche., C. I.; Zimmerman, B. H.; Fee, J. A. J. Biol. Chem. 1987, 262, 16328-16332.
60. Kent, T. A.; Münck, E.; Dunham, W. R.; Filter, W. F.; Findling, K. L.; Yoshida, T.; Fee, J. A. J. Biol. Chem. 1982, 257, 12489-12492.
61. Fee, J. A.; Choc, M. G.; Findling, K. L.; Lorence, R.; Yoshida, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1980, 77, 147-151.
62. Baker, G. T.; Noguchi, M.; Palmer, G. J. Biol. Chem. 1987, 262, 596-604.
63. Palmer, G.; Baker. G. M.; Noguchi, M. Chem. Scr. 1988, 28A, 41-46.
64. Fabian, M.; Palmer, G. Biochemistry 1999, 38, 6270-6275.
65. Morgan, J. E.; Verkhovsky, M. I.; Palmer, G.; Wikström, M. Biochemistry 2001, 40, 6882-6892.
66. Lee, S. C.; Holm. R. H. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 5833-5834.
67. Moriya, T. Phys. Rev. 1960, 120, 91-99.
68. Lee, S. C.; Holm, R. H. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 11789-11798.
69. Karlin, K. D.; Nanthakumar, A.; Fox, S.; Murthy, N. N.; Ravi, N.; Huynh, B. H.; Orosz, R. D.; Day, E. P. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 4753-4763.
70. Scott, M. J.; Zhang, H. H.; Lee. S. C.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Holm, R. H. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117 568-569.
71. Scott, M. J.; Goddard, C. A.; Holm, R. H. Inorg. Chem. 1996, 35, 2558-2567.
72. Kauffmann, K. E.; Goddard, C. A.; Zang, Y.; Holm, R. H.; Münck, E. Inorg. Chem. 1997, 36, 985-993.
73. Nanthakumar, A.; Fox, S.; Murthy, N. N.; Karlin, K. D. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 3898-3906.
74. Ghiladi, R. A.; Hatwell, K. R.; Karlin, K. D.; Huang, H. W.; Moënne-Loccoz, P.; Krebs, C.; Huynh, B. H.; Marzilli, L. A.; Cotter, R. J. ; Kaderli, S.; Zuberbühler, A. D. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 6183-6184.
75. Ghiladi, R. A.; Ju, T. D.; Lee, D. H.; Moënne-Loccoz, P.; Kaderli, S.; Neuhold, Y. M.; Zuberbühler, A. D.; Woods, A. S.; Cotter, R. J.; Karlin, K. D. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 9885-9886.
76. Collman, J. P.; Herrmann, P. C.; Boitrel, B.; Zhang, X.; Eberspacher, T.A.; Fu, L. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 9783-9784.
77. Kopf, M. A.; Karlin, K. D. Inorg. Chem. 1999, 38, 4922-4923.
78. Proshlyakov, D. A.; Pressler, M. A.; Babcock. G. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 8020-8025.
79. Fabian, M.; Wong, W. W.; Gennis, R. B.; Palmer, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 13114-13117.
80. Collman, J. P.; Sunderland, C. J.; Berg, K. E.; Vance, M. A.; Solomon, E.I. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 6648-6649.
81. Collman, J. P.; Sunderland, C. J.; Boulatov, R. Inorg. Chem. 2002, 41, 2282-2291.
82. Sanakis, Y.; Petasis, D.; Petrouleas. V.; Hendrich, M. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 9155-9164.
83. Andersson, K. K.; Lipscomb, J. D.; Valentine, M.; Münck E.; Hooper, A. B. J. Biol. Chem. 1986, 261, 1126-1138.
84. Pereira, I. A. C.; Pacheco, I.; Liu, M. Y.; Legall, J.; Xavier, A. V.; Teixeira, M. Eur. J. Biochem. 1997, 248, 323-328.
85. Bamford, V. A.; Angove, H. C.; Seward, H. E.; Thomson, A. J.; Cole, J. A.; Butt, J. N.; Hemmings, A. M.; Richardson, D. J. Biochemistry 2002, 41, 2921-2931.
86. Iverson, T. M.; Arciero, D. M.; Hsu, B. T.; Logan, M. S. P.; Hooper, A. B.; Rees, D. C. Nat. Struct. Biol. 1998, 5, 1005-1012.