Functional significance of hierarchical tiers in carbonmonoxy myoglobin: Conformational substates and transitions studied by conformational flooding simulations

Journal of the American Chemical Society

Volumn 122, Issue 36, 2000, Pages 8700-8711

  Schulze, Brita G ^a   Grubmuller, Helmut ^b   Evanseck, Jeffrey D ^a,c  

^a Department of Biology   (United States)

^b MAX PLANCK INSTITUTE FOR BIOPHYSICAL CHEMISTRY   (Germany)

^c DUQUESNE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CARBONMONOXY MYOGLOBIN; HEME; HISTIDINE; MYOGLOBIN; UNCLASSIFIED DRUG;

ARTICLE; CONFORMATIONAL TRANSITION; HYDROPHOBICITY; LIGAND BINDING; MOLECULAR DYNAMICS; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN STRUCTURE;

EID: 0040488445     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja993788y     Document Type: Article

References (154)

1. Brooks, C. L., III; Karplus, M.; Pettitt, B. M. Proteins: A Theoretical Perspective of Dynamics, Structure, and Thermodynamics, 1st ed.; John Wiley and Sons: New York, 1988; Vol. LXXI.
2. McCammon, J. A.; Harvey, S. C. Dynamics of Proteins and Nucleic Acids, 1st ed.; Cambridge University Press: Cambridge, 1988.
3. Cheng, X.; Schoenborn, B. P. Acta Crystallogr. 1990, B46, 195.
4. Cheng, X.; Schoenborn, B. P. J. Mol. Biol. 1991, 220, 381.
5. Kuriyan, J.; Wilz, S.; Karplus, M.; Petsko, G. A. J. Mol. Biol. 1986, 220, 381.
6. Ösapay, K.; Theriault, Y.; Wright, P. E.; Case, D. A. J. Mol. Biol. 199-4, 244, 183.
7. Quillin, M. L.; Arduini, R. M.; Oison, J. S.; Phillips, G. N., Jr. J. Mol. Biol. 1993, 234, 140.
8. Sage, J. T.; Champion, P. M. Small Substrate Recognition in Heine Proteins; Eisevier Science Inc.: New York, 1996; Vol. 5, p 171.
9. Springer, B. A.; Sugar, S. G.; Olson, J. S.; Phillips, G. N., Jr. Chem. Rev. 1994, 94, 699.
10. Kurzynski, M. Prog. Biophys. Mol. Biol. 1998, 69, 23.
11. Frauenfelder, H. In Physics of Biological Systems from Molecules to Species; Flyvbjerg, H., Hertz, J., Jensen, M. H., Mouritsen, O. G., Sneppen, K., Eds.; Springer: New York, 1997; p 29.
12. Jardetzky, O. Prog. Biophys. Mol. Biol. 1996, 65, 171.
13. Nienhaus, G. U.; Young, R. D. Encycl. Appl. Phys. 1996, 75, 163.
14. Parak, F.; Frauenfelder, H. Physica A 1993, 207, 332.
15. Hochstrasser, R. M. J. Chem. Edite. 1998, 75, 559.
16. Réat, V.; Patzeit, H.; Ferrand, M.; Pfister, C; Oesterhelt, D.; Zaccai, G. Proc. Natl. Acad. Sei. U.S.A. 1998, 95, 4970.
17. Chen, E.; Goldbeck, R. A.; Kliger, D. S. Anna. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 1997, 26, 327.
18. Schlick, T.; Earth, E.; Mandziuk, M. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 1997, 20, 181.
19. Ben-Nun, M.; Cao, J.; Wilson, K. R. J. Phys. Chem. A 1997, 707, 8743.
20. Srajer, V.; Teng, T.-Y.; Ursby, T.; Pradervand, C.; Ren, Z.; Adachi, S.-I.; Schildkamp, W.; Bourgeois, D.; Wulff, M.; Moffat, K. Science 1996, 274, 1726.
21. Doster, W.; Cusack, S.; Petry, W. Nature 1989, 337, 754.
22. Frauenfelder, H.; Wolynes, P. G.; Austin, R., H. Rev. Mod. Phys. 1999, 77, S419.
23. Nienhaus, G. U.; Müller, J. D.; McMahon, B. H.; Frauenfelder, H. Physica D 1997, 707, 297.
24. Thorn Leeson, D.; Wiersma, D. A.; Fritsch, K.; Friedrich, J. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 6331.
25. Frauenfelder, H. Nat. Struct. Biol. 1995, 2, 821.
26. Frauenfelder, H.; Wolynes, P. G. Phys. Today 1994, 58.
27. Frauenfelder, H.; Sligar, S. G.; Wolynes, P. G. Science 1991, 254, 1598.
28. Young, R. D.; Frauenfelder, H.; Johnson, J. B.; Lamb, D. C.; Nienhaus, G. U.; Philipp, R.; Scholl, R. Chem. Phys. 1991, 158, 315.
29. Hong, M. K.; Braunstein, D.; Cowen, B. R.; Frauenfelder, H.; Iben, I. E. T.; Mourant, J. R.; Ormos, P.; Scholl, R.; Schulte, A.; Steinbach, P. J.; Xie, A.-H.; Young, R. D. Biophys. J. 1990, 58, 429.
30. Frauenfelder, H. Annu. Rev. Biophys. Biophys. Chem. 1988, 77,451.
31. Ansari, A.; Berendsen, J.; Braunstein, D.; Cowen, B. R.; Frauenfelder, H.; Hong, M. K.; Iben, I. E. T.; Johnson, J. B.; Ormos, P.; Sauke, T. B.; Scholl, R.; Schulte, A.; Steinbach, P. J.; Vittitow, J.; Young, R. D. Biophys. Chem. 1987, 26, 337.
32. Frauenfelder, H.; Wolynes, P. G. Science 1985, 229, 337.
33. Ansari, A.; Berendsen, J.; Bowne, S. F.; Frauenfelder, H.; Iben, I. E. T.; Sauke, T. B.; Shyamsunder, E.; Young, R. D. Proc. Natl. Acad. Sei. U.S.A. 1985, 82, 5000.
34. Mizutani, Y.; Kitagawa, T. Science 1997, 27S, 443.
35. Lim, M.; Jackson, T. A.; Anfinnid, P. A. Nat. Struct. Biol. 1997,4, 209.
36. Olson, J. S.; Phillips, G. N., Jr. J. Biol. Chem. 1996, 277, 17593.
37. Shibata, Y.; Kutita, A.; Kushida, T. J. Chem. Phys. 1996, 104, 4396.
38. Agmon, N.; Sastry, M. Chem. Phys. 1996, 272, 207.
39. Lim, M.; Jackson, T. A.; Anfinrud, P. A. Science 1995, 269, 962.
40. Lim, M.; Jackson, T. A.; Anfinrud, P. A. J. Chem. Phys. 1995, 702, 4355.
41. Ansari, A.; Jones, C., M.; Henry, E. R.; Hofrichter, J.; Eaton, W. A. Biochemistry 1994, 33, 5128.
42. Walda, K., N.; Liu, X. Y.; Sharma, V., S.; Magde, D. Biochemistry 1994, 33, 2198.
43. Jackson, T. A.; Lim, M.; Anfinrud, P. A. Chem. Phys. 1994, 180, 131.
44. Post, F.; Doster, W.; Karvounis, G.; Settles, M. Biophys. J. 1993, 64, 1833.
45. Mourant, J. R.; Braunstein, D.; Chu, K.; Frauenfelder, H.; Nienhaus, G. U.; Ormos, P.; Young, R., D. Biophys. J. 1993, 65, 1496.
46. Tian, W. D.; Sage, J. T.; Srajer, V.; Champion, P. M. Phys. Rev. Lett. 1992, 68, 408.
47. Steinbach, P. J.; Chu, K.; Frauenfelder, H.; Jonson, J. B.; Lamb, D. C.; Nienhaus, G. U.; Sauke, T. B.; Young, R., D. Biophys. J. 1992, 61, 235.
48. Steinbach, P. J.; Ansari, A.; Berendzen, J.; Braunstein, D.; Chu, K.; Cowen, B. R.; Ehrenstein, D.; Frauenfelder, H.; Johnson, J. B.; Lamb, D. C.; Luck, S.; Mourant, J. R.; Nienhaus, G. U.; Ormos, P.; Philipp, R.; Xie, A.; Young, R. D. Biochemistry 1991, 30, 3988.
49. Genberg, L.; Richard, L.; McLendon, G.; Miller, R. J. D. Science 1991,257, 1051.
50. Srajer, V.; Champion, P. M. Biochemistry 1991, 30, 7390.
51. Ahmed, A. M.; Campbell, B. F.; Caruso, D.; Chance, M. R.; Chavez, M. D.; Courtney, S. H.; Friedman, J. M.; Iben, I. E. T.; Ondrias, M. R.; Yang, M. Chem. Phys. 1991, 158, 329.
52. Lambright, D. G.; Balasubramanian, S.; Boxer, S. G. Chem. Phys. 1991, 158, 249.
53. Chance, M. R.; Courtney, S. H.; Chavez, M. D.; Ondrias, M. R.; Friedman, J., M. Biochemistry 1990, 29, 5537.
54. Petrich, J. W.; Poyart, C.; Martin, J. L. Biochemistry 1988,27,4049.
55. Jongeward, K. A.; Magde, D.; Taube, D. J.; Marsters, J., C.; Traylor, T. G.; Sharma, V., S. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 380.
56. Gibson, Q. H.; Olson, J. S.; McKinnie, R. E.; Rohlfs, R. J. J. Biol. Chem. 1986, 267, 10228.
57. Young, R. D.; Bowne, S. F. J. Chem. Phys. 1984, 81, 3730.
58. Henry, E. R.; Sommer, J. H.; Hofrichter, J.; Eaton, W. A. J. Mol. Biol. 1983,166, 443.
59. Agmon, N.; Hopfield, J. J. J. Chem. Phys. 1983, 79, 2042.
60. Doster, W.; Beece, D.; Bowne, S. F.; Dilorio, E. E.; Eisenstein, L.; Frauenfelder, H.; Reinisch, L.; Shyamsunder, E.; Winterhalter, K. H.; Yue, K. T. Biochemistry 1982, 27, 4831.
61. Cornelius, P. A.; Steele, A. W.; Chernoff, D. A.; Hochstrasser, R. M. Proc. Natl. Acad. Sei. U.S.A. 1981, 78, 7526.
62. Alberding, N.; Austin, R. H.; Chan, S. S.; Eisenstein, L.; Frauenfelder, H.; Gunsalus, I. C.; Nordlund, T. M. Chem. Phys. 1976, 65, 4701.
63. Austin, R. H.; Beeson, K. W.; Eisenstein, L.; Frauenfelder, H.; Gunsalus, I. C. Biochemistry 1975, 14, 5355.
64. Austin, R. H.; Beeson, K.; Eisenstein, L.; Frauenfelder, H.; Gunsalus, I. C.; Marshall, V. P. Science 1973, 18, 541.
65. Johnson, J. B.; Lamb, D. C.; Frauenfelder, H.; Müller, J. D.; McMahon. B.; Nienhaus, G. U.; Young, R., D. Biophys. J. 1996, 77, 1563.
66. Tian, W. D.; Sage, J. T.; Champion, P. M.; Chien, E.; Sligar, S. G. Biochemistry 1996, 35, 3487.
67. Huang, J.; Ridsdale, A.; Wang, J.; Friedman, J. M. Biochemistry 1997, 36, 14353.
68. Shimada, H.; Caughey, W. S. J. Biol. Chem. 1982, 257, 11893.
69. Alben, J. O.; Beece, D.; Bowne, S. F.; Doster, W.; Eisenstein, L.; Frauenfelder, H.; Good, D.; McDonald, J. D.; Marden, M. C.; Moh, P. P.; Reinisch, L.; Reynolds, A. H.; Shyamsunder, E.; Yue, K. T. Proc. Natl. Acad. Sei. U.SA. 1982, 79, 3744.
70. Caughey, W. S.; Shimada, H.; Choc, M. G.; Tucker, M. P. Proc. Natl. Acad. Sei. U.SA. 1981, 78, 2903.
71. Makinen, M. W.; Houtchens, R. A.; Caughey, W. S. Proc. Natl. Acad. Sei. U.SA. 1979, 76, 6042.
72. Caughey. W., S.; Alben, J. O.; McCoy, S.; Boyer, S. H.; Charache, S.; Hathaway, P. Biochemistry 1969, 8, 59.
73. Alben, J. O. Biochemistry 1968, 7, 175.
74. Galkin, O.; Buchter, S.; Tabirian, A.; Schulte, A. Biophys. J. 1997, 73, 2752.
75. Frauenfelder, H.; Alberding, N. A.; Ansari, A.; Braunstein, D.; Co.wen, B. R.; Hong, M. K.; Iben, I. E. T.; Johnson, J. B.; Luck, S.; Morden, M. C.; Mourant, J. R.; Ormos, P.; Reinisch, L.; Scholl, R.; Schulte, A.; Shyamsunder, E.; Sorensen, L. B.; Steinbach, P. i.; Xie, A.; Young, R. D.; Kwok, T. Y. J. Phys. Chem. 1990, 94, 1024.
76. Gekko, K.; Hasegawa, Y. Biochemistry 1986, 25, 6563.
77. Iben, I. E. T.; Braunstein, D.; Doster, W.; Frauenfelder, H.; Hong, M. K.; Johnson, J. B.; Luck, S.; Ormos, P.; Schulte, A.; Steinbach, P. J.; Xie, A. H.; Young, R. D. Phys. Rev. Lett. 1989, 62, 1916.
78. Uno, T.; Nishimura, Y.; Tsuboi, M.; Makino, R.; lizuka, T.; Ishimura, Y. J. Biol. Chem. 1997, 262, 4549.
79. Shibata, Y.; Kurita, A.; Kushida, T. Biochemistry 1999, 38, 1789.
80. Kleinen, T.; Doster, W.; Leyser, H.; Petry, W.; Schwarz, V.; Settles, M. Biochemistry 1998, 37, 717.
81. Sastry, G. M.; Agmon, N. Biochemistry 1997, 36, 7097.
82. Ansari, A.; Jones, C. M.; Henry, E. R.; Hofrichter, J.; Eaton, W. A. Science 1992, 256, 1796.
83. Beece, D.; Eisenstein, L.; Frauenfelder, H.; Good, D.; Morden, M. C.; Reinisch, L.; Reynolds, A. H.; Sorensen, L. B.; Yue, K. T. Biochemistry 1980, 19, 5147.
84. Morikis, D.; Champion, P. M.; Springer, B. A.; Sligar, S. G. Biochemistry 1989, 28, 4791.
85. Li, T.; Quillin, M., L.; Phillips, G., N.; Olson, J. S. Biochemistry 1994, 33, 1433.
86. Tian, W. D.; Sage, J. T.; Champion, P. M. J. Mol. Biol. 1993, 233, 155.
87. Ray, G. B.; Li, X.-Y.; Ibers, J. A.; Sessler, J. L.; Spiro, T. G. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 162.
88. Braunstein, D. P.; Chu, K.; Egeberg, K. D.; Frauenfelder, H.; Mourant, J. R.; Nienhaus, G. U.; Ormos, P.; Sligar, S. G.; Springer, B. A.; Young, R. D. Biophys. J. 1993, 65, 2447.
89. Yang, F.; Phillips, G. N., Jr. J. Mol. Biol. 1996, 256, 762.
90. Zhu, L.; Sage, J. T.; Rigos, A. A.; Morikis, D.; Champion, P. M. J. Mol. Biol. 1992, 224, 207.
91. Schulze, B. G.; Evanseck, J. D. J. Am. Chem. Soc. 1999,121,6444.
92. Jewsbury, P.; Kitagawa, T. Biophys. J. 1994, 67, 2236.
93. Spiro, T.; Kozlowski, P. M. J. Am. Chem. Soc. 1998, 720, 4524.
94. Kuczera, K.; Kuriyan, J.; Karplus, M. J. Mol. Biol. 1990, 275, 351.
95. Moore, J. N.; Hansen, P. A.; Hochstrasser, R. M. Proc. Natl. Acad. Sei. U.S.A. 1988, 85, 5062.
96. Ormos, P.; Braunstein, D.; Frauenfelder, H.; Hong, M. K.; Lin, S.-L.; Sauke, T. B.; Young, R. D. Proc. Natl. Acad. Sei. U.S.A. 1988, 85, 8492.
97. Unno, M.; Christian, J. F.; Olson, J. S.; Sage, J. T.; Champion, P. M. J. Am. Chem. Soc. 1998, 720, 2670.
98. Sigdridsson, E.; Ryde, U. J. Biol. Inorg. Chem. 1999, 4, 99.
99. Lai, H. H.; Li, T.; Lyons, D.; Phillips, G. N., Jr.; Gibson, Q. H. Protein Struct., Funct., Genet. 1995, 22.
100. Case, D. A.; Karplus, M. J. Mol. Biol. 1979, 732, 343.
101. Perutz, M. J. Mol. Biol. 1965, 13, 646.
102. Perutz, M. F.; Mathews, F. A. J. Mol. Biol. 1966, 27, 199.
103. Tilton, R. F., Jr.; Kuntz, L, D., Jr.; Petsko, G. A. Biochemistry 1984, 23, 2849.
104. Huang, X.; Boxer, S. G. Nat. Struct. Biol. 1994, 7, 226.
105. Tilton, R. F., Jr.; Singh, U. C.; Kuntz, I. D., Jr.; Kollman, P. A. J. Mol. Biol. 1988, 799.
106. Eiber, R.; Karplus, M. J. Am. Chem. Soc. 1990, 772, 9161.
107. Sassaroli, M.; Rousseau, D. L. J. Biol. Chem. 1986, 267, 16292.
108. Carlson, M. L.; Regan, R. M.; Gibson, Q. H. Biochemistry 1996, 35, 1125.
109. Uchida, T.; Unno, M.; Ishimoro, J.; Morishima, I. Biochemistry 1997, 36, 324.
110. Scott, E. E.; Gibson, Q. H. Biochemistry 1997, 36, 11909.
111. Tilton, R. F., Jr.; Singh, U. C; Weiner, S. J.; Connolly, M. L.; Kuntz, I. D., Jr.; Kollman, P. A.; Max, N.; Case, D. A. J. Mol Biol. 1986, 192, 443.
112. Srajer, V.; Schomacher, K. T.; Champion, P. M. Phys. Rev. Lett. 1986, 57, 1267.
113. Srajer, V.; Reinisch, L.; Champion, P. M. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 6656.
114. Grubmüller, H.; Heymann, B.; Tavan, P. Science 1996, 277, 997.
115. Heymann, B.; Grubmüller, H. Chem. Phys. Lett. 1999, 1.
116. Kirpatrick, S.; Gelatt, C. D.; Vecchi, M. P. Science 1983, 220, 671.
117. Brünger, A. T. In Cristallographie Refinement by Simulated Annealing; Isaacs, N. W., Taylor, M. R., Eds.; Clarendon Press: Oxford, 1988.
118. Elofsson, A.; Nilsson, L. J. Mol. Biol. 1993, 233, 766.
119. Caves, L. S. D.; Evanseck, J. D.; Karplus, M. Protein Sei. 1998, 7, 649.
120. Grubmüller, H. Phys. Rev. E 1995, 52, 2893.
121. Levitt, M.; Sander, C.; Stern, P. S. Int. J. Quantum Chem. 1983, 10, 181.
122. Go, N.; Noguti, T.; Nishikawa, T. Proc. Natl. Acad. Sei. U.S.A. 1983, 80, 3696.
123. Brooks, B.; Bruccoleri, R. E.; Olafson, B. D.; States, D. J.; Svvaminathan, S.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1983, 4, 187.
124. Straub, J. E.; Thirumalai, D. Proc. Natl. Acad. Sei. U.S.A. 1993, 90, 809.
125. Hayward, S.; Kitao, A.; Hirata, F.; Go, N. J. J. Mol. Biol. 1993, 234, 1207.
126. Teeter, M. M.; Case, D. A. J. Phys. Chem. 1990, 94, 8091.
127. Garcia, A. E. Phys. Rev. Lett. 1992, 68, 2696.
128. Kitao, A.; Hirata, F.; Go, N. Chem. Phys. 1991, 158, 447.
129. Amadei, A.; Linssen, F.; Go, N. Chem. Phys. 1991, 158, 447.
130. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926.
131. Grubmüller, H. Solvate: A Program to Create Atomic Solvent Models; 1.0 ed., 1996; Electronic access: www.mpibpc.gwdg.de/abteilungen/071/solvate.html.
132. Eichinger, M.; Grubmüller, H.; Heller, H.; Tavan, P. J. Comput. Chem. 1997, 18, 1729.
133. Grubmüller, H.; Heller, H.; Windemuth, A.; Schulten, K. Mol. Simul. 1991, 6, 121.
134. MacKerell, A.; Bashford, D.; Bellott, D.; Dunbrack, R.; Evanseck, J. D.; Field, M.; Gao, J.; Guo, H.; Ha, S.; Joseph, D.; Kuchnir, L.; Kuczera, K.; Lau, F.; Mattos, C.; Michnick, S.; Ngo, T.; Nguyen, D.; Prodhom, B.; Reiher, W. E.; Roux, B.; Schlenkrich, M.; Smith, J.; Wiorkiewicz-Kuczera, J.; Yin, D.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 1998, 702, 3586. Note added in proof: The Urey-Bradley (NC2 C NC2) term for arginine had the wrong sign. This has been determined to have an insignificant effect on the computed results.
135. Brünger, A.; Brooks, C. L.; Karplus, M. Chem. Phys. Lett. 1984, 705, 495.
136. Pearson, K. Philos. Mag. 1901, 2, 557.
137. Hotelling, H. J. Educ. Psychol. 1933, 24, 417.
138. Joliffe, I. T. Principal Component Analysis; Springer-Verlag: New York, 1986.
139. Lee, B.; Richards, F. M. J. Mol. Biol 1971, 55, 379.
140. Kushkuley, B.; Stavrov, S. S. Biophys. J. 1996, 70, 1214.
141. Kushkuley, B.; Stavrov, S. S. Biophys. J. 1997, 72, 899.
142. Oldfield, E.; Guo, K.; Augspurger, J. D.; Dykstra, C. E. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 7537.
143. Koradi, R.; Billeter, M.; Wüthrich, K. J. J. Mol. Graphics 1996, 14, 51.
144. Eiber, R.; Karplus, M. Science 1987, 235, 318.
145. Deak, J.; Chiu, H.-L.; Lewis, C. M.; Miller, R. J. D. J. Phys. Chem. B 1998, 702.
146. Frauenfelder, H.; Petsko, G. A.; Tsernoglou, D. Nature 1979,280, 558.
147. Ulitsky, A.; Eiber, R. J. Phys. Chem. 1994, 98, 1034.
148. Seno, Y.; Gō, N. J. Mol. Biol. 1990, 216, 95.
149. Seno, Y.; Gō, N. J. Mol. Biol. 1990, 216, 111.
150. Gafert, J.; Ober, C.; Orth, K.; Friedrich, J. J. Phys. Chem. 1995, 99, 14561.
151. Agmon, N. Biochemistry 1988, 27, 3507.
152. Campbell, B. F.; Chance, M. R.; Friedman, J. M. Science 1987, 238, 373.
153. Ormos, P. A.; Ansari, A.; Brunstein, D.; Cowen, B. R.; Frauenfelder, H.; Hong, M. K.; Iben, I. E. T.; Sauke, T. B.; Steinbach, P. J.; Young, R. D. Biophys. J. 1990, 57, 191.
154. WebLab ViewerLite, ver. 3.2; Molecular Simulations Inc., 2000.