Serial crystallography captures enzyme catalysis in copper nitrite reductase at atomic resolution from one crystal

IUCrJ

Volumn 3, Issue , 2016, Pages 271-281

  Horrell, Sam ^a   Antonyuk, Svetlana V ^b   Eady, Robert R ^b   Hasnain, S Samar ^b   Hough, Michael A ^a   Strange, Richard W ^a  

^a UNIVERSITY OF ESSEX   (United Kingdom)

^b UNIVERSITY OF LIVERPOOL   (United Kingdom)

Author keywords

catalysis; copper nitrite reductase; denitrification; enzyme mechanism; MSOX; radiation damage; radiolysis; serial crystallography; synchrotron radiation; XFEL

Indexed keywords

EID: 84978416089     PISSN: None     EISSN: 20522525     Source Type: Journal    
DOI: 10.1107/S205225251600823X     Document Type: Article

References (68)

1. Antonyuk, S. V. & Hough, M. A. (2011). Biochim. Biophys. Acta, 1814, 778-784.
2. Antonyuk, S. V., Strange, R. W., Sawers, G., Eady, R. R. & Hasnain, S. S. (2005). Proc. Natl Acad. Sci. USA, 102, 12041-12046.
3. Beitlich, T., Kühnel, K., Schulze-Briese, C., Shoeman, R. L. & Schlichting, I. (2007). J. Synchrotron Rad. 14, 11-23.
4. Berglund, G. I., Carlsson, G. H., Smith, A. T., Szöke, H., Henriksen, A. & Hajdu, J. (2002). Nature (London), 417, 463-468.
5. Borland, M. (2013). J. Phys. Conf. Ser. 425, 042016.
6. Brünger, A. T. (1992). Nature (London), 355, 472-475.
7. Boulanger, M. J. & Murphy, M. E. P. (2001). Biochemistry, 40, 9132-9141.
8. Chapman, H. N. et al. (2011). Nature (London), 470, 73-77.
9. Chen, J.-Y., Chang, W.-C., Chang, T., Chang, W.-C., Liu, M.-Y., Payne, W. J. & LeGall, J. (1996). Biochem. Biophys. Res. Commun. 219, 423-428.
10. Chen, V. B., Arendall, W. B., Headd, J. J., Keedy, D. A., Immormino, R. M., Kapral, G. J., Murray, L. W., Richardson, J. S. & Richardson, D. C. (2010). Acta Cryst. D66, 12-21.
11. De la Mora, E., Lovett, J. E., Blanford, C. F., Garman, E. F., Valderrama, B. & Rudino-Pinera, E. (2012). Acta Cryst. D68, 564-577.
12. De Marothy, S. A., Blomberg, M. R. & Siegbahn, P. E. (2007). J. Comput. Chem. 28, 528-539.
13. Eady, R. R. & Hasnain, S. S. (2003). Comprehensive Coordination Chemistry II, edited by J. A. McCleverty & T. J. Meyer, Vol. 8, pp. 759-786. Oxford: Elsevier.
14. Emsley, P., Lohkamp, B., Scott, W. G. & Cowtan, K. (2010). Acta Cryst. D66, 486-501.
15. Eriksson, M., van der Veen, J. F. & Quitmann, C. (2014). J. Synchrotron Rad. 21, 837-842.
16. Evans, P. R. & Murshudov, G. N. (2013). Acta Cryst. D69, 1204-1214.
17. Fukuda, Y. et al. (2016). Proc. Natl Acad. Sci. USA, 113, 2928-2933.
18. Garman, E. F. (2010). Acta Cryst. D66, 339-351.
19. Garman, E. F. & Weik, M. (2015). J. Synchrotron Rad. 22, 195-200.
20. Gati, C., Bourenkov, G., Klinge, M., Rehders, D., Stellato, F., Oberthür, D., Yefanov, O., Sommer, B. P., Mogk, S., Duszenko, M., Betzel, C., Schneider, T. R., Chapman, H. N. & Redecke, L. (2014). IUCrJ, 1, 87-94.
21. Ghosh, S., Dey, A., Usov, O. M., Sun, Y., Grigoryants, V. M., Scholes, C. P. & Solomon, E. I. (2007). J. Am. Chem. Soc. 129, 10310-10311.
22. Goldsmith, R. H., Tabares, L. C., Kostrz, D., Dennison, C., Aartsma, T. J., Canters, G. W. & Moerner, W. E. (2011). Proc. Natl Acad. Sci. USA, 108, 17269-17274.
23. Henderson, R. (1990). Proc. R. Soc. B Biol. Sci. 241, 6-8.
24. Hough, M. A., Antonyuk, S. V., Strange, R. W., Eady, R. R. & Hasnain, S. S. (2008). J. Mol. Biol. 378, 353-361.
25. Hough, M. A., Ellis, M. J., Antonyuk, S. V., Strange, R. W., Sawers, G., Eady, R. R. & Hasnain, S. S. (2005). J. Mol. Biol. 350, 300-309.
26. Howes, B. D., Abraham, Z. H. L., Lowe, D. J., Bruser, T., Eady, R. R. & Smith, B. E. (1994). Biochemistry, 33, 3171-3177.
27. Jacobson, F., Pistorius, A., Farkas, D., De Grip, W., Hansson, O., Sjölin, L. & Neutze, R. (2007). J. Biol. Chem. 282, 6347-6355.
28. Kabsch, W. (2010). Acta Cryst. D66, 125-132.
29. Karplus, P. A. & Diederichs, K. (2012). Science, 336, 1030-1033.
30. Kekilli, D., Dworkowski, F. S. N., Pompidor, G., Fuchs, M. R., Andrew, C. R., Antonyuk, S., Strange, R. W., Eady, R. R., Hasnain, S. S. & Hough, M. A. (2014). Acta Cryst. D70, 1289-1296.
31. Kern, J. et al. (2014). Nat. Commun. 5, 4371.
32. Komori, H., Sugiyama, R., Kataoka, K., Miyazaki, K., Higuchi, Y. & Sakurai, T. (2014). Acta Cryst. D70, 772-779.
33. Kraft, P., Bergamaschi, A., Broennimann, C., Dinapoli, R., Eiken-berry, E. F., Henrich, B., Johnson, I., Mozzanica, A., Schlepütz, C. M., Willmott, P. R. & Schmitt, B. (2009). J. Synchrotron Rad. 16, 368-375.
34. Krzemiński, Ł., Ndamba, L., Canters, G. W., Aartsma, T. J., Evans, S. D. & Jeuken, L. J. (2011). J. Am. Chem. Soc. 133, 15085-15093.
35. Leferink, N. G. H., Eady, R. R., Hasnain, S. S. & Scrutton, N. S. (2012). FEBS J. 279, 2174-2181.
36. Leferink, N. G. H., Han, C., Antonyuk, S. V., Heyes, D. J., Rigby, S. E. J., Hough, M. A., Eady, R. R., Scrutton, N. S. & Hasnain, S. S. (2011). Biochemistry, 50, 4121-4131.
37. Leferink, N. G. H., Antonyuk, S. V., Houwman, J. A., Scrutton, N. S., Eady, R. R. & Hasnain, S. S. (2014). Nat. Commun. 5, 4395.
38. Li, Y., Hodak, M. & Bernholc, J. (2015). Biochemistry, 54, 1233-1242.
39. Maia, L. B. & Moura, J. J. G. (2014). Chem. Rev. 114, 5273-5357.
40. Merkle, A. C. & Lehnert, N. (2009). Inorg. Chem. 48, 11504-11506.
41. Murshudov, G. N., Skubák, P., Lebedev, A. A., Pannu, N. S., Steiner, R. A., Nicholls, R. A., Winn, M. D., Long, F. & Vagin, A. A. (2011). Acta Cryst. D67, 355-367.
42. Nakano, S., Takahashi, M., Sakamoto, A., Morikawa, H. & Katayanagi, K. (2012). Proteins, 80, 2035-2045.
43. Nogly, P. et al. (2015). IUCrJ, 2, 168-176.
44. Owen, R. L., Rudino-Pinera, E. & Garman, E. F. (2006). Proc. Natl Acad. Sci. USA, 103, 4912-4917.
45. Periyasamy, G., Sundararajan, M., Hillier, I. H., Burton, N. A. & McDouall, J. J. W. (2007). Phys. Chem. Chem. Phys. 9, 2498-2506.
46. Rajendran, C., Dworkowski, F. S. N., Wang, M. & Schulze-Briese, C. (2011). J. Synchrotron Rad. 18, 318-328.
47. Ravelli, R. B. G. & Garman, E. F. (2006). Curr. Opin. Struct. Biol. 16, 624-629.
48. Ringe, D. & Petsko, G. A. (2003). Biophys. Chem. 105, 667-680.
49. Schlichting, I. (2015). IUCrJ, 2, 246-255.
50. Schlichting, I., Berendzen, J., Chu, K., Stock, A. M., Maves, S. A., Benson, D. E., Sweet, R. M., Ringe, D., Petsko, G. A. & Sligar, S. G. (2000). Science, 287, 1615-1622.
51. Silaghi-Dumitrescu, R. (2006). J. Inorg. Biochem. 100, 396-402.
52. Solomon, E. I., Heppner, D. E., Johnston, E. M., Ginsbach, J. W., Cirera, J., Qayyum, M., Kieber-Emmons, M. T., Kjaergaard, C. H., Hadt, R. G. & Tian, L. (2014). Chem. Rev. 114, 3659-3853.
53. Stellato, F. et al. (2014). IUCrJ, 1, 204-212.
54. Strange, R. W., Murphy, L. M., Dodd, F. E., Abraham, Z. H. L., Eady, R. R., Smith, B. E. & Hasnain, S. S. (1999). J. Mol. Biol. 287, 1001-1009.
55. Suga, M., Akita, F., Hirata, K., Ueno, G., Murakami, H., Nakajima, Y., Shimizu, T., Yamashita, K., Yamamoto, M., Ago, H. & Shen, J.-R. (2015). Nature (London), 517, 99-103.
56. Sundararajan, M., Hillier, I. H. & Burton, N. A. (2007). J. Phys. Chem. B, 111, 5511-5517.
57. Tocheva, E. I., Rosell, F. I., Mauk, A. G. & Murphy, M. E. P. (2004). Science, 304, 867-870.
58. Tocheva, E. I., Rosell, F. I., Mauk, A. G. & Murphy, M. E. P. (2007). Biochemistry, 46, 12366-12374.
59. Veselov, A., Olesen, K., Sienkiewicz, A., Shapleigh, J. P. & Scholes, C. P. (1998). Biochemistry, 37, 6095-6105.
60. Weik, M. & Colletier, J.-P. (2010). Acta Cryst. D66, 437-446.
61. Weik, M., Ravelli, R. B. G., Silman, I., Sussman, J. L., Gros, P. & Kroon, J. (2001). Protein Sci. 10, 1953-1961.
62. Wijma, H. J., Jeuken, L. J., Verbeet, M. P., Armstrong, F. A. & Canters, G. W. (2006). J. Biol. Chem. 281, 16340-16346.
63. Williams, R. J. P. (1995). Eur. J. Biochem. 234, 363-381.
64. Winn, M. D. et al. (2011). Acta Cryst. D67, 235-242.
65. Winter, G., Lobley, C. M. C. & Prince, S. M. (2013). Acta Cryst. D69, 1260-1273.
66. Yano, J., Kern, J., Irrgang, K.-D., Latimer, M. J., Bergmann, U., Glatzel, P., Pushkar, Y., Biesiadka, J., Loll, B., Sauer, K., Messinger, J., Zouni, A. & Yachandra, V. K. (2005). Proc. Natl Acad. Sci. USA, 102, 12047-12052.
67. Zeldin, O. B., Gerstel, M. & Garman, E. F. (2013). J. Appl. Cryst. 46, 1225-1230.
68. Zumft, W. G. (1997). Microbiol. Mol. Biol. Rev. 61, 533-616.