Cooperative role of Arg45 and His64 in the spectroscopic A3 state of carbonmonoxy myoglobin: Molecular dynamics simulations, multivariate analysis, and quantum mechanical computations

Journal of the American Chemical Society

Volumn 121, Issue 27, 1999, Pages 6444-6454

  Schulze, Brita G ^a   Evanseck, Jeffrey D ^a  

^a Department of Biology   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ARGININE; CARBON MONOXIDE; CARBOXYMYOGLOBIN; HISTIDINE;

AMINO ACID SEQUENCE; ARTICLE; CONFORMATIONAL TRANSITION; HYDROGEN BOND; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR MODEL; PROTEIN BINDING; PROTEIN DOMAIN; PROTEIN FOLDING; PROTEIN TERTIARY STRUCTURE; QUANTUM MECHANICS; STRUCTURE ACTIVITY RELATION; STRUCTURE ANALYSIS; SURFACE CHARGE;

EID: 0033554018     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja982115x     Document Type: Article

References (142)

1. (a) Springer, B. A.; Sugar, S. G.; Olson, J. S.; Phillips, G. N., Jr. Chem. Rev. 1994, 94, 699.
2. (b) Sage, J. T.; Champion, P. M. In Comprehensive Supramolecular Chemistry; Elsevier Science Inc.: New York 1996; Vol. 5, pp 171-213.
3. (a) Collman J. P.; Herrmann, P. C.; Fu, L.; Eberspacher, T. A.; Eubanks, M.; Boitrel, B.; Hayoz, P.; Zhang, X.; Brauman, J. I.; Day, V. W. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 3481.
4. (b) Collman, J. P. Inorg. Chem. 1997, 36, 5145.
5. (c) Gerothanassis, I. P.; Momenteau, M.; Hawkes, G. E.; Barrie, P. J. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 9796.
6. (d) Harutyunyan, E. H.; Safonova, T. N.; Kuranova, I. P.; Popov, A. N.; Teplyakov, A. V.; Obmolova, G. V.; Vainshtein, B. K.; Dodson, G. G.; Wilson, J. C. J. Mol. Biol. 1996, 264, 152.
7. (e) Slebodnick, C.; Ibers, J. A. J. Biol. Inorg. Chem. 1997, 2, 521.
8. (a) Caughey, W. S.; Alben, J. O.; McCoy, S.; Boyer, S. H.; Carache, S.; Hathaway, P. Biochemistry 1969, 8, 59.
9. (b) Austin, R. H.; Beeson, K. W.; Eisenstein, L.; Frauenfelder, H.; Gunsalus, I. C.; Marshall, V. P. Science 1973, 181, 541.
10. (c) Austin, R. H.; Beeson, K. W.; Eisenstein, L.; Frauenfelder, H.; Gunsalus, I. C. Biochemistry 1975, 14, 5355.
11. (d) Alberding, N.; Austin, R. H.; Chan, S. S.; Eisenstein, L.; Frauenfelder, H.; Gunsalus, I. C.; Nordlund, T. M. J. Chem. Phys. 1976, 65, 4701.
12. (e) Caughey, W. S.; Shimada, H.; Choc, M. G.; Tucker, M. P. Proc. Natl Acad. Sci. U.S.A. 1981, 78, 2903.
13. (f) Doster, W.; Beece, D.; Bowne, S. F.; DiIorio, E. E.; Eisenstein, L.; Frauenfelder, H.; Reinisch, L.; Shyamsunder, E.; Winterhalter, K. H.; Yue, K. T. Biochemistry 1982, 21, 4831.
14. (g) Agmon, N. Hopfield, J. J. J. Chem. Phys. 1983, 79, 2042.
15. (h) Young, R. D.; Bowne, S. F. J. Chem. Phys. 1984, 81, 3730.
16. (i) Ansari, A.; Berendzen, J.; Braunstein, D.; Cowen, B. R.; Frauenfelder, H.; Hong, M. K.; Iben, E. T.; Johnson, J. B.; Ormos, P.; Sauke, T. B.; Scholl, R.; Schulte, A.; Steinbach, P. J.; Vittitow, J.; Young, R. D. Biophys. Chem. 1987, 26, 337.
17. (j) Steinbach, P. J.; Ansari, A.; Berendzen, J.; Braunstein, D.; Chu, K.; Cowen, B. R.; Ehrenstein, D.; Frauenfelder, H.; Johnson, J. B.; Lamb, D. C.; Luck, S.; Mourant, J. R.; Nienhaus, G. U.; Ormos, P.; Philipp, R.; Xie, A.; Young, R. D. Biochemistry 1991, 30, 3988.
18. (k) Mourant, J. R.; Braunstein, D.; Chu, K.; Frauenfelder, H.; Nienhaus, G. U.; Ormos, P.; Young, R. D. Biophys. J. 1993, 65, 1496.
19. (l) Post, F.; Doster, W.; Karvounis, G.; Settles, M. Biophys. J. 1993, 64, 1833.
20. (m) Mayer, E. Biophys. J. 1994, 67, 862.
21. (n) Gilch, H.; Dreybrodt, W.; Schweitzer-Stenner, R. Biophys. J. 1995, 69, 214.
22. (o) Zharikov, A. A.; Fischer, S. F. Chem. Phys. Lett. 1996, 263, 749.
23. (p) Johnson, J. B.; Lamb, D. C.; Frauenfelder, H.; Müller, J. D.; McMahon, B.; Nienhaus, G. U.; Young, R. D. Biophys. J. 1996, 71, 1563.
24. (q) Galkin, O.; Buchter, S.; Tabirian, A.; Schulte, A. Biophys. J. 1997, 73, 2752.
25. (r) Franzen, S.; Boxer, S. G. J. Biol. Chem. 1997, 272, 9655.
26. (s) Tian, W. D.; Sage, J. T.; Champion, P. M.; Chien, E.; Sugar, S. G. Biochemistry 1996, 35, 3487.
27. (a) Makinen, M.; Houtchens, R. A.; Caughey, W. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1979, 76, 6042.
28. (b) Li, X.-Y.; Spiro, T. G. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 6024.
29. (c) Braunstein, D.; Ansari, A.; Berendzen, J.; Cowen, B. R.; Egeberg, K. D.; Frauenfelder, H.; Hong, M. K.; Ormos, P.; Sauke, T. B.; Scholl, R.; Schulte, A.; Sligar, S. G.; Springer, B. A.; Steinbach, P. J.; Young, R. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1988, 85, 8497.
30. (d) Oldfield, E.; Guo, K.; Augspurger, J. D.; Dykstra, C. E. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 7537.
31. (e) Park, K. D.; Guo, K.; Adebodun, F.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G.; Oldfield, E. Biochemistry 1991, 30, 2333.
32. (f) Braunstein, D. P.; Chu, K.; Egeberg, K. D.; Frauenfelder, H.; Mourant, J. R.; Nienhaus, G. U.; Ormos, P.; Sligar, S. G.; Springer, B. A.; Young, R. D. Biophys. J. 1993, 65, 2447.
33. (a) Ray, G. B.; Li, X.-Y.; Ibers, J. A.; Sessler, J. L.; Spiro, T. G. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 162.
34. (b) Li, T.; Quillin, M. L.; Phillips, G. N., Jr.; Olson, J. S. Biochemistry 1994, 33, 1433.
35. (c) Lim, M.; Jackson, T. A.; Anfinrud, P. A. Science 1995, 269, 962.
36. (d) Navarro, A. M.; Maldonado, M.; Gonzalez-Lagoa, J.; Lopez-Mejia, R.; Lopez-Garriga, J.; Colon, J. L. Inorg. Chim. Acta 1996, 243, 161.
37. (e) Unno, M.; Christian, J. F.; Olson, J. S.; Sage, J. T.; Champion, P. M. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 2670.
38. (f) McMahon, M. T.; deDios, A. C.; Godbout, N.; Salzmann, R.; Laws, D. D.; Le, H.; Havlin, R. H.; Oldfield, E. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 4784.
39. (g) Christina, J. F.; Unno, M.; Sage, J. T.; Champion, P. M. Biochemistry 1997, 36, 11198.
40. (h) Olson, J. S.; Phillips, G. N., Jr. J. Biol. Inorg. Chem. 1997, 2, 544.
41. (i) Spiro, T. G.; Kozlowski, P. M. J. Biol. Inorg. Chem. 1997, 2, 516.
42. (a) Cheng, X.; Schoenborn, B. P. Acta Crystallogr. 1990, B46, 195.
43. (b) Cheng, X.; Schoenborn, B. P. J Mol. Biol. 1991, 220, 381.
44. Kuriyan, J.; Wilz, S.; Karplus, M.; Petsko, G. A. J. Mol. Biol. 1986, 192, 133.
45. (a) Ormos, P.; Braunstein, D.; Frauenfelder, H.; Hong, M. K.; Lin, S.-L.; Sauke, T. B.; Young, R. D. Proc. Natl. Acad. Sci. 1988, 85, 8492.
46. (b) Hong, M. K.; Braunstein, D.; Cowen, B. R.; Frauenfelder, H.; Iben, I. E. T.; Mourant, J. R.; Ormos, P.; Scholl, R.; Schulte, A.; Steinbach, P. J.; Xie, A.-H.; Young, R. D. Biophys. J. 1990, 58, 429.
47. (c) Moore, J. N.; Hansen, P. A.; Hochstrasser, R. M. Proc. Natl. Acad. Sci. 1988, 85, 5062.
48. (a) Jewsbury, P.; Kitagawa, T. Biophys. J. 1994, 67, 2236.
49. (b) Spiro, T.; Kozlowski, P. M. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 4524.
50. (a) Ivanov, D.; Sage, J. T.; Keim, M.; Powell, J. R.; Asher, S. A.; Champion, P. M. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 4139.
51. (b) Sage, J. T.; Jee, W. J. Mol. Biol. 1997, 274, 21.
52. (a) Rector, K. D.; Relia, C. W.; Hill, J. R.; Kwok, A. S.; Sligar, S. G.; Chien, E. Y. T.; Dlott, D. D.; Fayer, M. D. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 1468.
53. (b) Morikis, D.; Champion, P. M.; Springer, B. A.; Sugar, S. G. Biochemistry 1989, 28, 4791.
54. (c) Tian, W. D.; Sage, J. T.; Champion, P. M. J. Mol. Biol. 1993, 233, 155.
55. (a) Kushkuley, B.; Stavrov, S. S. Biophys. J. 1996, 70, 1214.
56. (b) Kushkuley, B.; Stavrov, S. S. Biophys. J. 1997, 72, 899.
57. (c) Jewsbury, P.; Yamamoto, S.; Minato, T.; Saito, M.; Kitagawa, T. J. Phys. Chem. 1995, 99, 12677.
58. (d) Ghosh, A.; Bocian, D. F. J. Phys. Chem. 1996, 100, 6363.
59. (e) Straub, J.; Karplus, M. Chem. Phys. 1991, 158, 221.
60. (f) Augspurger, J. D.; Dykstra, C. E.; Oldfield, E. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 2447.
61. (g) Ma, J.; Huo, S.; Straub, J. E. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 2541.
62. (h) Rovira, C.; Kunc, K.; Hutter, J.; Ballone, P.; Parrinello, M. J. Phys. Chem. A 1997, 101, 8914.
63. Quillin, M. L.; Arduini, R. M.; Olson, J. S.; Phillips, G. N., Jr. J. Mol. Biol. 1993, 234, 140.
64. Ösapay, K.; Theriault, Y.; Wright, P. E.; Case, D. A. J. Mol. Biol. 1994, 244, 183.
65. (a) Bashfoid, D.; Case, D. A.; Dalvit, C.; Tennant, L.; Wright, P. E. Biochemistry 1993, 32, 8045.
66. (b) Bhattacharya, S.; Sukits, S. F.; MacLaughlin, K. L.; Lecomte, J. T. J. Biophys. J. 1997, 73, 3230.
67. (c) Bhattacharya, S.; Lecomte, J. T. J. Biophys. J. 1997, 73, 3241.
68. (a) Yang, F.; Phillips, G. N., Jr. J. Mol. Biol. 1996, 256, 762.
69. (b) Peratz, M. F.; Mathews, F. S. J. Mol. Biol. 1966, 21, 199.
70. (c) Case, D. A.; Karplus, M. J. Mol. Biol. 1979, 132, 343.
71. (d) Kottalam, J.; Case, D. A. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 7690.
72. (e) Zhu, L.; Sage, J. T.; Rigos, A. A.; Morikis, D.; Champion, P. M. J. Mol. Biol. 1992, 224, 207.
73. (f) Ramsden, J.; Spiro, T. G. Biochemistry 1989, 28, 3125.
74. Lai, H. H.; Li, T.; Lyons, D. S.; Phillips, G. N., Jr.; Olson, J. S.; Gibson, Q. H. Proteins: Struct. Funct. Gen. 1995, 22, 322.
75. (a) Brooks, C. L., III; Karplus, M.; Pettit, B. M. Proteins: A Theoretical Perspective of Dynamics, Structure, and Thermodynamics. Advances in Chemical Physics; J. Wiley & Sons: New York, 1988; Vol. LXXI.
76. (b) McCammon, J. A.; Harvey, S. C. Dynamics of proteins and nucleic acids. Cambridge University Press: Cambridge, 1987.
77. (a) Elber, R.; Karplus, M. Science 1987, 235, 318.
78. (b) Frauenfelder, H.; Sligar, S. G.; Wolynes, P. G. Science 1991, 254, 1598.
79. (c) Nienhaus, G. U.; Müller, J. D.; McMahon, B. H.; Frauenfelder, H. Physica D 1997, 107, 297.
80. (d) Leeson, D. T.; Wiersman, D. A.; Fritsch, K.; Friedrich, J. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 6331.
81. (a) Clarage, J. B.; Romo. T.; Andrews, B. K.; Pettitt, B. M.; Phillips, G. N., Jr. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1995, 92, 3288.
82. (b) Hodel, A.; Simonson, T.; Fox, R. O.; Brunger, A. T. J. Phys. Chem. 1993, 97, 3409.
83. (c) Caspar, D. Structure 1995, J, 327.
84. (d) Hunenbeger, P. H.; Mark, A. E.; van Gunsteren, W. F. J. Mol. Biol. 1995, 252, 492.
85. (a) Dagett, V.; Levitt, M. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 1993, 22,353.
86. (b) Troyer, J. M.; Cohen, F. E. Proteins: Struct. Funct. Gen. 1995, 23, 97.
87. (c) Ciocchetti, A.; Bizzarri, A. R.; Cannistraro, S. Biophys. Chem. 1997, 69, 185.
88. (d) van Gunsteren, W. F.; Hunenbeger, P. H.; Mark, A. E.; Smith, P. E.; Tironi, I. G. Compta. Phys. Commun. 1995, 91, 305.
89. (e) Cheatham, T. E.; Kollman, P. A. J. Mol. Biol. 1996, 259, 434.
90. (a) Elofsson, A.; Nilsson, L. J. Mol. Biol. 1993, 233, 766.
91. (b) Straub, J. E.; Rashkin, A. B.; Thirumalai, D. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 2049.
92. (c) Auffinger, P.; Westhof, E. Biophys. J. 1996, 71, 940.
93. (d) Caves, L. S. D.; Evanseck, J. D.; Karplus, M. Protein Sci. 1998, 7,649.
94. (e) Carlson, M. L.; Regan, R. M.; Gibson, Q. H. Biochemistry 1996, 35, 1125.
95. Kirkpatrick, S.; Gelatt, C. D.; Vecchi, M. P. Science 1983, 220, 671.
96. Grubmüller, H. Phys. Rev. E 1995, 52, 2893.
97. Elber, R.; Karplus, M. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 9161.
98. Straub, J. E.; Thirumalai, D. Proteins: Struct. Funct. Gen. 1993, 15, 360.
99. (a) Manly, B. F. J. Multivariate Statistical Methods; Chapman & Hall: London, 1995.
100. (b) Joliffe, I. T. Principal Component Analysis; Springer-Verlag: New York, 1986.
101. (c) Krzanowski, W. J. Principles of multivariate analysis: A user's perspective; Oxford University Press: Oxford, 1988.
102. Koradi, R.; Billeter, M.; Wüthrich, K. J. J. Mol. Graphics 1996 14, 51.
103. Edwards, S. L.; Poulos, T. L. J. Biol. Chem. 1990 265, 2588.
104. (a) Diamond, R. J. Mol. Biol. 1974, 82, 371.
105. (b) Levitt, M. J. Mol. Biol. 1983, 168, 621.
106. (c) Murray-Rust, P.; Raftery, J. J. Mol. Graphics 1985, 3, 50.
107. (d) Caves, L. S. D.; Nguyen, D. T.; Hubbard, R. E. In Molecular Dynamics: Applications in Molecular Biology; Goodfellow, J., Ed.; Macmillan Press: London, 1991; pp 27-68.
108. (e) Romo, T. D.; Clarage, J. B.; Sorensen, D. C.; Phillips, G. N. Proteins: Struct. Funct. Gen. 1995, 22, 311.
109. (f) Becker, O. Proteins: Struct. Funct. Gen. 1997, 27, 213.
110. (g) Abagyan, R.; Argos, P. J. Mol. Biol. 1992, 225, 519.
111. (h) Murray-Rust, P.; Motherwell, S. Acta Crystallogr. 1978, B34, 2534.
112. (i) Domenicano, A.; Murray-Rust, P.; Vaciago, A. Acta Crystallogr. 1983, B39, 457.
113. (j) Susnow, R.; Schutt, C.; Rabitz, H. J. Comput. Chem. 1994, 15, 963.
114. (k) Hayward, S.; Kitao, A.; Go, N. Proteins: Struct. Funct. Gen. 1995, 23, 177.
115. (l) Garcia, A. E. Phys. Rev. Lett. 1992, 68, 2696.
116. Brünger, A. T. X-PLOR, Version 2.1, Yale University, 1992.
117. Brünger, A. T.; Karplus, M. Proteins: Struct. Func. Gen 1988, 4, 148.
118. (a) Abola, E. E.; Bernstein, F. C.; Byant, S. H.; Koetzle, T. F.; Weng, J. In Protein Data Bank; Allen, F. H., Bergerhoff, G., Sievers, R., Eds.; Data Commission of the International Union of Crystallography: Bonn/ Cambridge/Chester, 1987; p 107.
119. (b) Bernstein, F. C.; Koetzle, T. F.; Williams, G. J. B.; Meyer, E. F.; Brice, M. D.; Rodgers, J. R.; Kennard, O.; Shimanouchi, T.; Tasumi, M. J. Mol. Biol. 1977, 112, 535.
120. Brooks, B. R.; Bruccoleri, R. E.; Olafson, B. D.; States, D. J.; Swaminathan, S.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1983, 4, 187.
121. MacKerell, A. D., Jr.; Bashford, D.; Bellott, M.; Dunbrack, R. L.; Evanseck, J. D.; Field, M. J.; Gao, J.; Guo, H.; Ha, S.; Joseph, D.; Kuchnir, L.; Kuczera, K.; Lau, F. T. K.; Mattos, C.; Michnick, S.; Ngo, T.; Nguyen, D. T.; Prodhom, B.; Reiher, W. E.; Roux, B.; Schlenkrich, M.; Smith, J.; Stole, R.; Straub, J.; Watanabe, M.; Wiorkiewicz-Kuczera, J.; Yin, D.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586.
122. Brünger, A. T.; Karplus, M. Proteins: Struct. Funct. Gen. 1988, 4, 148.
123. (a) Wiberg, K. B. J. Am. Chem. Soc. 1965, 87, 1070.
124. (b) Powell, M. J. D. Math. Prog. 1977, 12, 241.
125. (c) Levitt, M. J. Mol. Biol. 1983, 168, 595.
126. Quanta 3.3. Molecular Simulations, Inc.
127. ERG Program (Eigenanalysis Routines for General Biophysical Analysis) Version 1.0, Schulze, B. G.; Chou, T.; Evanseck, J. D.; University of Miami, 1998.
128. Press, W. H.; Flannery, S. A.; Teukolsky, W. T.; Vetterling, W. T. Numerical Recipes; Cambridge University Press: Cambridge, 1986
129. van Gunsteren, W. F.; Berendsen, H. J. C. Mol. Phys. 1977, 34, 1311.
130. (a) van Gunsteren, W. F.; Berendsen, H. J. C Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1990, 29, 992.
131. (b) Steinbach, P. J.; Brooks, B. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 9135.
132. (c) Lounnas, V.; Pettitt, B. M. Proteins: Struct. Funct. Gen. 1994, 18, 133.
133. (d) Steinbach, P. J.; Loncharich, R. J.; Brooks, B. R. Chem. Phys. 1991, 158, 383.
134. Gaussian 94, Revision B.3, Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Gill, P. M. W.; Johnson, B. G.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Keith, T.; Petersson, G. A.; Montgomery, J. A.; Raghavachari, K.; Al-Laham, M. A.; Zakrzewski, V. G.; Ortiz, J. V.; Foresman, J. B.; Peng, C. Y.; Ayala, P. Y.; Chen, W.; Wong, M. W.; Andres, J. L.; Replogle, E. S.; Gomperts, R.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Binkley, J. S.; Defrees, D. J.; Baker, J.; Stewart, J. P.; Head-Gordon, M.; Gonzalez, C.; Pople, J. A., Gaussian, Inc.: Pittsburgh, PA, 1995.
135. Hehre, W. J.; Radom, L.; Schleyer, P. v. R.; Pople, J. A. Ab Initio Molecular Orbital Theory; John Wiley and Sons: New York, 1986.
136. (a) Adachi, S.; Sunohara, N.; Ishimori, K.; Morishima, I. J. Biol. Chem. 1992, 267, 12614.
137. (b) Balasubramanian, S.; Lambright, D. G.; Marden, M. C.; Boxer, S. G. Biochemistry 1993, 32, 2202.
138. WebLab Viewer, Version 2.0, Molecular Simulations, Inc.
139. Eichinger, M.; Grubmüller, H.; Heller, H.; Tavan, P. J. Comput. Chem. 1997, 18, 1729.
140. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926.
141. Sigfridsson, E.; Ryde, U. J. Biol. Inorg. Chem. 1999, 4, 99.
142. Ma, J. C.; Dougherty, D. A. Chem. Rev. 1997, 97, 1303.